Respuesta

inmune innata defensas de la piel de anfibios: antimicrobianos

conservacin de especies animales. Imprimir ISSN 1367-9430
pptidos y ms
1 D. C. A. Rollins-Smith Woodhams , L.2, R. A. Alford3 1 1 , M. A. Simon & R
. N. Harris
1 Departamento de Biologa de la Universidad James Madison, Harrisonburg, Virginia
, EE.UU 2 Departamentos de Microbiologa e Inmunologa y de pediatra, la Universidad
Vanderbilt, Nashville, TN, USA 3 Escuela de Biologa Marina y tropical, James Cook
University, Townsville, Queensland, Australia
correspondencia Douglas C. Woodhams, Departamento de Biologa de la Universidad Ja
mes Madison, MSC 7801, Harrisonburg, Virginia 22807, EE.UU.. Tel: +1 (615) 293 7
035; Fax: +1 (540) 568 3333 Correo electrnico: Dwoodhams@gmail.com
doi:10.1111/j.1469-1795.2007.00150.x La
quitridiomicosis es una enfermedad emergente de anfibios con impacto global (Ske
rratt et al., 2007). Inmune innata de- fenses pueden contribuir a la capacidad d
e algunas especies endmicas a coexistir con Batrachochytrium dendrobatidis (BD) (
Retallick, McCallum & Speare, 2004; Woodhams et al., 2007b). Apreciamos los
atinados comentarios de Fisher (2007), Garner (2007) y Kurtz & Scharsack (20
07) en el papel de "resistencia a la quitridiomicosis vara entre las especies de
anfibios y se correlaciona con la piel defensas del pptido' (Woodhams et al., 200
7a). Los comentaristas respald el enfoque de inmunologa ecolgico de la obra y su ut
ilidad para informar a la conservacin. stas incluan excelentes sugerencias para fut
uros estudios, incluyendo los siguientes:
(1) Examinar la poblacin, la familia y a nivel individual- var en anfibios iation
defensas inmunitarias.
(2) Pruebas para anticuerpos de la mucosa, la memoria inmunitaria innata y la in
duccin de las defensas, adems de constitutiva defensas innatas.
(3) determinar cmo las diferencias de comportamiento entre especies afectan el ra
te de encontrarse con el patgeno y la respuesta al encuentro.
(4) la comprensin de cmo las condiciones ambientales afectan a la inmunidad innata
.
Los comentaristas sealaron que la inmunidad puede variar entre linajes de ranas (
Pearman & Garner, 2005) y el pez espinoso (Rauch, Kalbe & Reusch, 2006),
lo que sugiere que algunas de las diferencias entre especies hemos detectado po
dran deberse a diferencias entre linajes dentro de las especies.
Esto es cierto, sin embargo, como el trabajo citado por los comentaristas ilustr
a, explorar plenamente la variacin en la susceptibilidad a las enfermedades, incl
uso dentro de una sola especie requiere experimentos muy grandes y complejas. Pa
ra nuestra exploracin inicial de variacin entre especies, hemos optado por usar so
lo sibships para minimizar la variacin dentro de una especie, lo que maximiza la
potencia de nuestras comparaciones entre especies. Esto tambin minimiza la probab
ilidad de azar diferencias en la expresin de pptidos entre infectados y controlar
las ranas. Esto es ventajoso porque podramos recoger los pptidos slo de control no
infectada ranas, porque la
conservacin animal 10 (2007) 425-428 !c 2007 los autores. Compilacin de diario el
agotamiento causado por la induccin de la norepinefrina podra haber afectado la su
pervivencia de ranas infectadas.
Estamos de acuerdo en que queda mucho por investigar en trminos de variacin en la
inmunidad innata entre sibships y pobla- ciones; sin embargo, parece probable qu
e la variacin de las defensas del pptido de la piel entre especies es mayor que de
ntro de las especies varia- cin. Por ejemplo, Apponyi et al. (2004) hallaron una
variacin sustancial en una gran escala geogrfica en la composicin de los pptidos de
la piel se presentan en dos especies de treefrogs australiano, y tambin mostr que
la mayora de las especies producen perfiles distintivos que contienen las familia
s de pptidos, y que en pequeas escalas geogrficas perfiles no difiri entre los indiv
iduos dentro de una especie. Nuestros propios estudios del pptido de la variacin e
ntre individuos de dos poblaciones de rana muscosa en las montaas de Sierra Nevad
a de California sugieren variaciones muy limitadas en piel de pptidos (Woodhams e

t al., 2007b). Esto sugiere que las diferencias de nivel sibship en piel defensa
s del pptido probablemente no han afectado a los resultados de este estudio, en e
l que cuatro especies procedentes de la misma regin fueron comparados.
Algunos de los pptidos antimicrobianos son constitutivos y otros pueden ser induc
idos en respuesta a la infeccin (Boman, Nilsonn & Rasmuson, 1972; Zasloff, 20
02; Cunliffe & Mahida, 2004; Izadpanah & Gallo, 2005). Aqu, la induccin de
l pptido tiene dos significados: transcripcin y almacenamiento en las glndulas o la
secrecin de las glndulas en la piel. No probamos para la induccin de los pptidos de
la piel en respuesta a la exposicin de Bd en este estudio.
Sin embargo, las defensas del pptido constitutiva puede ser una buena medida del
estado inmunitario antes de BD de la exposicin. Cualquier induccin de nuevos pptido
s de la piel que puede ocurrir en respuesta a Bd infeccin podra no ser eficaz porq
ue chytridiomy- cosis conduce a mortalidad de especies sensibles entre 18 y 48 da
s post-infeccin (Berger et al., 2004; Woodhams et al., 2007a), y la produccin de pp
tidos en glndulas granulares tras la descarga puede tardar de 6 a 421 das (Flucher
et al., 1986; Giovannini et al., 1987; Rollins-Smith y Conlon, 2005). Por supue
sto la cantidad de pptidos liberados de las glndulas granulares despus de la admini
stracin de la norepinefrina es
!c 2007 La Sociedad Zoolgica de Londres 425

defensas inmunitarias innata de la piel de anfibios

no es el mismo que Bd zoospores infecciosa se pueden encontrar en la piel de un
sapo en la naturaleza. Se necesitan estudios adicionales para determinar los mec
anismos de liberacin del pptido en la piel y el grado en que son eficaces contra l
os pptidos constitutiva Bd in vivo. Por lo tanto, aunque las mezclas naturales de
la piel pptidos de las cuatro especies fueron capaces de inhibir la Bd in vitro,
otros factores contribuyen probablemente a la induccin de defensa de la piel y l
as tasas de supervivencia de especies especficas.
Adems de la piel de pptidos, encontramos que las poblaciones de distribuir neutrofl
ica y eosinoflica de granulocitos- mentado tras la exposicin a Bd en Litoria chlor
is, y sugirieron que se pueden migrar hacia los focos de degeneracin en la epider
mis. Aunque la inflamacin parece ocurrir en aproximadamente un tercio de los caso
s de especies que son suscep- tible de la quitridiomicosis (Nichols et al., 2001
; Berger, Speare & Skerratt, 2005), quizs es ms comn en especies resistentes. N
o podemos examinar histolgicamente infectados L. chloris para la inflamacin de la
piel.
Nuestro rgimen de tratamiento para estudios de leucocitos incluida la vivienda de
ranas en grupos para garantizar la constante exposicin a Bd desde el contacto co
n otras personas infectadas. Es posible que factores ambientales comunes pueden
haber afectado a grupos de ranas alojados juntos. Sin embargo, dado que nuestros
resultados no muestran ningn efecto de nuestros ambien- tales deliberada manipul
acin de la temperatura sobre la pobla- ciones de leucocitos, parece improbable qu
e la mucho ms pequeas diferencias entre recipientes producidos las diferencias hem
os observado. Tambin parece improbable que cualquier influencias directas de rana
s en uno otro, distinto del refuerzo de la infeccin por la trans- misin de zoospor
es, producido correlaciones entre individuos dentro de los contenedores. Garner
(2007) sugiere sham-infectar ranas con medios de filtrado que Bd fue previamente
cultivadas por un control negativo. Esto podra ser una interesante experienciatratamiento psiquitrico, pero no est claro si sera un mejor control del tratamiento
. Si Bd producen toxinas u otros compuestos que podran provocar una respuesta inm
une, entonces 'control' ranas as tratados no seran verdaderos controles. En cualqu
ier caso, ahora parece que Bd, causa la muerte a travs de la deplecin de electrlito
s, resultando en desbalance osmtico (Voyles et al., 2007), en lugar de por deshid
ratacin o toxicidad.
La ecologa de la enfermedad todava es un campo joven. Mecanismos de defensa de los
anfibios contra patgenos invasores, tanto residentes como no son bien entendidas

. Como una primera indicacin de la inmunidad adaptativa a Bd, Kurtz & Scharsa
ck (2007) sugieren que las pruebas si los sobrevivientes de la infeccin son menos
susceptibles a repetir la exposicin, lo cual puede indicar la memoria inmunitari
a. Tambin puede indicar que los mecanismos inmunes innatos que originalmente impi
dieron la mortalidad todava estn en vigor. De hecho, Kurtz & Scharsack (2007)
sugieren que mechan adicionales- ismos o factores inmunitarios podran contribuir
a la extrema difieren procedido en la supervivencia de las especies. Sin duda, e
stamos de acuerdo. Por ejemplo, las diferencias de comportamiento entre especies
puede afectar las tasas de transmisin (Rowley & Alford, 2007a,b) o supervive
ncia (p. ej. Labios, Reeve & Witters, 2003). Los experimentos en el laborato
rio han demostrado Rollins-Smith el desa- rrollo de una vigorosa respuesta de an
ticuerpos a Bd en Xenopus laevis despus de la inmunizacin. En la lista de pregunta
s para la
conservacin de animales 426 10 (2007) 425-428 !c
D. C. Woodhams et al.
toBd dirigida son si los anticuerpos pueden ser detectados en el moco, y si esta
respuesta inhibe la quitridiomicosis.
Evidencias recientes sugieren que la microbiota natural tambin puede ser importan
te en la prevencin de las enfermedades en los anfibios (Austin, 2000; Harriset al
., 2006; Laueret al., 2007; Woodhamset al., 2007b). Algunas especies o coleccion
es de microbiota mutualists pueden actuar como por la prevencin de la infeccin por
organismos patgenos o impidiendo que otros miembros de la microbiota de prolifer
ar y causar enfermedad (Belden & Harris, 2007). Si la microbiota mutualistic
son una extensin del sistema inmune innato de host, en lugar de representar opor
tunidad colonizacin desde el entorno del host, se prevn las siguientes condiciones
se aplican a:
(1) hosts individuales que son resistentes a la enfermedad (es decir, la
quitridiomicosis) deberan tener una mayor abundancia o diversidad de microbios si
mbiticos que benefician al husped por resistir la colonizacin o inhibir el crecimie
nto de patgenos. Por ejemplo, en un BD-host infectado de la poblacin, los individu
os con infeccin de baja intensidad o ninguna infeccin debe llevar Bd- inhibiendo s
imbiontes o comunidades.
(2) Las poblaciones de hosts que son resistentes a chytridiomy- cosis deberan ten
er una mayor proporcin de individuos con BD-inhibicin de la microbiota de poblacio
nes susceptibles (Woodhams et al., 2007b).
(3) Despus de la eliminacin de la microbiota simbitica, los hosts deben ser ms susce
ptibles a la infeccin del patgeno y el desarrollo de la enfermedad.
(4) Incorporacin de la microbiota mutualistic para 'limpiar' o la micro biota red
uce los anfibios debe reducir su susceptibilidad a la colonizacin de patgenos y en
fermedades.
(5) las defensas inmunitarias del husped debe interactuar con la microbiota como
para reducir patgenos potenciales, pero no eliminar el mutualistic simbiontes. Po
r ejemplo, antimi- crobial pptidos de la piel puede ser upregulated y reducir sel
ectivamente la microbiota. (En un experimento preliminar, hemos encontrado la pi
el anti-Bd microbiota asociada que pueda resistir altas concentraciones de pptido
s antimicrobianos, vase la Fig. 1.) Muchas de las anteriores predicciones se han
probado en sistemas de arrecifes de coral en el que se piensa que simbiontes mic
robianos otorgan beneficios que son particularmente importantes porque los coral
es no tienen sistemas inmunes de tipo de vertebrados (Reshef et al., 2006). Este
fue utilizado como apoyo a la teora de la evolucin de 'hologenome" (Rosenberg et
al., 2007). La halgena- ome (la combinacin de genomas de host y simbiontes) est pen
sado para cambiar con las condiciones ambientales ms rpidamente que al genoma del
husped solo y permite que el organismo se fusionaba holobiont una mayor capacidad
de adaptacin. Chan- ging condiciones ambientales son a menudo citados como posib
les causas de la disminucin de las poblaciones de anfibios (Kiesecker, Blaus- tei
n & Belden, 2001; libras et al., 2006; Fisher, 2007).
Belden y Harris (2007) sugieren que factores abiticos y biticos de los cambios amb
ientales pueden perturbar la microbiota natural y conducir a brotes de enfermeda
des. La teora evolutiva hologenome sugiere que las respuestas a tales perturbacio
nes pueden tambin ser rpido. Por lo tanto, el conocimiento de las interacciones mi

crobianas con host defensas inmunitarias, mecanismos de induccin de pptidos de la

piel y las condiciones bajo las cuales estable o incluso host-asociaciones prote
ctoras ocurren son importantes para nuestro
2007 los autores. Compilacin de diario !c 2007 La Sociedad Zoolgica de Londres

D. C. Woodhams et al. Las defensas inmunitarias innata de la piel de anfibios

(a) (b) (c)
Figura 1 Un anlisis preliminar de Rana pipiens limpi antes de bacterias de la piel
(a) y despus (b) secrecin de amperios demuestra que la AMPs inhibir muchas, pero
no todas, las bacterias cultivable. La piel de 16 R. pipiens (BioCorporation, Al
ejandra, MN, USA) fueron enjuagados para eliminar bacterias transitorios (Lauer e
t al., 2007), y limpi utilizando una tcnica estril antes y despus de inducir la piel
pptidos con una inyeccin subcutnea de 40 nmol por
"1 gramo de peso corporal (gbw)-norepinefrina (bitartrato) (Sigma-Aldrich Co., S
t. Louis, MO, EE.UU.). Tras inducir piel pptidos (1-2 mg gbw ), pocas bacterias p
ermaneci. Estas bacterias restantes fueron aislados y co-cultivados con Batrachoc
hytrium dendrobatidis (BD) como se describe en Harris et al.
(2006). (c) un ensayo de co-cultivo probar la capacidad de Serratia marcescens (
izquierda streak) para inhibir el crecimiento de BD (chapado zoospores como csped
). La racha de control en el lado derecho de la placa no es una bacteria inhibit
oria. Crdito de la Foto: J. L. prohibir. La microbiota del 69% (11 de 16 ranas) c
ontena bacterias que podran inhibir el crecimiento de Bd en los ensayos de co-cult
ivo. La diversidad de la microbiota de ranas en su ambiente natural puede ser ma
yor que despus de un perodo de tiempo en el laboratorio. Sin embargo, una rana org
aniz seis cepas diferentes que inhiban la Bd. Estos aislamientos fueron identifica
dos mediante la extraccin de ADN (UltraClean kit de aislamiento de ADN microbiano
, MoBio Laboratories Inc., Carlsbad, CA, EE.UU.), la amplificacin por PCR con ceb
adores eubacterial universal 8F y 1492R (Lane, 1991) y secuenciacin de #1400 base
s del gen 16S rRNA. Las identificaciones fueron basados en la similitud de secue
ncia a la base de datos GenBank secuencias (http://www.ncbi.nlm.nih.gov). Los mi
croorganismos identificados fueron estrechamente relacionadas a la adhesin (nmeros
):
Pseudomonas fluorescens (AY447046), Chryseobacterium meningosepticum (AF207077),
Chryseobacterium ginsengisoli (AB245373), dos cepas de S. marcescens (ay, ay514
431514435) y bacteria 2-4 (DQ163943). As, encontramos la piel anti-Bd microbiota
asociada que pueda resistir altas concentraciones de pptidos antimicrobianos.
Comprensin de la resistencia a las enfermedades y la evolucin de la estructura, me
canismo de accin y evolutivas signifila resistencia a enfermedades, y pueden ofrecer vas para manipulaciones cance. Lo
s pptidos 25, 1035-1054
que podra permitir la gestin de resistencia natural en Austin Jr., R.M. (2000). Fl
ora microbiana cutneo y
poblaciones de hosts. Sugerimos que esta creciente bajo- antibiosis en Plethodon
ventralis. En la biologa de pletho
permanente- debe ser uno de los principales objetivos de la investigacin futura d
ontid salamandras: 127-136. Bruce, R.C., Jaegar, R.G. Y
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a investigacin integrada Berger, L., Speare, R. Hines, H. Marantelli, G., Hyatt,
A.D., Desafos en Biologa Ambiental financiado por la subvencin McDonald, K.R., Sker
ratt, L.F., Olsen, V., Clarke, J.M., US National Science Foundation (IBN-99063,
J. Collins, Gillespie, G., Mahony, M., Sheppard, N. Williams, C. & PI). Esta
multinacional y multidisciplinario grant fue Tyler, M. (2004). Efecto de la est

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IOB-0520847 (L.R.S., PI), DEB y DEB-0413981-0640373 Berger, L., Speare, R. &
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(R.N.H., PI) de la National Science Foundation de los Estados Unidos Batrachochy
trium dendrobatidis y patologa en la piel
financi esta investigacin. Los autores agradecen a la de las ranas arborcolas verde
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