Estratégias Ecofisiológicas No Uso de Nitrogênio em Espécies Arbóreas de Floresta Ombrófila Densa Submontana e Estacional Semidecidual, Sp.

ii
Campinas, 23 de Julho de 2008
iii
iv
AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Dr. Carlos Alfredo Joly pela oportunidade de desenvolver esse trabalho, pela
transmissão de credibilidade e segurança e pela orientação segura e exigente.
Ao Dr. Marcos Pereira Marinho Aidar pela orientação, pelo inestimável aprendizado, pelo
incentivo, pelo direcionamento e pelas sugestões para o enriquecimento desta tese.
Ao Prof. Dr. Ricardo Ribeiro Rodrigues pelo apoio, pela avaliação e vinculação deste
trabalho junto ao Projeto Temático “Diversidade, dinâmica e conservação em florestas do Estado
de São Paulo: 40 ha de parcelas permanentes”.
Ao Prof. Dr. Ladaslav Sodek pelo profissionalismo, pela atenção e pelas valiosas
discussões para a elaboração da qualificação e deste trabalho. Pela importante colaboração nas
análises de aminoácidos, especialmente da citrulina do jequitibá, e pelo apoio para uso das
dependências e dos equipamentos do Departamento de Fisiologia Vegetal da UNICAMP.
Também agradeço pela sua colaboração e por suas sugestões junto à banca de defesa desse
trabalho.
Ao Dr. Plínio B. Camargo (CENA/USP) pela viabilização e apoio nas análises de isotopia
(δ15N e δ13C) e C:N.
Ao Prof. Msc. Jorge Yoshio Tamashiro pela alegre amizade e pela identificação dos ingás
da Reserva Municipal de Santa Genebra.
Ao Dr. Marcelo Zacharias (CENA/USP) e à Prof. Dra. Marlene Schiavinato pelas críticas
e sugestões na avaliação da qualificação.
À Biol. Msc. Elisa Hardt pelo inestimável apoio profissional nas campanhas de campo,
nas atividades de laboratório, nas infindáveis revisões textuais, pelas opiniões na elaboração dos
capítulos e por pegar no meu pé quanto às estatísticas da tese. Mais expressamente, por sua
existência em minha vida, pelo seu sincero amor, pela nossa sorte. Sou muito grato à você por
essa realização!
Á Prof. Dra. Rozely dos Santos, da Faculdade de Engenharia Civil daqui da Unicamp,
pelas sugestões para a discussão final e para o direcionamento prático desse trabalho.
Aos membros da banca, Prof. Dr. Luiz Antonio Martinelli, pelas ricas discussões na
defesa, à Dra. Gabriela Bielefeld Nardoto, pelas valiosas discussões e sugestões na pré-banca e na
v
banca de defesa desse trabalho e ao Prof. Dr. Eduardo Arcoverde de Mattos, pelas sugestões e
questionamentos construtivos que enriqueceram e auxiliaram a concretização da tese.
Ao Biol. Msc. Leonardo Dias Meirelles pela amizade, pelas agradáveis conversas e pelas
sugestões nas análises multivariadas que permitiram melhor esclarecimento da caracterização
ecofisiológica das espécies. Aos indignos projetos CARACU...
Aos colegas do Departamento de Botânica pelo importante convívio. Aos colegas do

Departamento de Fisiologia Vegetal, Biol. Msc. Lú Benatti, pela grande amizade de tantos anos e
ao Biol. Msc. Gilberto Costa Justino pelos “galhos quebrados” nas análises de aminoácidos.
Ao Eng. Agr. Msc. Fabiano Turini Farah pela cortesia em nos fornecer os dados da
estrutura de vegetação da parcela permanente da RMSG.
Ao Diretor do Parque Estadual “Carlos Botelho” Sr. José Luiz Camargo Maia, pela
viabilização das atividades e acomodações no Núcleo Sete Barras do PECB.
Aos assessores da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (Fapesp) que
concederam a bolsa de estudos e o suporte financeiro (proc. 04/03647-6), que avaliaram e
criticaram os relatórios científicos e que concederam a prorrogação do processo, possibilitando o
avanço final deste trabalho.
Ao Renato Belinello, cognome Pezão, pelo essencial apoio nas atividades de campo no
PECB e na RMSG. “Pezão, tombo por tombo e muitos barrancos, mas bem na hora do pulso de
nitrogênio estávamos lá na parcela de Carlos Botelho... e com aquela baita chuva, conseguimos!”.
Ao Henrique do PECB, pelo apoio nas coletas de solo, mesmo com sol ou com chuva...
Aos meus pais, presentes em minha vida e com quem compartilho essa realização.
Apesar de extenso e rico em detalhes, tenho certeza que os resultados obtidos nesse
trabalho são contribuições significativas sobre o comportamento no uso de nitrogênio em
espécies tropicais, serve como uma importante colaboração no entendimento da sucessão
ecológica tropical e são base para o desenvolvimento de outros trabalhos que ainda serão
desenvolvidos. Boa leitura...
vi
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS.................................................................................................................. XI
LISTA DE TABELAS................................................................................................................XV
RESUMO................................................................................................................................... XIX
ABSTRACT .............................................................................................................................. XXI
1. INTRODUÇÃO ......................................................................................................................... 1
2. JUSTIFICATIVA ...................................................................................................................... 2
3. REFERENCIAL TEÓRICO .................................................................................................... 5
3.1 Absorção, transporte e assimilação de nutrientes em plantas ............................................................ 5
3.2 Absorção, assimilação, transporte e armazenamento de nitrogênio em plantas ................................. 7
3.3 Disponibilização de nitrogênio no ambiente .................................................................................... 9
3.4 Investimento energético e as estratégias para o uso de nitrogênio................................................... 12
3.5 Influência do nitrogênio e as estratégias de uso pelas plantas ......................................................... 13
4. OBJETIVOS ............................................................................................................................ 16
5. HIPÓTESE............................................................................................................................... 17
6. FORMA DE APRESENTAÇÃO DOS RESULTADOS ...................................................... 17
CAPÍTULO 1 - UTILIZAÇÃO DE NITROGÊNIO POR ESPÉCIES ARBÓREAS DA
FLORESTA OMBRÓFILA DENSA SUBMONTANA, PARQUE ESTADUAL DE
CARLOS BOTELHO, SP........................................................................................................... 19
1. INTRODUÇÃO......................................................................................................................... 21
2. ÁREA DE ESTUDO ................................................................................................................. 23
3. MATERIAL E MÉTODOS....................................................................................................... 26
3.1 Seleção e caracterização estrutural das espécies arbóreas estudadas ............................................... 26
3.2 Coleta de dados na parcela permanente de 10,24 ha ....................................................................... 28
3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo......................................................................................... 29
3.4 Determinação do conteúdo de nitrato na folha e na seiva do xilema ............................................... 29
3.5 Determinações de δ15N, razão C:N e nitrogênio total ..................................................................... 30
3.6 Conteúdo de aminoácidos na seiva do xilema ................................................................................ 30
3.7 Caracterização química do solo ..................................................................................................... 31
3.8 Taxas de mineralização e amonificação no solo ............................................................................. 31
3.10 Caracterização climatológica ....................................................................................................... 32
3.11 Análise estatística dos dados........................................................................................................ 32
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO .............................................................................................. 33
vii
4.1 Características do solo e a disponibilidade de nitrogênio mineral ................................................... 33
4.2 Caracterização das estratégias do uso de nitrogênio pelas espécies arbóreas selecionadas .............. 40
4.3 As estratégias do uso de nitrogênio e a categorização em grupos de sucessão ecológica................. 70
5. CONCLUSÃO ........................................................................................................................... 78
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................................................... 79
APÊNDICE I.................................................................................................................................. 85
CAPÍTULO 2 ESTRATÉGIAS DE ASSIMILAÇÃO E USO DE NITROGÊNIO POR
ESPÉCIES ARBÓREAS DE FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL, RESERVA
MUNICIPAL DE SANTA GENEBRA, SP................................................................................ 87
1. INTRODUÇÃO ......................................................................................................................... 89
2. ÁREA DE ESTUDO.................................................................................................................. 92
3. MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................................................... 93
3.1 Seleção e caracterização estrutural das espécies arbóreas estudadas ............................................... 93
3.2 Coleta de dados na parcela permanente de 1,0 ha........................................................................... 96
3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo......................................................................................... 96
3.4 Determinação do conteúdo de nitrato na folha e na seiva do xilema ............................................... 96
3.5 Determinações de δ15N, razão C:N e nitrogênio total ..................................................................... 96
3.6 Conteúdo de aminoácidos na seiva do xilema ................................................................................ 97
3.7 Caracterização química do solo e obtenção de dados climatológicos.............................................. 97
3.8 Análise estatística dos dados ......................................................................................................... 97
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................................... 98
4.1 Características do solo e a disponibilidade do nitrogênio mineral................................................... 98
4.2 Caracterização das estratégias do uso de nitrogênio pelas espécies arbóreas selecionadas .............101
4.3 As estratégias do uso de nitrogênio e a categorização em grupos de sucessão ecológica...............145
5. CONCLUSÃO ......................................................................................................................... 156
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................................................... 157
APÊNDICE I................................................................................................................................ 164
CAPÍTULO 3 - INFLUÊNCIA DO PULSO NATURAL DE NITROGÊNIO
INORGÂNICO EM ESPÉCIES ARBÓREAS DE FLORESTA OMBRÓFILA DENSA
SUBMONTANA, PARQUE ESTADUAL DE CARLOS BOTELHO, SP ........................... 165
1. INTRODUÇÃO ....................................................................................................................... 168
2. ÁREA DE ESTUDO................................................................................................................ 170
3. MATERIAL E MÉTODO ....................................................................................................... 171
3.1 Seleção e a caracterização sucessional das espécies arbóreas ........................................................171
3.2 Período de análises e coleta de dados............................................................................................172
viii
3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo ....................................................................................... 172
3.4 Determinação do conteúdo de nitrato na folha e na seiva do xilema ............................................. 173
3.5 Conteúdo de aminoácidos na seiva do xilema .............................................................................. 173
3.6 Caracterização química do solo e obtenção de dados climatológicos ............................................ 173
3.7 Análise estatística dos dados ....................................................................................................... 174
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................................ 174
4.1 Caracterização da disponibilidade de nitrogênio inorgânico no solo e sua relação com variáveis
ambientais ........................................................................................................................................ 174
4.2 Ecofisiologia do uso de nitrogênio das espécies e suas relações com a disponibilidade de nitrogênio
inorgânico no solo............................................................................................................................. 182
4.3 As estratégias do uso de nitrogênio e sua relação com as variáveis ambientais ............................. 189
5. CONCLUSÃO......................................................................................................................... 195
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................... 195
4. DISCUSSÃO GERAL ........................................................................................................... 199
5. CONCLUSÃO GERAL ........................................................................................................ 208
6. PERSPECTIVAS................................................................................................................... 209
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................ 211
ix
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Etapas de assimilação de amônio em plantas superiores através do sistema GS/GOGAT.
Adaptado de Lea (1993)........................................................................................................................... 8
Figura 2. Representação do ciclo de nitrogênio e suas interconversões biológicas de diferentes formas, de
acordo com o modelo conceitual de “hole-in-the-pipe” adaptado de Davidson et al. (2000). ................... 10
Figura 3. Diagrama conceitual da sucessão ecológica em função das estratégias de uso do nitrogênio de
acordo com proposta de Aidar et al. (2003) para espécies arbóreas de Floresta Ombrófila Densa sobre solo
calcário. ................................................................................................................................................. 18
Figura 1.1 Contextualização geográfica e localização da parcela permanente de 10,24 ha no Parque
Estadual de Carlos Botelho, Sete Barras, SP. Mapa de localização das sub-parcelas selecionadas e o
posicionamento das plantas analisadas neste trabalho. ............................................................................ 25
Figura 1.2 Aparato para extração de seiva. A–bomba de vácuo manual, B–tubo de silicone, C–ramo da
planta, D-suporte com parafilme, E–reservatório de seiva e F-frasco com tampa de rosca....................... 29
Figura 1.3. Concentração de nitrato e de amônio do solo e precipitação nos períodos úmido (Wet) e seco
(Dry) de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. .......................................................................... 37
Figura 1.4 Dados da precipitação média mensal dos últimos 50 anos (average precipitation). Valores
médios mensais de umidade do solo (volumetric moisture) de 2004 e precipitação acumulada nos períodos
seco e úmido de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. .............................................................. 37
Figura 1.5 Mapas de isolinhas resultantes da interpolação pelo Inverso da Distância (IDW) para
estimativa da distribuição de amônio nas sub-parcelas durantes os períodos seco e úmido. Parque Estadual
de Carlos Botelho, SP. ........................................................................................................................... 38
Figura 1.6 Mapas de isolinhas resultantes da interpolação pelo Inverso da Distância (IDW) para
estimativa da distribuição de amônio nas sub-parcelas durantes os períodos seco e úmido. Parque Estadual
de Carlos Botelho, SP. ........................................................................................................................... 39
Figura 1.8 Nitrato foliar (Leaf nitrate content - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para
as 24 espécies arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira, ESS =
secundária inicial, LSS = secundária tardia............................................................................................. 65
Figura 1.9 Valores de δ15N foliar (Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24 espécies
arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira, ESS = secundária
inicial, LSS = secundária tardia. ............................................................................................................. 66
Figura 1.10 Taxa de nitrogênio foliar total (N total - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry)
para as 24 espécies arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira,
ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia. ................................................................................. 67
Figura 1.11 Razão C:N foliar (Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24 espécies
arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira, ESS = secundária
inicial, LSS = secundária tardia. ............................................................................................................. 68
Figura 1.12 Nitrato na seiva do xilema (Xylem sap nitrate - Média ± DP) para os períodos úmido (wet) e
seco (dry) para as 24 espécies arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS =
pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.................................................................... 69
Figura 1.13 Escore bidimensional da Análise de Componentes Principais entre variáveis de assimilação e
transporte de nitrogênio e as 24 espécies organizadas em grupos sucessionais durante os períodos úmido
de 2005 (wet - A) e seco (dry - B) de 2006. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. •PS = pioneira, •ESS
xi
= secundária inicial, •LSS = secundária tardia. Siglas das espécies e dos grupos sucessionias na Tabela
1.1. ........................................................................................................................................................ 72
Figura 1.14 Escores bidimensionais da Análise Discriminante para as 24 espécies e para as variáveis de
uso de nitrogênio correspondente ao período úmido de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. •PS
= pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS = secundária tardia e • = centróide do grupo....................... 76
uso de nitrogênio correspondente ao período seco de 2006. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. •PS =
pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS = secundária tardia e • = centróide do grupo.......................... 77
Figura 2.1. Contextualização geográfica da Reserva Municipal de Santa Genebra e localização
aproximada da parcela permanente de 1,0 ha e as sub-parcelas selecionadas, Campinas, SP. .................. 93
Figura 2.2 Dados de precipitação (average precipitation) e de temperatura (average temperature) médias
mensais e da precipitação acumulada dos anos de 2006 (seco) e 2007 (úmido). Reserva Municipal de
Santa Genebra, SP. ...............................................................................................................................100
Figura 2.3 Atividade de redutase do nitrato (Leaf NRA - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco
(dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira, ESS
= secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.................................................139
Figura 2.4 Conteúdo de nitrato foliar (Leaf nitrate content - Média ± DP) para os períodos úmido (wet) e
seco (dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira,
ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada. ........................................140
Figura 2.5 Valores de δ15N foliar (Média ± DP ) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 42
espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira, ESS = secundária
inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada. ....................................................................141
Figura 2.6 Taxa de nitrogênio foliar total (Ntotal - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para
as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira, ESS =
secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada. ...................................................142
Figura 2.7 Razão C:N foliar (Média ± DP ) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 42 espécies
arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS
= secundária tardia e NC = não caracterizada. .......................................................................................143
Figura 2.8 Conteúdo de nitrato na seiva do xilema (Xylem sap nitrate - Média ± DP) para os períodos
úmido (wet) e seco (dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica
PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada..................144
Figura 2.9 Escore bidimensional da Análise de Componentes Principais entre variáveis de assimilação e
transporte de nitrogênio e as 42 espécies organizadas em grupos sucessionais durante os períodos úmido
de 2007 (wet) e seco (dry) de 2006. Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. •PS = pioneira, •ES =
secundária inicial, •LS = secundária tardia. Siglas das espécies e dos grupos sucessionias na Tabela 2.1.
.............................................................................................................................................................150
uso de nitrogênio correspondente ao período úmido de 2007. Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
•PS = pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS = secundária tardia e • = centróide do grupo...............154
uso de nitrogênio correspondente ao período seco de 2006. Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. •PS
= pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS = secundária tardia e • = centróide do grupo......................155
xii
Figura 3.1. Variações climáticas e do solo obtidas durante oito semanas, Parque Estadual de Carlos
Botelho, SP. A - variações nas concentrações de amônio (ammonium) e de nitrato (nitrate) no solo. B –
Variações na temperatura (temperature), precipitação (precipitation), evapotranspiração
(evapotranspiration) e umidade do solo (volumetric moisture). ............................................................ 176
Figura 3.2. Variações nos conteúdos de amônio e nitrato nos solos das seis sub-parcelas analisadas
durante oito semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos
Botelho, SP.......................................................................................................................................... 177
Figura 3.3. Resultados da dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis climáticas e
pedológicas analisadas durante oito semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de correlação r de Pearson, α=0,05. ....................................... 180
Figura 3.4. Resultados da dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis da ecofisiologia do
nitrogênio das espécies pioneiras (PS) e variáveis ambientais durante oito semanas consecutivas de
investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de correlação r de
Pearson, α=0,05................................................................................................................................... 191
nitrogênio das espécies secundárias iniciais (ESS) e variáveis ambientais durante oito semanas
consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de
correlação r de Pearson, α=0,05. .......................................................................................................... 192
nitrogênio das espécies secundárias tardias (LSS) e variáveis ambientais durante oito semanas
consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de
correlação r de Pearson, α=0,05. .......................................................................................................... 193
Figura 4.1. Modelo progressivo de complexidade metabólica e do continuum de estratégias de uso do
nitrogênio dos grupos sucessionais. PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, PS-
ESS = grupo intermediário I e ESS-LSS = grupo intermediário II......................................................... 207
xiii
xiv
LISTA DE TABELAS
Tabela 1.1 Lista das 24 espécies selecionadas na parcela permanente de 10,24 ha do Parque Estadual de
Carlos Botelho, Sete Barras, SP. Siglas: key – abreviatura da espécie, n – número de indivíduos, RS –
estratégia de regeneração das espécies em que PS = pioneira, ESS = secundária inicial e LSS = secundária
tardia, h – altura média da espécie, DBH – diâmetro médio na altura do peito e IVI – Índice de Valor de
Importância............................................................................................................................................ 27
Tabela 1.2 Análise química do horizonte 0-5 cm de profundidade do solo das 24 sub-parcelas
selecionadas e média e desvio-padrão das 256 sub-parcelas que formam a parcela permanente de 10,24 ha,
Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Variáveis de qualidade química e de macronutrientes do solo: pH
(H2O e CaCl2), matéria orgânica (MO - g.L-1), fósforo (P - mg.L-1), sódio (Na+ - mg.L-1), potássio (K+ -
mg.L-1), cálcio (Ca+2 - molc.L-1), magnésio (Mg+2 - molc.L-1), alumínio (Al+3 - molc.L-1), acidez potencial
(H + Al - molc.L-1), soma de bases (SB - %), capacidade de troca de cátions (CTC - cmolc. L-1), saturação
de bases (V - %) e saturação de alumínio (m%)...................................................................................... 36
Tabela 1.3 Variáveis de uso de nitrogênio e tolerância (T) da estatística multicolinear dos períodos úmido
(wet) e seco (dry). NRA – atividade de redutase do nitrato, NO3- - nitrato foliar, Ntotal – nitrogênio total
foliar, C:N – razão carbono nitrogênio, NO3- xylem sap – nitrato na seiva do xilema, ASP – aspartato,
GLU – glutamato, ASN – asparagina, GLN – glutamina, ARG – arginina, NO3 – nitrato e RS = estratégia
de regeneração: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia Parque Estadual de
Carlos Botelho, SP................................................................................................................................. 40
Tabela 1.4 Teste Lambda de Wilks para os centróides da Análise Discriminante dos períodos úmido (wet)
e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP............................................................................... 40
Tabela 1.5 Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância
natural de nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal) e razão carbono nitrogênio (C:N) das 24
espécies arbóreas da parcela permanente de 10,24 ha nos períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS =
secundária inicial, LSS = secundária tardia, nv – não verificado. ............................................................ 58
Tabela 1.6 Conteúdo de nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de
compostos nitrogenados de baixo peso molecular (Xylem sap molecular weight nitrogen compounds) na
seiva do xilema das 24 espécies arbóreas da parcela permanente de 10,24 ha nos períodos úmido (wet) e
seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS =
pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, Others = outros aminoácidos com taxa maior
que 10%, Indet = soma de outros aminoácidos, nv – não verificado. ....................................................... 59
seiva do xilema das 24 espécies arbóreas da parcela permanente de 10,24 ha nos períodos úmido (wet) e
seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS =
pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, Others = outros aminoácidos com taxa maior
que 10%, Indet = soma de outros aminoácidos, nv – não verificado. ....................................................... 60
Tabela 1.7 Matriz de classificações a priori e a posteriori, probabilidades de pertencer ao grupo de
sucessão ecológica (Pr), coordenadas das observações (F1 e F2) e distâncias quadradas (D2) da Análise
Discriminante para as 24 espécies durante o período úmido de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho,
SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia........................ 62
xv
Discriminante para as 24 espécies durante o período seco de 2006. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia. ............................ 63
Tabela 1.9 Teste de esfericidade de Bartlett (α = 0,05) para a Análise de Componentes Principais dos
períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. ............................................ 70
Tabela 1.10 Contribuição das espécies e das variáveis de uso do nitrogênio (%) na Análise de
Componentes Principais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho,
SP. Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância natural de
nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono nitrogênio (C:N), aspartato (ASP),
glutamato (GLU), asparagina (ASN), glutamina (GLN), arginina (ARG), nitrato (NO3) e nitrato na seiva
do xilema (NO3- xylem sap). Siglas das espécies e dos grupos na Tabela 1.1. .............................................. 73
Tabela 1.11 Resultados de acerto (success) da matriz de acerto da Análise Discriminante dos três grupos
sucessionais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). RS = estratégia de regeneração da espécie: PS =
pioneiras, ESS = secundárias iniciais, LSS = secundárias tardias. ........................................................... 75
Tabela 2.1. Lista das 42 espécies selecionadas na parcela permanentes de 1,0 ha da Reserva Municipal de
Santa Genebra, Campinas, SP. Siglas key – abreviatura da espécie, n – número de indivíduos, RS –
estratégia de regeneração das espécies em que PS = pioneira, ESS = secundária inicial e LSS = secundária
tardia, h – média da altura da espécie, DBH – média do diâmetro na altura do peito e IVI – Índice de Valor
de Importância....................................................................................................................................... 95
Tabela 2.2. Análise química do horizonte 0-5 cm de profundidade do solo das 12 sub-parcelas
selecionadas na parcela permanente de 1,0 ha, Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. Variáveis de
qualidade química e de macronutrientes do solo: pH (CaCl2), matéria orgânica (MO – g.L-1), fósforo (P –
mg.L-1), potássio (K+ - mg.L-1), cálcio (Ca+2 - molc.L-1), magnésio (Mg+2 - molc.L-1), acidez potencial (H +
Al - molc.L-1), soma de bases (SB - %), capacidade de troca de cátions (CTC - cmolc.L-1) e saturação de
bases (V - %). ........................................................................................................................................ 99
Tabela 2.3 Valores médios e desvio padrão dos conteúdos de nitrato e de amônio e a razão do nitrogênio
inorgânico do solo nos períodos úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.....100
Tabela 2.4 Variáveis de uso de nitrogênio e tolerância (T) da estatística multicolinear dos períodos úmido
(wet) e seco (dry). NRA – atividade de redutase do nitrato, NO3- - nitrato foliar, Ntotal – nitrogênio total
foliar, C:N – razão carbono nitrogênio, NO3- xylem sap – nitrato na seiva do xilema, ASP – aspartato,
GLU – glutamato, ASN – asparagina, GLN – glutamina, ARG – arginina, NO3 – nitrato e RS = estratégia
de regeneração: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia. Reserva Municipal de
Santa Genebra, SP. ...............................................................................................................................102
Tabela 2.5 Teste Lambda de Wilks para os centróides da Análise Discriminante dos períodos úmido (wet)
e seco (dry). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. .........................................................................102
Tabela 2.6 Valores médios e o desvio padrão de atividade de redutase do nitrato (NRA), da concentração
de nitrato foliar (NO3-), da abundância natural de nitrogênio (δ15N), da taxa de nitrogênio total foliar
(Ntotal) e da razão carbono nitrogênio (C:N) das 22 espécies arbóreas da parcela permanente de 1,0 ha.
Reserva Municipal d Santa Genebra, SP. Valores referentes aos períodos úmido (wet) e seco (dry). RS =
estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e
NC = não caracterizada. ........................................................................................................................132
seiva do xilema das 42 espécies arbóreas da parcela permanente de 1,0 ha. Reserva Municipal de Santa
Genebra, Campinas, SP. Valores referentes aos períodos úmido (wet) e seco (dry). RS = estratégia de
regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, NC = não
xvi
caracterizada, Others = aminoácidos de segunda importância e com taxa maior que 10% e Indet = soma de
outros aminoácidos. ............................................................................................................................. 134
Discriminante para as 42 espécies durante o período úmido de 2007. Reserva Municipal de Santa Genebra,
SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial e LSS = secundária tardia. ................... 137
Discriminante para as 42 espécies durante o período seco de 2006. Reserva Municipal de Santa Genebra,
SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia...................... 138
Tabela 2.10 Teste de esfericidade de Bartlett (α=0,05) para a Análise de Componentes Principais dos
períodos úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. ...................................... 145
Componentes Principais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa Genebra,
SP. Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância natural de
nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono nitrogênio (C:N), aspartato (ASP),
glutamato (GLU), asparagina (ASN), glutamina (GLN), arginina (ARG), nitrato (NO3) e nitrato na seiva
do xilema (NO3- xylem sap). Siglas das espécies e dos grupos na Tabela 2.1. ............................................ 151
Tabela 2.12 Resultados de acerto (success) da matriz de acerto da Análise Discriminante dos três grupos
sucessionais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Reversa Municipal de Santa Genebra, SP. RS =
estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneiras, ESS = secundárias iniciais, LSS = secundárias
tardias.................................................................................................................................................. 152
Tabela 3.1. Lista das espécies selecionadas para os experimentos do pulso de nitrogênio inorgânico em
solo na parcela permanentes de 10,24ha do Parque Estadual de Carlos Botelho, Sete Barras, SP. Siglas n –
número de indivíduos, RS – estratégia de regeneração das espécies em que PS = pioneira, ESS =
secundária inicial e LSS = secundária tardia. Dados do Relatório temático 2006: h – média da altura da
espécie, DBH – média do diâmetro na altura do peito e IVI – Índice de Valor de Importância. ............. 172
Tabela 3.2. Valores médios e desvio padrão dos conteúdos de nitrato e de amônio e a razão do nitrogênio
inorgânico do solo durante oito semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio no solo,
Parque Estadual de Carlos Botelho, SP................................................................................................. 174
Tabela 3.3. Análise química do horizonte 0-5cm de profundidade do solo em seis sub-parcelas do Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP. Variáveis de qualidade química e de macronutrientes: pH (H2O e CaCl2),
matéria orgânica (MO – g.L-1), fósforo (P – mg.L-1), sódio (Na+ - mg. L-1), potássio (K+ - mg. L-1), cálcio
(Ca+2 - molc. L-1), magnésio (Mg+2 - molc. L-1), alumínio (Al+3 - molc. L-1), acidez potencial (H + Al - molc.
L-1), soma de bases (SB - %), capacidade de troca de cátions (CTC - cmolc. L-1), saturação de bases (V -
%) e saturação de alumínio (m - %)...................................................................................................... 179
Tabela 3.4. Resultados da dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis da ecofisiologia do
nitrogênio das espécies e o conteúdo de nitrogênio inorgânico do solo da parcela permanente do Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de correlação r de Pearson, α=0,05. ....................................... 186
Tabela 3.5. Atividade de redutase do nitrato (NRA) e concentração de nitrato foliar (NO3-) das seis
espécies lenhosas amostradas concomitante ao evento de pulso de nitrogênio no Parque Estadual de Carlos
Botelho, SP. RS – estratégia de regeneração, PS – pioneira, ESS – secundária inicial e LSS – secundária
tardia. .................................................................................................................................................. 187
Tabela 3.6. Conteúdo de nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de
seiva do xilema das seis espécies arbóreas amostradas concomitante ao evento de pulso de nitrogênio,
xvii
Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS =
secundária inicial, LSS = secundária tardia, Others = outros aminoácidos com taxa maior que 10%, Indet
= soma de outros aminoácidos. .............................................................................................................188
Tabela 4.1. Comparação de médias (t-student) das variáveis de uso de nitrogênio do período úmido (Wet)
e seco (Dry) para o Parque Estadual de Carlos Botelho (A) e para a Reserva Municipal de Santa Genebra
(B). Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância natural de
nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono nitrogênio (C:N), conteúdo de
nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de compostos nitrogenados
de baixo peso molecular (Xylem sap molecular weight nitrogen compounds) predominante em cada grupo
sucessional: ASN (asparagina), GLN (glutamina) e ARG (arginina). RS = estratégia de regeneração da
espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia. nv – não verificado. LSD –
diferença mínima significativa. .............................................................................................................205
xviii
RESUMO
Estratégias ecofisiológicas no uso de nitrogênio em espécies arbóreas de Floresta Ombrófila
Densa Submontana e Estacional Semidecidual, SP - Este projeto caracterizou as estratégias
ecofisiológicas de utilização do nitrogênio em espécies arbóreas de duas formações florestais do
Estado de São Paulo, a Floresta Ombrófila Densa Submontana, no Parque Estadual de Carlos
Botelho (PECB) e a Floresta Estacional Semidecidual, na Reserva Municipal de Santa Genebra.
Foi investigada a existência de relações entre o metabolismo primário do nitrogênio com a
categorização sucessional de 66 espécies arbóreas ocorrentes nessas florestas. Além disso, na
Floresta Ombrófila Densa Submontana, foi verificado se a ecofisiologia dos três grupos
sucessionais em função do uso de nitrogênio, estava relacionada com a disponibilização sazonal
de nitrogênio inorgânico no solo. Os resultados obtidos mostraram que as espécies utilizam
estratégias para suprir sua demanda de nitrogênio mesmo diante das variações de concentrações
desse íon no solo entre períodos seco e úmido e durante a ocorrência de pulso de nitrogênio no
solo. Essas estratégias foram organizadas em grupos de sucessão ecológica, inicialmente
embasados em resultados de categorização sucessional de espécies arbóreas para a Floresta
Estacional Semidecidual e, para o experimento de pulso de nitrogênio, na categorização de
acordo com o uso e o transporte de nitrogênio pelas espécies. Os resultados obtidos demonstram
que espécies pioneiras respondem às variações dos conteúdos de nitrogênio disponível no solo,
sobretudo na forma do nitrato. Esse grupo teve níveis relativamente altos de atividade de redutase
do nitrato foliar, elevada quantidade de nitrato nas folhas, realiza o transporte de nitrogênio
predominantemente através do nitrato e de asparagina e tem baixa relação C:N foliar. As
secundárias tardias demonstraram ser pouco responsivas à disponibilidade sazonal de nitrogênio
no solo. Seus níveis de atividade de assimilação do nitrato foram muito baixos em relação ao
grupo pioneiro, na seiva do xilema predominaram aminoácidos como asparagina e arginina,
baixo conteúdo de nitrato e a relação C:N foliar foi maior em relação às pioneiras. As secundárias
iniciais mostraram níveis médios de atividade de redutase do nitrato foliar, na seiva do xilema
predominaram transportadores de longa distância como glutamina e arginina. Esse grupo tem
características intermediárias na sucessão ecológica, algumas espécies são próximas às pioneiras
e mais responsivas às variações sazonais de nitrogênio no solo enquanto outras são menos
responsivas e mais semelhantes às espécies tardias da sucessão. No solo do PECB, os pulsos de
amônio e de nitrato estiveram correlacionados com a precipitação, a evapotranspiração, a
temperatura e com o conteúdo de matéria orgânica no solo. Nas duas florestas, as variáveis
ecofisiológicas das 66 espécies selecionadas se condicionam ao desempenho de estratégias para a
utilização do nitrogênio inorgânico disponível no solo, podendo ser distribuídas em um
continuum de respostas ecofisiológicas de uso do nitrogênio entre pioneiras, secundárias iniciais e
tardias. A análise sintética dos grupos sucessionais evidenciou que as espécies arbóreas da Mata
Atlântica utilizam estratégias para assimilar e transportar nitrogênio. A aplicação do modelo de
sucessão ecológica em função do uso de nitrogênio em ambas as formações florestais forneceu
mais informações e atendeu à necessidade de avanços na determinação de categorias sucessionais
em florestas tropicais.
Palavras-chave: sucessão ecológica, nitrogênio inorgânico, nitrato, amônia, redutase do nitrato,

pulso de nitrogênio, espécies arbóreas, Parque Estadual de Carlos Botelho, Reserva Municipal de
Santa Genebra.
xix
ABSTRACT
Ecophysiological strategies in nitrogen use in trees species of the Submontane
Ombrophylous Dense and Seasonal Semideciduous Forests, São Paulo State - This work
characterized the ecophysiological strategies nitrogen use in trees species in two forest types of
the São Paulo State, the Submontane Ombrophylous Dense Forest, in the Carlos Botelho State
Park (PECB) and the Seasonal Semideciduous Forest, in the Santa Genebra Municipal Reserve.
The existence of relations between the primary metabolism of nitrogen with the sucessional
category of 66 trees species in these forests was investigated. Moreover, in the Submontane
Ombrophylous Dense Forest, it was verified if the ecophysiological of the three sucessional
groups in function of the nitrogen use, was related with the seasonal availability of inorganic
nitrogen in the soil. The results showed that the species use strategies to supply its nitrogen
demand ahead of the variations of concentrations of this ion in soil between periods dry and wet
and during the nitrogen pulse, occurring a proportionality of the acquisition, the transport and the
assimilation. These strategies had been organized in groups of ecological succession, being
proven that the pioneer species answer to the variations of the available soil nitrogen contents,
over all in the form of nitrate. This group has a high capacity for nitrate assimilation, are able to
respond to increased availability of soil nitrogen, have high leaf nitrogen contents and transport
nitrogen predominantly as asparagine and nitrate and low leaf C:N. The late secondary species
demonstrated to be little responsive to the seasonal soil nitrogen availability. Its levels of nitrate
reductase activity had been very low in relation to the pioneer group, in the xylem sap amino
acids had predominated as asparagine and arginina, low content of nitrate and leaf C:N was
bigger in relation to the pioneer species. The early secondary species had shown average levels of
nitrate reductase activity, in the xylem sap predominated transporting long distance as glutamine
and arginine. This group has intermediate characteristics in the ecological succession, some
species are next to the more responsive pioneers species and to the seasonal nitrogen variations in
the soil while others early species are less responsive and more similar to the late secondary
species. In the soil of the PECB, the nitrate and ammonium pulses had been correlated with the
precipitation, evapotranspiration, temperature and with the content of organic matter. In the two
forests, the ecophysiological variables of the selected species if condition the performance of
strategies for the use of available inorganic nitrogen in soil, being able to be distributed in one
continuum of ecophysiological answer of use of nitrogen between pioneers, early secondary
species and late secondary species. The synthetic analysis of the sucessional groups evidenced
that the trees species of Atlantic Forest have standardized strategies of leaf nitrogen assimilation
and the application of the model of ecological succession in function of the nitrogen use in both
the forest formations supplied more information and attend the necessity of advances in the
determination of sucessional categories in tropical forests.
Keywords: ecological succession, inorganic nitrogen, nitrate, ammonium, nitrate reductase,

nitrogen pulse, trees species, Carlos Botelho State Park, Municipal Reserve of Santa Genebra.
xxi
1. INTRODUÇÃO
Na região sudeste brasileira ocorre diferentes unidades fitogeográficas muito próximas
entre si em uma pequena amplitude latitudinal e, especificamente no Estado de São Paulo, entre
25° e 22° de latitude Sul, ocorrem fragmentos de pelo menos quatro grandes formações florestais,
as Formações Pioneiras de Influência Marinha (Floresta de Restinga), a Floresta Ombrófila
Densa, a Floresta Estacional Semidecidual e a Savana Florestada ou Cerradão, cada qual com
suas composições florísticas, estruturas e dinâmicas influenciadas pelos fatores bióticos e
abióticos determinantes (Veloso 1992).
Nas últimas décadas, dos estudos taxonômicos e estruturais do estrato arbóreo, muita
informação sobre a composição e a estrutura dos remanescentes florestais foi gerada (Gibbs et al.
1980, Silva & Leitão Filho 1982, Meira Neto et al. 1989, Tabarelli & Mantovani 1999, Pereira-
Silva et al. 2004), o que tornou possível que grande parte desses remanescentes florestais fosse
caracterizada como formações em processo secundário de sucessão ecológica.
Até pouco tempo, para esses remanescentes, os estudos sobre o comportamento das
espécies do ponto de vista da sucessão ecológica ainda eram escassos e se limitavam
principalmente à Mata Atlântica (Costa et al. 1992, Gonçalves et al. 1992, Gandolfi et al. 1995,
Gandolfi 2000, Aidar et al. 2001; Aidar et al. 2003). Gandolfi et al. (1995) e Gandolfi (2000)
propuseram a classificação das espécies arbóreas em grupos de sucessão ecológica com base na
ocupação e no tamanho de clareiras e os resultados evidenciaram a necessidade de avanços nas
informações e formas mais satisfatórias para se determinar categorias sucessionais. A
investigação de outros fatores que influenciam o caráter sucessional das espécies relacionou a
radiação solar fotossinteticamente ativa com o modo de estabelecimento das espécies (Tabarelli
& Mantovani 1999). Aidar et al. (2003) avaliaram as características do metabolismo de
nitrogênio de espécies arbóreas tropicais e verificaram ser essa uma ferramenta adicional ao
diagnóstico e à classificação de espécies arbóreas em grupos ecológicos de sucessão.
Com os avanços do conhecimento sobre sucessão ecológica em florestas tropicais do
Brasil, tem sido possível a elaboração e o uso de ferramentas destinadas à restauração ecológica
de áreas degradadas e o melhor entendimento e ação em relação às mudanças climáticas e ao
aquecimento global (Gandolfi 2007). Uma dessas ferramentas que vem a auxiliar a interpretação
sucessional, sobretudo da Mata Atlântica, mostra que as estratégias de aquisição e do transporte
de nitrogênio utilizadas por espécies arbóreas são importantes na sua classificação em diferentes
1
grupos sucessionais (Aidar et al. 2003). Um dos indicadores que permite esse tipo de estudo se
fundamenta na assimilação foliar do nitrato, mensurada através da atividade de redutase do
nitrato que decresce a partir das espécies pioneiras até as espécies das fases mais avançadas de
sucessão.
Esse tipo de abordagem se torna importante quando se verifica que plantas de ambientes
tropicais tendem a depender menos da absorção do nitrato através das raízes (Taiz & Zeiger
2002) e suas características ecofisiológicas se alteram de acordo com os diferentes estádios de
sucessão e com a duração do período de vida das espécies. Essas alterações podem ser indicadas
pelo metabolismo primário de nitrogênio, sobretudo, através da atividade de redutase do nitrato,
(Taiz & Zeiger 2002), localizada tanto nas raízes como nas folhas e regulada pela quantidade de
nitrato disponível, pelo período de luz, pelos níveis de carboidratos, além de outros fatores
ambientais (Sivasakar & Oaks 1996, Kaiser et al. 1999).
Apesar das evidências supra citadas, são necessárias mais investigações sobre as principais
fontes de nitrogênio utilizadas em comunidades tropicais, uma vez que a maioria dos estudos
sobre esse tema tem sido realizada em ecossistemas de clima temperado. Existe a necessidade de
mais conhecimento das características ecofisiológicas de uso do nitrogênio das espécies arbóreas
da Mata Atlântica, especialmente sobre a ciclagem de nitrogênio nesses ambientes tropicais, de
tal forma a se gerar ferramentas que contribuam no futuro para a recuperação de áreas degradadas
nos domínios fitogeográficos relacionados e que complementem as informações sobre a sucessão
ecológica desses ambientes.
2. JUSTIFICATIVA
A elaboração do conceito de sucessão ecológica é tratada inicialmente como a seqüência de
comunidades de plantas marcadas por mudanças de formas de vida de simples a complexas
(Clements 1916 apud Gandolfi 2007). Essa definição foi agregada aos outros conceitos e às
inúmeras questões que acabaram se confrontando e formaram novos métodos de coletar de dados
e de interpretação dos resultados que permitiram a criação de sistemas capazes de discernir a
ocorrência, em uma mesma paisagem, de diversas vegetações de fisionomias distintas,
representadas por entidades independentes ou momentos transitórios de uma mesma entidade
(Gandolfi 2007).
Existem diversos pontos de vista que complementam o conceito inicial de sucessão
2
ecológica. Clements (1916) propôs que as comunidades seriam semelhantes aos organismos, com
limites definidos e estruturas sem qualquer influência, em uma condição de monoclímax. Gleason
(1926) propôs que o fator mais importante para a composição sucessional de uma comunidade
seria a interação entre as espécies, em que a estrutura final seria um policlímax. Witthaker (1953)
reconheceu que vários fatores ambientais variavam espacialmente, refletindo em gradientes na
vegetação. Dentre muitos outros conceitos que buscaram formular e reformular interpretações,
um dos mais recentes é proposto por Begon (1996) que discute sucessão como um padrão de
colonização e extinção promovido por populações de espécies em uma determinada área. Para
Gandolfi (2007), a sucessão seria um conjunto de transformações que ocorrem na composição e
na estrutura de uma vegetação em escala temporal. Além desse conceito, esse autor discute que
no Brasil, em virtude do acelerado processo de destruição das florestas, principalmente as
formações florestais do sul e sudeste, em especial a Mata Atlântica, o conhecimento sobre os
padrões e processos ecológicos necessários para o entendimento temporal da sucessão ecológica
ficou muito restrito. Somado a isso, esse autor complementa que “...a multiplicidade de espécies
envolvidas, o caráter tropical, subtropical ou temperado das florestas analisadas, o atual estado
de degradação dos remanescentes existentes, o desconhecimento do histórico de degradação as
áreas analisadas, o desconhecimento da biologia das espécies, bem como falta de atualização de
parte dos pesquisadores frente às discussões teóricas que tem fundamentado as abordagens
atuais, são desafios importantes que precisam ser enfrentados...”.
A utilização de sistemas de classificação de grupos sucessionais está cada vez mais
fundamentada cientificamente, ficando de lado o caráter subjetivo das primeiras classificações,
incluindo agora propostas de investigação de outras evidências que influenciam o caráter
sucessional e as estratégias de regeneração das espécies, na tentativa de melhorar o entendimento
desse processo em comunidades vegetais. O estudo e entendimento da regeneração natural e da
sucessão requerem tempo. São processos naturais que ocorrem de modo ininterrupto durante um
longo período até que a comunidade vegetal resultante atinja uma condição de equilíbrio
(Hartshorn 1980). Nesse contexto, propostas de organização das espécies em grupos
ecofisiológicos trouxeram informações de que a sucessão secundária e a dinâmica da regeneração
são intimamente relacionadas e dependem de diversos fatores que determinam quais espécies da
comunidade terão êxito no estabelecimento (Bazzaz & Picket 1980, Whitmore 1996).
O ponto de vista de Odum (1969) discuti os princípios gerais que direcionam a estrutura e a
3
dinâmica dos ecossistemas, estabelecendo relações entre os processos do fluxo de energia e os
ciclos de nutrição com o crescimento das populações, a organização e o desenvolvimento da
comunidade e suas adaptações. Sua discussão propôs que mudanças nas características das
comunidades poderiam ser descritas em termos de estratégias, ou seja, um ecossistema poderia
ter estratégias para manter ou recuperar sua estabilidade frente a uma perturbação. Esse autor
defendeu o termo "estratégia de desenvolvimento" que interpreta os ecossistemas como entidades
auto-organizadas em que o princípio unificador seria o trabalho mútuo dos organismos para
gerirem de forma ideal o entorno físico com a máxima eficiência e beneficio mútuo, ou seja, a
estratégia de desenvolvimento procura “...alcançar uma grande e diversificada estrutura
orgânica tanto quanto possível e dentro dos limites de entradas de energia disponíveis e das
condições físicas prevalecentes da existência...”.
Nessa contextualização de estratégias, além dos diversos aspectos da sucessão ecológica
como a dependência do regime de luz no interior da floresta (Chazdon & Fetcher 1984, Vázquez-
Yanes et al. 1990), a adaptação de diferentes espécies aos regimes de luz (Chazdon & Pearcy
1991) e os processos de substituição em escala temporal (Brokaw 1985) e outros fatores, as
características do metabolismo do nitrogênio das espécies arbóreas têm sido estudadas e
utilizadas no entendimento dos processos da sucessão (Stewart et al. 1992, Schmidt et al. 1998,
Aidar et al. 2003) de tal forma que tem ficado evidente a existência de estratégias utilizadas por
grupos sucessionais para adquirir, transportar e assimilar o nitrogênio em florestas tropicais.
Apesar de estar bem esclarecido o papel do nitrogênio como sinalizador de diversos
processos celulares nas plantas e sua função limitante na produtividade primária em diversos
ecossistemas (Vitousek et al. 1997, Galloway et al. 2003), pouco é conhecido sobre as
características da nutrição e metabolismo do nitrogênio em espécies arbóreas do neotrópico,
especialmente nos seus ambientes naturais.
As espécies arbóreas da Mata Atlântica devem ser investigadas sob o ponto de vista do
metabolismo do nitrogênio, buscando um panorama inicial do comportamento ecofisiológico de
uso desse elemento em situações climáticas sazonais marcantes. A constatação de estratégias
quanto ao uso de nitrogênio precisa ser interpretada sob o ponto de vista dos estágios de sucessão
que coexistem nesse conjunto de ecossistemas singulares. A aplicação dos resultados pode
preencher lacunas de informações e atender à necessidade de avanços na determinação de
categorias sucessionais em florestas tropicais. Além disso, essas investigações devem servir como
4
critérios complementares à classificação das espécies em grupos de sucessão ecológica e oferecer
de forma satisfatória subsídio para a recuperação de áreas degradadas.
Desse modo, este trabalho procurou definir as estratégias de utilização de nitrogênio das
principais espécies arbóreas que ocorrem em duas importantes formações florestais do Estado de
São Paulo, buscando verificar se o metabolismo primário de nitrogênio pode ser utilizado como
ferramenta adicional para o entendimento da estruturação e funcionalidade das formações em
estudo.
3. REFERENCIAL TEÓRICO
3.1 Absorção, transporte e assimilação de nutrientes em plantas
Em comunidades florestais, os processos de síntese e de distribuição de produtos
elaborados a partir de energia solar, dióxido de carbono, água e elementos do solo podem ser
influenciados pelo tipo e pela idade da floresta e pelas condições edáficas e climáticas do
ambiente (Haag 1985). Além disso, as características ecofisiológicas de assimilação e uso desses
produtos pelas plantas podem se alterar com o tempo de vida de cada espécie e de acordo com os
diferentes estádios de sucessão da comunidade vegetal (Taiz & Zeiger 2002).
Os compostos formados a partir da energia e de elementos essenciais circulam de forma
dinâmica entre os compartimentos através de processos geoquímicos de exportação e importação
e de processos biológicos de absorção, restituição, retenção e de transferência (Haag 1985).
Em plantas superiores, um complexo e sensível sistema interno de absorção, transporte,
assimilação e mobilização nos tecidos (Camargos 2002) permite a utilização de diferentes formas
desses compostos e elementos. Nesses sistemas, a absorção e a assimilação constituem o início
dos processos biológicos intrínsecos da planta com posterior distribuição e circulação interna,
mediados pelo movimento de íons no solo e acúmulo nas raízes, seu transporte via xilema e sua
redução e incorporação (Haag 1985).
No processo de absorção de nutrientes, os elementos e compostos móveis na solução do
solo tendem a chegar até as raízes através de fluxo de massa e a taxa desse processo nas plantas
depende essencialmente da força motriz da tensão gerada pela transpiração, além das condições
ambientais de umidade do solo e do ar e do potencial de água da planta e do solo (Haag 1985).
Além desse efeito indireto, a transpiração também pode favorecer o gradiente de umidade do
solo, aumentando o fluxo de massa do nutriente até a raiz (Malavolta et al. 1997).
5
O transporte de água e de minerais das raízes para a parte aérea ocorre
predominantemente nos vasos do xilema. A constituição da seiva transportada corresponde a uma
taxa entre 0,1 e 0,4% de sólidos, dos quais um terço corresponde a materiais inorgânicos, formas
iônicas de macro e micronutrientes e o restante são substâncias orgânicas tais como açúcares,
aminoácidos e outros compostos nitrogenados (Bonato et al. 1998). Os mecanismos que
permitem a ascensão desses compostos da raiz até a porção aérea são a transpiração, a gutação
(saturação hídrica da planta e eliminação da água pelos bordos da folha através de hidatódios,
especialmente quando a temperatura está baixa e a umidade relativa do ar é elevada), as trocas
iônicas que ocorrem nos vasos do xilema e a transferência lateral de íons via células de
transferência (Taiz & Zeiger 2002).
A assimilação é um processo pelo qual os nutrientes são incorporados em estruturas de
carbono necessários ao desenvolvimento da planta. A formação de substâncias orgânicas como
pigmentos, cofatores enzimáticos, ácidos nucléicos e aminoácidos, requer a ação de agentes
redutores (NADPH, tioredoxina e a ferrodoxina) produzidos na fotossíntese e uma série de
reações químicas que consomem energia no interior das células (Taiz & Zeiger 2002). Diversas
reações de assimilação ocorrem no estroma do cloroplasto e contam com a energia da
fotossíntese para converter compostos inorgânicos de baixa energia em compostos orgânicos de
alta energia que podem ser utilizados no metabolismo celular.
A quantidade de nutrientes que as plantas absorvem e assimilam depende das variações
espaciais e temporais do conteúdo da matéria orgânica, do pH, da temperatura, da umidade do
solo (Dias et al. 2006) e da disponibilidade dos nutrientes, bem como das estratégias utilizadas
pelas plantas para efetivar esses processos. Além disso, deve ser considerado que as raízes têm
grande influência sobre a disponibilidade dos nutrientes na rizosfera, em virtude das variações
que provoca nas concentrações dos nutrientes, no pH da rizosfera e na formação de exsudatos
radiculares.
Outro componente que influencia na disponibilização de nutrientes são os
microrganismos que atuam eficientemente na absorção dos elementos minerais presentes no solo
(Bonato et al. 1998). Essas variações e influências levam muitas vezes a interações competitivas
pelos recursos que resultam em impactos potenciais no crescimento e na sobrevivência das
espécies em comunidades vegetais (James & Richards 2006).
6
3.2 Absorção, assimilação, transporte e armazenamento de nitrogênio em plantas
A absorção, o transporte e a assimilação de nitrogênio são vitais para o crescimento e o
desenvolvimento de plantas, uma vez que é um elemento essencial presente na composição de
biomoléculas como o ATP, NADH, NADPH, clorofila, proteínas e enzimas (Harper 1994).
As formas mais comuns de nitrogênio no solo e aquelas preferencialmente absorvidas
pelas plantas são o nitrato e o amônio, resultantes da ação de bactérias e fungos do solo que
mineralizam as formas orgânicas liberadas pelo processo da decomposição A maior parte do
amônio pode ser incorporado na forma orgânica nas raízes, enquanto que o nitrato é solúvel no
xilema e pode também ser armazenado nos vacúolos das raízes, nas folhas e em órgãos de
armazenamento (Bonato et al. 1998).
A taxa e a quantidade de nitrogênio absorvido e assimilado por uma planta depende da
presença de carregadores específicos na membrana plasmática, da atividade de enzimas, da
disponibilidade de energia necessária para o desempenho dos processos de absorção e
assimilação e do estágio de desenvolvimento da planta (Bonato et al. 1998).
O nitrato, como íon móvel, depende da taxa de transpiração da planta para ser absorvido
da solução do solo (Sodek 2004) e para ser transportado internamente pelo movimento da seiva
do xilema (Malavolta et al. 1997). As cargas negativas do solo repelem esse íon e permitem um
deslocamento de até 3 mm por dia via fluxo de massa no solo (Malavolta et al. 1997), o que
facilita sua absorção pelo sistema radicular.
A absorção do nitrato pelas raízes está acoplada a um fluxo eletrogênico que permite a
entrada em simporte dessa forma de nitrogênio. Uma pequena parte desse íon permanece no
citoplasma, constituindo um “pool metabólico”, enquanto que a maior parte ou é transportada
para o vacúolo, formando um “pool de armazenamento”, ou é exportado para outros locais na
planta para ser assimilado (Bonato et al. 1998). A assimilação desse íon pode ocorrer tanto na
raiz quanto na folha e ocorre através da enzima redutase do nitrato (EC 1.7.1.1) que se encontra
igualmente ativa nessas duas partes da planta. Esse passo metabólico envolve etapas dependentes
do consumo de elétrons fornecidos pela fotossíntese ou pela oxidação de carboidratos da vias
glicolítica e respiratória (Prado & Casale 2006).
A absorção de amônio do solo pelas raízes das plantas ocorre de forma passiva por
difusão através de canais, quando as concentrações externas desse íon são altas, e de forma ativa
através de transportadores, quando as concentrações externas são baixas (Willians & Miller
7
2001). O amônio resultante da redução do nitrato absorvido diretamente da solução do solo, da
fixação simbiótica do nitrogênio molecular ou da fotorespiração, pode ser assimilado via
GS/GOGAT (sintetase da glutamina/sintetase do glutamato), formando glutamato, precursor de
aminoácidos e reciclador da rota de assimilação do amônio (Crawford 1995). Essa assimilação
pode ocorrer tanto nas raízes como na porção aérea e deve ser rápida a fim de evitar o acúmulo e
a toxicidade do amônio nos tecidos da planta (Sodek 2004) (Figura 1).
O transporte de formas nitrogenadas envolve tanto os vasos do xilema como do floema,
ambos compondo o elo entre raiz e folha. O xilema depende da transpiração para exercer o
escoamento do nitrato e dos produtos assimilados na raiz, enquanto que o floema depende de um
mecanismo ativo para o transporte (Sodek 2004). Os aminoácidos formados podem ser
transportados via seiva do xilema, especialmente quando a assimilação ocorre nas raízes e através
do floema quando a formação dos aminoácidos ocorre nas folhas.
As principais formas de nitrogênio transportadas pelo xilema das raízes para a parte aérea
dependem fundamentalmente da espécie, da atividade de redutase do nitrato radicular, da
capacidade ou não de fixação de dinitrogênio da atmosfera e de outras formas nitrogenadas
disponível no ambiente (Bonato et al. 1998).
Figura 1. Etapas de assimilação de amônio em plantas superiores através do sistema

GS/GOGAT. Adaptado de Lea (1993).
A análise da seiva do xilema pode indicar transportadores de nitrogênio assimilado

(Fischer et al. 1998) resultantes da assimilação do nitrogênio inorgânico e da fixação simbiótica.
8
Esses transportadores podem ser o nitrato, aminoácidos livres como a asparagina, a glutamina e a
arginina atuantes no armazenamento de nitrogênio (Nordin & Nasholm, 1997, Bausenwein et al.,
2001) e diversas proteínas (Millard, 1988). Em leguminosas, os compostos nitrogenados
predominantes são a asparagina, contribuinte no transporte do nitrogênio em curta distância e a
arginina, atuante no transporte em longa distância e como composto armazenador de nitrogênio
(Tromp & Ovaa, 1973, Miflin & Lea, 1977). A presença de arginina na seiva do xilema pode
evidenciar o uso de nitrogênio remobilizado dos sítios de proteínas de reserva vegetativa
armazenados na planta. Entretanto, nas leguminosas tropicais, além desses aminoácidos, ocorrem
ureídeos, alantoína e ácido alantóico, os quais são potenciais indicadores de fixação biológica de
nitrogênio (Schmidt & Stewart 1998, Aidar et al. 2003).
3.3 Disponibilização de nitrogênio no ambiente

O ciclo do nitrogênio engloba várias formas de nitrogênio da biosfera e suas
interconversões (Taiz & Zeiger 2002) (Figura 2). No contexto da disponibilização de compostos
nitrogenados, esse ciclo mantém parte da massa de nitrogênio em compostos biologicamente
disponíveis aos sistemas vivos, como, por exemplo, o amônio que pode ser utilizado diretamente
ou indiretamente após sua conversão em compostos solúveis, tais como nitrito, nitrato e
aminoácidos (Burris 1991). Esses compostos nitrogenados solúveis e biologicamente úteis são
escassos nos sistemas naturais e por essa razão são empregados de maneira muito econômica pela
maioria dos organismos (Lehninger et al. 2002).
A disponibilização dessas formas nitrogenadas no ambiente envolve processos de
mineralização, via ação de bactérias e fungos no catabolismo da matéria orgânica do solo, de
amonificação, que disponibiliza nitrogênio mineral na forma de amônio e de nitrificação. Esses
dois últimos processos envolvem a oxidação bacteriana (Nitrosomonas sp.) da forma amoniacal
em nitrito e a oxidação por bactérias (Nitrobacter sp.) dessa forma em nitrato (Taiz & Zeiger
2002).
No solo, enquanto parte do nitrogênio amoniacal originário da matéria orgânica é
transformada em nitrato via nitrificação, podendo ser prontamente consumido ou ainda perdido
por lixiviação e denitrificação, a outra parte permanece retido na solução do solo, o que pode
ocasionar a superação da mineralização sobre a nitrificação (Bloom 1988).
9
Atmosfera
NO N2O Fase gasosa do solo N2
Assimilação biótica N2O NO Fase aquosa

Reações abióticas
NH4+ NO3- N2
Nitrificação Denitrificação
Plantas e
Microorganismos do solo
Lixiviação
Figura 2. Representação do ciclo de nitrogênio e suas interconversões biológicas de diferentes

formas, de acordo com o modelo conceitual de “hole-in-the-pipe” adaptado de Davidson et al.
(2000).
A atividade microbiana da mineralização pode ser influenciada principalmente pela

quantidade de água (Brady 1989) e pelo pH do solo (Malavolta & Kliemann 1985). A mesma
influência ocorre na atividade microbiana da nitrificação, em que o amônio é rapidamente
convertido em nitrato em solos com boa aeração e de pH mais elevado (Fredeen & Field 1992).
Apesar do nitrato ser um íon facilmente assimilado pelas plantas, a sua alta concentração
no solo dificilmente é mantida, não só pelas perdas por lixiviação, como também pela competição
entre os organismos. Além disso, a concentração desse íon apresenta amplas variações espaciais e
sazonais e é controlada por fatores bióticos e abióticos que muitas vezes resultam na rápida
diminuição de seu conteúdo no solo (Crawford & Glass 1998).
Essas variações de nitrato no solo influenciam no crescimento, na sobrevivência e nas
interações competitivas das plantas, podendo acompanhar a sazonalidade da temperatura ou de
outros fatores, como a precipitação, em que chuvas fortes podem ocasionar a saturação hídrica e a
anaerobiose do solo e, conseqüentemente, a inibição da nitrificação, afetando o consumo e o
10
armazenamento de nitrato pelas plantas (James & Richards 2006). Nos casos em que a água é um
fator limitante, o nitrogênio também influencia no crescimento, já que é disponibilizado em
breves pulsos, seguindo os eventos de precipitação (James & Richards 2005).
Nos ecossistemas onde o nitrogênio é disponibilizado em pulsos concomitantes aos
eventos de precipitação, a comunidade microbiana do solo responde à entrada de água no sistema
imediatamente (Austin et al. 2004), ocorrendo alteração na composição e na biomassa desses
microorganismos (Saetre & Stark 2004), o que pode resultar em competição com as plantas pelo
nitrogênio (Hodge et al. 2000, Ivans et al. 2003). Além dessa competição, a resposta das plantas
ao pulso também pode ser influenciada por processos que ocorrem no solo, além de muitos outros
fatores ambientais (James & Richards 2006).
A rápida captura de um recurso limitante ou a diminuição desse recurso para baixos níveis
é importante para a determinação de habilidades competitivas e, no caso do nitrogênio, sua
disponibilização em pulsos sazonais durante períodos seco e úmido faz com que as plantas
utilizem estratégias para captura imediata desse elemento (Tilman 1987), em um curto espaço de
tempo (James & Richards 2006).
Alguns trabalhos relacionam os pulsos de nitrogênio com a sua captura pelas plantas a
partir da extensão e da taxa de crescimento das raízes e do ritmo de entrada desse elemento no
sistema (Barber 1995). Outros trabalhos elencam fatores, como a habilidade da planta em
explorar o pulso de nitrogênio (Jeuffroy et al. 2002) e o volume de solo explorado por ela
(Aanderud et al. 2003).
A habilidade na captura do nitrogênio pode variar entre as espécies, algumas capturam
mais esse elemento no início do pulso, enquanto outras, no final desse evento (Gebauer &
Ehleringer 2000). Isso sugere que o tempo de duração do pulso pode afetar o crescimento, o
desenvolvimento e a coexistência das espécies (James & Richards 2006).
O comportamento da distribuição temporal do nitrogênio no solo e as estratégias de
aquisição e de uso das formas inorgânicas desse elemento pelos vegetais ainda é um
conhecimento incipiente, sobretudo a respeito das espécies de plantas tropicais. Apesar de estar
bem documentado o ritmo sazonal do pulso de nitrogênio e sua influencia nos processos
ecológicos em diversos ecossistemas (Gebauer & Ehleringer 2000, Cruz et al. 2003, James &
Richards 2005, James & Richards 2006), ainda não se tem nota sobre esse tipo de evento natural
na Mata Atlântica.
11
3.4 Investimento energético e as estratégias para o uso de nitrogênio
Plantas de floresta tropical podem apresentar um gradiente de conteúdo de nitrogênio em
relação à posição foliar do sub-bosque ao dossel da floresta (Traw & Ackerly 1995). Esse
gradiente reflete nas respostas fisiológicas das plantas aos diferentes regimes de luz e evidencia
vantagens seletivas de plantas do sub-bosque na redistribuição de nitrogênio em ambientes com
pouca luminosidade (Traw & Ackerly 1995). Para essa condição tem sido observado que o poder
redutor de nitrato requer cerca de 15% da energia processada por uma planta, obtida através da
oxidação de carboidrato e da respiração aeróbia (Penning De Vries et al. 1974 apud Fredeen &
Field 1992).
O uso do carbono pelas plantas pode ser maximizado quando as folhas recebem alta
quantidade de luz e contém alta concentração de nitrogênio, o que permite um melhor rendimento
da capacidade fotossintética (Traw & Ackerly 1995). Nas folhas, a energia necessária para a
assimilação do nitrogênio é gerada nos cloroplastos pela fotossíntese, no citosol pela glicólise e
nas mitocôndrias pelo ciclo do ácido tricarboxílico atuante na respiração (Huppe & Turpin 1994).
Em espécies com alta capacidade fotossintética, como é o caso das espécies pioneiras
(Quilici & Medina 1998), a assimilação de nitrato na folha pode ser dirigida primariamente pelo
transporte de elétrons da fotossíntese, o que resulta em baixo custo de carbono para a planta
(Bloom et al. 1992), apesar dessa ser uma opção de maior demanda energética em relação à
assimilação de outras formas nitrogenadas, como o amônio (Pate 1980).
A exigência energética da assimilação do nitrogênio varia em função da fonte de
nitrogênio disponível para a planta. O baixo custo energético na assimilação do amônio pode ser
importante para o crescimento de uma planta em ambiente onde luz e água são fatores limitantes
(Stewart et al. 1988). O maior gasto de energia para assimilação do nitrato pode ser indicado
pelas maiores taxas de liberação de dióxido de carbono durante esse processo (Weger & Turpin
1989 apud Bredemeier & Mundstock 2000). O metabolismo do nitrato consome 23% de toda a
energia produzida na raiz, enquanto que o amônio exige 14% dessa energia pelo fato de não
precisar ser reduzido e ser incorporado diretamente em aminoácidos (Bloom et al. 1992,
Bredemeier & Mundstock 2000).
O sistema de assimilação do nitrato é altamente exigente em energia e ocorre em duas
etapas, a primeira com ação da redutase do nitrato, que requer dois elétrons da fonte do poder
redutor NADH ou NADPH, e a segunda com a redutase do nitrito, com demanda de seis elétrons
12
fornecidos pela ferrodoxina (Bloom et al. 1992). Essa assimilação pode ser considerada parte do
processo fotossintético por consumir poder redutor do fluxo fotoquímico de elétrons da
ferrodoxina (Prado & Casele 2006). Já o amônio participa de dois sistemas, o primeiro
dependente de uma molécula de ATP na formação da glutamina e o outro, na formação do
glutamato, que requer poder redutor do NADH (Lewis 1986, Prado & Casele 2006).
Em função dessa vantagem de maior eficiência do processo de assimilação nas folhas, as
espécies pioneiras e aquelas ocorrentes em clareiras têm alta atividade da enzima
predominantemente nesse compartimento, ao contrário de espécies tolerantes à sombra ou de sub-
bosque (Fredeen et al. 1991). Dessa forma, a preferência pelo nitrato pode ser decrescente a partir
de espécies pioneiras até as espécies das fases mais avançadas da sucessão ecológica, o que torna
as estratégias de aquisição e de transporte de nitrogênio ferramentas importantes no agrupamento
das espécies arbóreas em diferentes grupos sucessionais (Aidar et al. 2003).
3.5 Influência do nitrogênio e as estratégias de uso pelas plantas

A diversidade e a disponibilidade de nutrientes no ambiente têm sido apontadas como
fatores importantes que influenciam a interação, a distribuição, a abundância, a diversidade, a
composição local e o desempenho individual das plantas (Bell & Lechowicz 1994), além de
serem algumas das causas das variações do estado nutricional de espécies vegetais (Glass et al.
2002). Essa heterogeneidade nutricional ocorre em virtude das modificações estruturais do solo
em escalas temporal e espacial e da influencia dos fatores bióticos e abióticos, de tal forma que a
sinergia entre tempo, espaço e fatores institui aspecto chave para a disponibilidade de nutrientes
na solução do solo e direciona a ocupação e o sucesso das plantas no ambiente.
Apesar do nitrogênio ser reconhecido como um importante fator ecológico na determinação
tanto da performance e distribuição dos vegetais, relativamente pouco é conhecido sobre as
características da nutrição e metabolismo de nitrogênio em espécies tropicais, especialmente nos
seus ambientes naturais. É necessário maior conhecimento no que se refere às principais fontes de
nitrogênio utilizadas em comunidades tropicais, uma vez que a maioria dos estudos tem sido
desenvolvida em ecossistemas de clima temperado.
Em ecossistemas naturais terrestres, o nitrogênio é o elemento que mais limita o
desenvolvimento vegetal (Fillipi 2004) e, por essa razão, sua transformação e disponibilidade no
solo e sua aquisição e uso pelas plantas têm se tornado o ponto comum de muitas pesquisas. As
13
relações naturais entre nitrogênio e comunidades vegetais têm sido investigadas em diversas
regiões e têm sustentado a idéia de que as espécies vegetais diferem quanto à habilidade de
utilizar as fontes orgânicas e inorgânicas desse elemento (Read 1991, Stewart et al. 1992,
Kielland 1994, Schmidt et al. 1998, Aidar et al. 2003, Pereira-Silva et al. 2007).
O uso limitado desses recursos com máxima eficiência depende de uma variedade de
estratégias que pode ser resultante das adaptações dos mecanismos metabólicos em milhares de
anos de evolução (Stewart & Schmidt 1998), em função das formas nitrogenadas particulares e
das quantidades limitadas desse elemento nos ecossistemas. Essas adaptações permitiram a
aquisição e o uso eficientes e garantiram uma estreita economia de nitrogênio durante o ciclo de
vida da planta (Cánton et al. 2005).
A competição interespecífica por recursos, sobretudo por elementos essenciais como o
nitrogênio, tem sido reportada para diversos ecossistemas. Os trabalhos a respeito dessa temática
estão focados nas respostas das plantas à heterogeneidade da distribuição espacial e temporal
desse elemento (Hodge 2004) e nas estratégias utilizadas na sua captura, no seu transporte e na
sua assimilação (Tilman 1987, Stewart et al. 1988, Schmidt & Stewart 1998, Aidar et al. 2003,
James & Richards 2005, James & Richards 2006).
Para evitar as influências negativas dos efeitos limitantes do nitrogênio, muitas plantas
utilizam mecanismos que permitem a detecção da disponibilidade desse elemento no ambiente
(Zhang & Zak 1998). Em ecossistemas áridos e semi-áridos, por exemplo, onde o nitrogênio é
disponibilizado no ambiente concomitante aos raros eventos climáticos de precipitação, as
plantas desenvolveram habilidades competitivas para evitar que a escassez desse recurso afetasse
sua sobrevivência (James & Richards 2006). Da mesma forma, em ecossistemas temperados,
embora a chuva não seja um evento raro e por isso não influencie diretamente a disponibilidade
de nitrogênio, as espécies de estádios sucessionais inicial e tardio utilizam estratégias para
competir entre si pelo nitrogênio disponível no solo (Tilman & Wedin 1991). A mesma situação
pode ser ilustrada em ecossistemas mediterrânicos, onde a baixa disponibilidade de formas de
nitrogênio inorgânico influencia na diversidade de comunidades vegetais (Dias et al. 2006) e as
espécies vegetais podem ser organizadas em tipos funcionais em função da utilização de formas
específicas desse elemento (Cruz et al. 2006). Em ecossistemas neotropicais, as plantas utilizam
estratégias para a aquisição e transporte de nitrogênio disponível no ambiente que permitem a
organização das espécies em tipos funcionais, famílias botânicas e caracteres taxonômicos
14
relacionados ao uso de nitrogênio (Stewart & Schmidt 1998, Aidar et al. 2003).
Frente às variações externas das concentrações das formas de nitrogênio orgânico e
inorgânico, as plantas utilizam um eficiente esquema de absorção e transporte do nitrogênio que
satisfaz a demanda desse elemento (Raghuram et al. 2006). São estratégias voltadas à obtenção
do nitrogênio do solo, via sistema radicular, nas formas de nitrato, de amônio, de uréia e de
aminoácidos e de dinitrogênio pela fixação e de amônia, via cavidade sub-estomática foliar
(Stulen et al. 2006). Outras formas nitrogenadas ocorrentes na atmosfera, como o nitrito e o óxido
nítrico, também podem ser capturados via cavidade sub-estomática e serem transportadas, sob a
forma de nitrito ou nitrato, via apoplasto e absorvidos e assimilados no citoplasma através de um
complexo enzimático (Stulen et al. 2006).
A capacidade de assimilação de uma forma particular de nitrogênio varia de espécie para
espécie (Crawford & Glass 1998), podendo existir semelhanças entre grupos funcionais, famílias
e caracteres taxonômicos (Stewart & Schmidt 1998). Existem diversos trabalhos que buscam o
entendimento dessas estratégias nas espécies (Smirnoff et al. 1984, Abuzinadah & Read 1986,
Stewart et al. 1988, Fredeen & Field 1992, Traw & Ackerly 1995, Aidar et al. 2003, James &
Richards 2005, 2006, Stulen et al. 2006, Cruz et al. 2003, Cruz et al. 2006, Dias et al. 2006),
contudo, ainda não está esclarecido se existem preferências por uma ou outra forma de nitrogênio
e se isso é decorrente de diferenças genéticas ou se as plantas absorvem predominantemente a
forma nitrogenada disponível no meio em que melhor se desenvolvem (Rodrigues & Coutinho
2000).
As peculiaridades de cada espécie quanto à assimilação de nitrogênio podem ser
investigadas através da enzima redutase do nitrato que tem estabilidade tanto in vitro como in
vivo e que demonstra o desempenho dos processos metabólicos de assimilação e o uso de nitrato
envolvido no desenvolvimento vegetal (Taiz & Zeiger 2002). A comparação da atividade dessa
enzima entre espécies vegetais de diferentes estágios sucessionais mostra que existem adaptações
à fonte de nitrogênio disponível (Cruz et al. 2006).
Estudos ecofisiológicos do uso desse elemento por plantas de estágios iniciais e mais
avançados na sucessão ecológica demonstram que espécies pioneiras têm preferência ao íon
nitrato como fonte de nitrogênio e possuem níveis relativamente altos de atividade de redutase do
nitrato, enquanto que as espécies secundárias tardias têm preferência ao amônio como fonte
primária e apresentam níveis relativamente baixos dessa enzima (Smith & Rice 1983, Smirnoff &
15
Stewart 1985, Stewart et al. 1990, 1992, Aidar et al. 2003 e Cruz et al. 2006).
As espécies de regiões tropicais e subtropicais são menos dependentes da assimilação do
nitrato pelas raízes (Taiz & Zeiger 2002) e apresentam o conteúdo de nitrogênio nas folhas
correlacionado com a capacidade fotossintética (Ellsworth & Reich 1993) e com a atividade de
redutase do nitrato (Pate 1980, Harper 1994). Essa preferência pela assimilação foliar pode ser
entendida a partir do investimento energético necessário para converter uma molécula de nitrato
para glutamato. Em tecidos verdes, o consumo de energia equivale a 20 fótons, enquanto que, em
tecidos não verdes, equivale a 35 fótons (Schrader 1984). Esse menor custo de energia investido
nas folhas para assimilação de nitrato reforça a importância desse órgão como compartimento
preferencial de redução desse íon e indica vantagens energéticas para as espécies tropicais de
fases iniciais de sucessão que dispõem de alta intensidade de luz para seu desenvolvimento.
A relação entre energia luminosa e a assimilação de nitrogênio via atividade de redutase
do nitrato tem sido relatada para espécies tropicais de florestas da Nigéria (Stewart & Orebanjo
1983), da Austrália (Stewart et al. 1988, 1990), do México (Fredeen et al. 1991) e do Brasil
(Aidar et al. 2003). Nessas florestas, a diferença de intensidade de luz entre o solo e o dossel pode
atingir extremos de duas ordens de magnitude (Fredeen & Field 1992).
A atividade de redutase do nitrato foliar é multiregulada por vários fatores, como
quantidade de nitrato, período de luz, níveis de carboidratos (Sivasankar & Oaks 1996) e de
citocianinas, quantidade de dióxido de carbono, ritmo circadiano, fotossíntese, acidificação
citosólica e níveis de compostos de carbono e de nitrogênio, como a sacarose e a glutamina
(Stewart et al. 1990, Fredeen et al. 1991, Prado & Casali 2006). A modulação dessa enzima
permite a flexibilidade desse sistema metabólico para muitas espécies de plantas e depende da
concentração de amônio (Cruz et al. 2006).
4. OBJETIVOS
O presente trabalho caracterizou as estratégias ecofisiológicas de utilização do nitrogênio
em espécies arbóreas de duas formações florestais do Estado de São Paulo, a Floresta Ombrófila
Densa Submontana e a Floresta Estacional Semidecidual e verificou a correlação do metabolismo
primário desse elemento com a categorização sucessional dessas espécies.
Como objetivo secundário foi verificado se a ecofisiologia de utilização do nitrogênio de
algumas espécies da Floresta Ombrófila Densa Submontana, organizadas em grupos sucessionais,
16
estava relacionada com a disponibilização sazonal de nitrogênio inorgânico no solo.
5. HIPÓTESE
A hipótese dessa investigação está embasada no fato de que as estratégias de utilização do
nitrogênio das espécies arbóreas se estruturam em categorias de sucessão ecológica que
respondem a uma condição sazonal de disponibilidade desse elemento em sua forma inorgânica
no solo das duas formações florestais. Diante dessa hipótese, questões importantes podem ser
consideradas:
Como se caracterizam as estratégias de utilização de nitrogênio nas espécies arbóreas
selecionadas e como se relacionam com a categorização da sucessão ecológica?
Quais são as estratégias de utilização do nitrogênio das categorias sucessionais e quais são
as particularidades existentes nas duas fitocenoses estudadas?
Esses grupos sucessionais respondem à condição de pulso de nitrogênio inorgânico no
solo da Floresta Ombrófila Densa Submontana?
6. FORMA DE APRESENTAÇÃO DOS RESULTADOS

A contextualização dos resultados a seguir está apresentada sob a forma de três capítulos
independentes e embasados em seus temas e objetivos. Os resultados dos três capítulos estão
fundamentados em um modelo de organização das espécies em grupos de sucessão ecológica em
função do uso de nitrogênio. Nesse modelo proposto por Aidar et al. (2003), o grupo de pioneiras
é formado por espécies que têm níveis relativamente altos de atividade de redutase do nitrato
foliar, elevada quantidade de nitrato nas folhas e transportam nitrogênio predominantemente
através do nitrato e de asparagina (ASN), enquanto que em espécies secundárias iniciais os níveis
de atividade enzimática nas folhas são menores e predominam transportadores de longa distância
como glutamina (GLN) e arginina (ARG) e, finalmente, em secundárias tardias, os níveis de
atividade de assimilação do nitrato são muito baixos e predominam na seiva do xilema
aminoácidos como ASN e ARG e um baixo conteúdo de nitrato (Figura 3).
17
Figura 3. Diagrama conceitual da sucessão ecológica em função das estratégias de uso do
nitrogênio de acordo com proposta de Aidar et al. (2003) para espécies arbóreas de Floresta
Ombrófila Densa sobre solo calcário.
18
CAPÍTULO 1 - UTILIZAÇÃO DE NITROGÊNIO POR ESPÉCIES
ARBÓREAS DA FLORESTA OMBRÓFILA DENSA SUBMONTANA,
PARQUE ESTADUAL DE CARLOS BOTELHO, SP
19
RESUMO
Este trabalho caracteriza as estratégias ecofisiológicas do uso do nitrogênio de 24 espécies
arbóreas da parcela permanente de 10,24 ha do PECB e verifica a relação entre o uso de
nitrogênio dessas espécies e a categorização em grupo de sucessão ecológica. Foram analisadas
as características de aquisição e uso de nitrogênio através da atividade da enzima redutase do
nitrato in vivo, de análises de δ15N, concentração total de nitrogênio e nitrato foliares e da
quantificação de compostos nitrogenados de baixo peso molecular presentes na seiva do xilema.
Foram determinadas as taxas de amonificação e mineralização através de sacos de resina de troca
iônica. As espécies foram organizadas em três grupos sucessionais em função do uso de
nitrogênio, pioneira (PS), secundária inicial (ESS) e secundária tardia (LSS). Com base nos
resultados de análises do solo, foi possível caracterizá-lo como distrófico, ácido e com escassez
de nitrato e de amônio. Os resultados revelaram a existência de padrões na aquisição, na
assimilação e no transporte de nitrogênio que respondem à condição sazonal dos processos de
mineralização e de nitrificação, os quais dependem dos eventos de precipitação para
disponibilizar nitrogênio no sistema. O grupo PS investe na estratégia de aquisição imediata do
nitrato do solo e no transporte do nitrogênio assimilado nas raízes através de ASN. O grupo ESS
utiliza GLN como transportador de longa distância e o nitrato como forma alternativa de
transporte de nitrogênio. O grupo LSS desempenha estratégias de armazenamento e
remobilização do nitrogênio sob as formas de ASN e de ARG e assimila amônio, transportado
sob as formas ASP e GLU. Ficou comprovado que as espécies estudadas possuem diferenças nas
habilidades de aquisição e uso do nitrogênio que se traduzem em grupos de sucessão ecológica
que se relacionam aos eventos de precipitação, que são essenciais para a disponibilização do
nitrogênio no solo e para o processo de aquisição desse elemento pelas plantas.
Palavras-chave: sucessão ecológica, redutase do nitrato foliar, aminocompostos, nitrato, amônio.
20
1. INTRODUÇÃO
composição local e o desempenho individual das plantas (Bell & Lechowicz 1994, Stohlgren et
al. 1999), além de serem algumas das causas das variações no status nutricional de espécies
vegetais (Glass et al. 2002). Essa heterogeneidade de nutrientes ocorre em virtude das
modificações estruturais do solo em escalas temporal e espacial e da influência dos fatores
bióticos e abióticos, de tal forma que a sinergia entre tempo, espaço e fatores institui um fator
chave para a disponibilidade de nutrientes na solução do solo e direciona a ocupação e o sucesso
das plantas no ambiente.
Em ecossistemas naturais terrestres, o nitrogênio é o nutriente que mais limita o
desenvolvimento vegetal e, por essa razão, sua transformação, disponibilidade e diversidade de
formas presentes no solo e sua aquisição e uso pelas plantas têm se tornado ponto comum de
diversas pesquisas. As relações entre nitrogênio e comunidades vegetais naturais têm sido
investigadas em diversas regiões e sustenta a idéia de que as espécies de plantas diferem quanto à
habilidade de utilizar as fontes orgânicas e inorgânicas desse elemento (Stewart et al. 1986, Read
1991, Stewart et al. 1993, Kielland 1994, Schimidt et al. 1998, Usman et al. 2000, Persom &
Näsholm 2001, Aidar et al. 2003, Pereira-Silva et al. 2006, Schimann et al. 2008).
As peculiaridades de cada espécie quanto à assimilação de formas de nitrogênio inorgânico
podem ser investigadas através de atividade da redutase do nitrato (EC 1.7.1.1), enzima bastante
estável in vitro e in vivo envolvida no metabolismo do nitrato e que demonstra pela sua atividade
o desempenho dos processos metabólicos de assimilação e o uso desse íon no desenvolvimento
vegetal (Taiz & Zeiger 2002). A regulação e a atividade dessa enzima são influenciadas pelas
quantidades de nitrato, pelo período de luz, pelos níveis de carboidratos e de dióxido de carbono,
além de outros fatores ambientais (Sivasankar & Oaks 1996, Kopriva et al 2002, Stitt et al. 2002).
A comparação dessa atividade de assimilação entre espécies vegetais de diferentes estágios
sucessionais indica a existência de preferências à fonte de nitrogênio disponível (Cruz et al.
2006).
As espécies de regiões tropicais e subtropicais são menos dependentes da assimilação do
nitrato pelas raízes (Taiz & Zeiger 2002), já que apresentam conteúdo de nitrogênio fortemente
correlacionado com a capacidade fotossintética foliar (Ellsworth & Reich 1993) e concentram
21
maior atividade de redutase do nitrato nas folhas (Pate 1980, Harper 1994) determinada pela
quantidade de nitrato adquirido no solo e trazido pelo fluxo transpiratório via seiva do xilema
(Sodek 2004).
Nas florestas tropicais, a medida em que ocorre a sucessão ecológica, a produtividade do
sistema diminui e isso influencia o desempenho de processos como o de nitrificação no solo
(Vitousek 1977). Nessas condições, as pequenas quantidades de nitrato disponibilizadas no solo
são rapidamente absorvidas pelas populações de plantas (Lamb 1980). Cada uma dessas
populações que compõem o mosaico sucessional utiliza uma estratégia para adquirir essa fonte de
nitrogênio inorgânico que permite organizar as espécies em grupos funcionais de sucessão
ecológica (Aidar et al. 2003).
A ecofisiologia de assimilação e do uso do nitrogênio pode variar não só com os diferentes
estádios de sucessão, como também com a duração do período de vida de cada espécie (Taiz &
Zeiger 2002). Existem diversas discussões a respeito da sucessão ecológica e do uso de
nitrogênio pelas plantas em diferentes ecossistemas (Haines 1977, Lamb 1980, Robertson &
Vitousek 1981, Smith & Rice 1983, Smirnoff & Stewart 1985, Tilman & Wedin 1991, Stewart et
al. 1990, 1992, Aidar et al. 2003, Cruz et al. 2006, Schimann et al. 2008), contudo, ainda são
poucos os trabalhos que tratam das características de utilização de nitrogênio em espécies de
formações florestais tropicais.
Um relato para a região do neotrópico sobre características do metabolismo de nitrogênio
de espécies arbóreas e sua classificação em grupos de sucessão ecológica para a Mata Atlântica
são encontrados em Aidar et al. (2003). O modelo de sucessão baseado no uso de nitrogênio,
proposto por esses autores para a Floresta Ombrófila Densa Montana sobre solo calcáreo,
evidencia a existência de um continuum de respostas ecofisiológicas de espécies pioneiras a
secundárias tardias. As espécies pioneiras têm níveis relativamente altos de atividade de redutase
do nitrato foliar, possuem elevada quantidade de nitrato nas folhas e transportam nitrogênio
predominantemente através do nitrato e de asparagina, enquanto que nas espécies secundárias
iniciais os níveis de atividade enzimática nas folhas são menores e predominam transportadores
de longa distância como glutamina e arginina. Já nas secundárias tardias, os níveis de atividade
de assimilação do nitrato foliar são muito baixos e predominam na seiva do xilema aminoácidos
como asparagina e arginina, com um baixo conteúdo de nitrato.
Para outras formações florestais da Mata Atlântica que se desenvolvem sobre outros
22
tipos de solo, ainda são inexistentes investigações que atestem esse modelo. Sua aplicação para
espécies do neotrópico traz à tona a necessidade de um melhor entendimento dessas estratégias,
considerando a diversidade de ambientes, de tipos de solos e de outras características naturais da
Mata Atlântica. Nesse sentido, esse trabalho caracteriza a ecofisiologia de utilização do
nitrogênio de espécies arbóreas da Floresta Ombrófila Densa Submontana e verifica a correlação
do metabolismo primário desse elemento com a categorização sucessional dessas espécies. A
hipótese dessa investigação está embasada no fato das estratégias de uso de nitrogênio das
espécies tropicais poderem ser estruturadas em categorias de sucessão ecológica.
2. ÁREA DE ESTUDO
O Parque Estadual de Carlos Botelho (PECB) possui área total de 37.793,63 ha,
localizado na região sul do Estado de São Paulo, entre as coordenadas 24o00’ a 24o15’S e 47o45’
a 48o10’W, com altitude entre 30 e 1003 m. O relevo variável do PECB define dois tipos
climáticos mesotérmicos distintos, segundo a classificação de Köppen, o tipo Cwa, em Capão
Bonito e São Miguel Arcanjo, e o tipo Cfa, em Sete Barras. A região é caracterizada por períodos
de excedente hídrico entre os meses de outubro e março. Nos meses restantes, entre abril e
setembro, esse excedente diminui, podendo ocorrer deficiência hídrica (Relatório temático 2006).
Os dados da precipitação média mensal dos últimos 50 anos para região do PECB indicam
claramente a existência de dois períodos bastante característicos, um período seco, que vai de
abril a setembro, e outro úmido, entre outubro e março (CIIAGRO 2008)
O PECB é administrado pelo Instituto Florestal do Estado de São Paulo e abriga um dos
maiores e mais bem conservados remanescentes de Mata Atlântica do Brasil, sendo encontradas
formações da Floresta Ombrófila Densa Montana em altitudes entre 400 e 1000 m, na região do
planalto de Guapiara e da Floresta Ombrófila Densa Submontana, entre 30 e 400 m, nas escarpas
da Serra de Paranapiacaba (Relatório temático 2006).
Nessa Unidade de Conservação está alocada desde 2002 uma parcela permanente de
10,24 ha (320 x 320 m) na coordenada base 24˚ 10’S e 47˚ 56’W, entre cotas de altitude 350 e
450 m, no Núcleo Sete Barras do PECB (Figura 1.1). Essa parcela tem sido objeto de estudo do
projeto temático “Diversidade, dinâmica e conservação em florestas do Estado de São Paulo: 40
ha de parcelas permanentes” (1999/09635-0), apoiado pelo Programa Biota da Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo.
23
A área da parcela está inserida em um relevo de morros e montanhas onde se distribuem
Cambissolos latossólicos, Neossolos litólicos e Gleissolos háplicos cobertos por Floresta
Ombrófila Densa Submontana que abriga 217 espécies arbóreas, com predomínio das famílias
Myrtaceae, Leguminosae, Rubiaceae, Lauraceae, Euphorbiaceae e Sapotaceae e sendo comuns as
espécies Euterpe edulis, Hyeronima alchorneoides, Virola bicuhyba, Guapira opposita,
Tretastylidium grandifolium e Chrysophyllum viride (Relatório temático 2006).
A análise detalhada da distribuição dos três tipos de solos descritos para a parcela do PECB
(Relatório temático 2006) indica o predomínio de Cambissolo háplico Tb distrófico típico,
caracterizado pela baixa fertilidade natural, pelo baixo valor de soma de bases (V < 40%) e pelo
alto teor de alumínio. Corresponde a um solo medianamente profundo a profundo, pouco
desenvolvido, bastante homogêneo e com atributos morfológicos de estrutura, textura e
consistência (Relatório temático 2006). A existência de meso e microporosidades nesse tipo de
solo favorece a retenção de água e solutos, enquanto que as macroporosidades, influenciadas pela
matéria orgânica no horizonte superficial do solo, afetam diretamente as capacidades de
infiltração, de drenabilidade e de aeração (Hillel 1998), facilitando a absorção pelas plantas.
De acordo com Silva (2005), em áreas de Floresta Ombrófila Densa Submontana do Parque
Estadual Intervales, Unidade de Conservação vizinha ao PECB, sobre cambissolos a umidade
varia entre 27 e 35%, o pH pode ser caracterizado como ácido, com baixos conteúdos de matéria
orgânica, fósforo e nitrogênio, predominando a forma do nitrato sobre o amônio.
24
25
Figura 1.1 Contextualização geográfica e localização da parcela permanente de 10,24 ha no Parque Estadual de Carlos Botelho, Sete
Barras, SP. Mapa de localização das sub-parcelas selecionadas e o posicionamento das plantas analisadas neste trabalho.
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Seleção e caracterização estrutural das espécies arbóreas estudadas
Foram selecionadas 24 espécies arbóreas ocorrentes na parcela permanente do Parque
Estadual de Carlos Botelho, Sete Barras, SP. Para a escolha dessas espécies, foi feito um
delineamento experimental para formar grupos que desempenham função semelhante no
ecossistema com base na categorização sucessional ecológica.
Os conceitos e os procedimentos para essa categorização inicial foram embasados em
Gandolfi et al. (1995), ampliado em Gandolfi (2000). De acordo com esses embasamentos, as
espécies são enquadradas em três grupos sucessionais e um grupo sem caracterização, descritos a
seguir:
- espécies Pioneiras (PS) são aquelas que tendem a ocorrer preferencialmente em

clareiras, nas bordas de florestas, sendo pouco freqüentes no sub-bosque, podendo ser
observadas também sob a copa de outras árvores, em clareiras já preenchidas ou em
preenchimento e também em suas bordas.
- espécies Secundárias Iniciais (ESS) são aquelas que possuem um comportamento

intermediário de dependência de luz, o que permite seu desenvolvimento nas bordas ou
no interior de clareiras, nas bordas de floresta e no interior do sub-bosque, sendo ausentes
em áreas intensamente sombreadas. Essas espécies podem possuir elevada longevidade,
permitindo que componham o dossel de antigas clareiras.
- espécies Secundárias Tardias (LSS) são menos dependentes de luz em relação às

categorias mais iniciais, tendendo a ocorrer em maior abundância e permanência no sub-
bosque, inclusive em locais intensamente sombreados. Contudo, essas espécies podem
eventualmente sobreviver em clareiras recentes ou em preenchimento. Nesse grupo
ocorrem dois comportamentos, o primeiro cuja espécie permanece toda vida no sub-
bosque e, o segundo, em que pode crescer e se desenvolver no sub-bosque,
posteriormente alcançando a condição emergente típica e compondo o dossel da floresta.
- espécies Não Caracterizadas (NC) que não se enquadram nas categorias anteriores
devido à carência de informações, ou pelo fato de ocorrerem em baixa densidade ou de
forma dispersa, não permitindo o estabelecimento de um padrão definido de ocorrência
26
na floresta.
Após a escolha e a formação dos grupos de sucessão, foi elaborado um croqui para a
localização das plantas dentro das sub-parcelas. A seleção dos locais de coleta em campo
considerou dados fitossociológicos atuais (Tabelas 1.1) e a facilidade de acesso às sub-parcelas.
De modo geral, as espécies eram idealmente representadas por três ou quatro indivíduos, embora,
em função do acesso ou da dificuldade de coleta das árvores com altura elevada, algumas tenham
sido representadas por um ou dois indivíduos.
Tabela 1.1 Lista das 24 espécies selecionadas na parcela permanente de 10,24 ha do Parque
Estadual de Carlos Botelho, Sete Barras, SP. Siglas: key – abreviatura da espécie, n – número de
indivíduos, RS – estratégia de regeneração das espécies em que PS = pioneira, ESS = secundária
inicial e LSS = secundária tardia, h – altura média da espécie, DBH – diâmetro médio na altura
do peito e IVI – Índice de Valor de Importância.
FAMILY SPECIES AUTHOR Key n RS h DBH IVI
Flacourtiaceae Casearia sylvestris Sw. Csy 2 PS 6.5 21.8 1.5
Cecropiaceae Cecropia glaziovi Snethl. Cgl 3 PS 7.5 20.0 1.7
Euphorbiaceae Alchornea glandulosa Poepp. Agl 3 ESS 7.3 29.5 2.9
Rubiaceae Bathysa australis (A. St.-Hil.) Benth. & Hook. f. Bau 3 ESS 7.3 24.0 5.9
Nyctaginaceae Guapira opposita (Vell.) Reitz Gop 3 ESS 7.3 38.5 8.2
Meliaceae Guarea macrophylla Vahl Gma 3 ESS 5.3 25.2 1.7
Euphorbiaceae Hyeronima alchorneoides Allemão Hal 3 ESS 12.8 128.5 11.9
Mimosaceae Inga marginata Willd. Ima 3 ESS 6.2 23.8 1.0
Fabaceae Pterocarpus rohrii Vahl Pro 3 ESS 7.3 37.3 5.4
Elaeocarpaceae Sloanea guianensis (Aubl.) Benth. Sgu 3 ESS 14.7 86.8 3.1
Bignoniaceae Tabebuia serratifolia (Vahl) G. Nicholson Tse 4 ESS 8.0 35.4 3.2
Euphorbiaceae Tetrorchidium rubrivenium Poepp. Tru 3 ESS 10.5 30.9 1.1
Melastomataceae Tibouchina glandulosa Cogn. Tgl 3 ESS 8.5 15 -
Lecythidaceae Cariniana estrellensis (Raddi) Kuntze Ces 3 LSS 11.5 69.5 2.1
Sapotaceae Chrysophyllum inornatum Mart. Cin 3 LSS 10.0 74.5 3.4
Lauraceae Cryptocarya moschata Nees & C. Mart. Cmo 1 LSS 19.0 185.0 4.1
Lauraceae Endlicheria paniculata (Spreng.) J.F. Macbr. Epa 3 LSS 7.5 27.2 2.9
Myrtaceae Eugenia cuprea (O. Berg) Mattos Ecu 3 LSS 4.6 21.0 3.5
Arecaceae Euterpe edulis Mart. Eed 1 LSS 8.0 37.0 31.3
Caesalpiniaceae Hymenaea courbaril L. Hco 2 LSS 12.8 12.5 2.7
Myrtaceae Marlierea suaveolens Cambess. Msu 3 LSS 7.2 25.7 3.5
Myrsinaceae Rapanea hermogenesii Jung-Mend. & Bernacci Rhe 3 LSS 5.8 35.0 1.1
Proteaceae Roupala brasiliensis Klotzsch Rbs 3 LSS 18.7 89.7 1.2
Olacaceae Tetrastylidium grandifolium (Baill.) Sleumer Tgr 1 LSS 18.0 63.5 7.4
Fonte: Relatório temático 2006.
Segundo os dados do Relatório temático (2006), as 24 espécies arbóreas selecionadas para

esse estudo representam 11% do total de espécies amostradas para o PECB (205 espécies) e
27
juntas compõem 37% do Índice de Valor de Importância (IVI) total para a área. Mesmo não
constando no levantamento florístico da parcela permanente, a espécie Tibouchina glandulosa foi
amostrada com o objetivo de comparação com outros trabalhos.
Dentre as espécies selecionadas se destacaram Euterpe edulis, que teve 97% de freqüência
absoluta e o maior IVI da parcela em função especialmente da elevada densidade (19,6%);
Tetrastylidium grandifolium, devido à dominância (2,8%) e à densidade (2,4%); Guapira
opposita, pela sua densidade (3,7%); Bathysia australis, pelas suas densidade (2,3%) e freqüência
(2,1%); e Eugenia cuprea, pela freqüência (1,7%) e pela densidade (1,6%). Os indivíduos
emergentes no dossel da parcela permanente foram Hymenaea courbaril e Cryptocarya
moschata, predominando nesse estrato Hyeronima alchorneoides, Pterocarpus rhorii, Sloanea
guianensis e Alchornea glandulosa. No sub-dossel se destacaram Euterpe edulis e Eugenia
cuprea (Relatório temático 2006) (Tabela 1.1).
3.2 Coleta de dados na parcela permanente de 10,24 ha

Foram realizadas coletas de verão e de inverno por serem as estações mais marcantes
quanto à variação das condições climáticas tropicais. As coletas foram realizadas nos períodos de
22/01 a 28/01/2005 (úmido), representando o verão, e de 24/07 a 30/07/2005 (seco),
representando a estação de inverno.
Em campo, eram coletadas amostras de folhas frescas e de seiva do xilema no período das
07:00 às 12:00 horas da manhã, já que nas primeiras horas de luz do dia ocorre um aumento na
atividade de redutase do nitrato, quando o fluxo transpiratório leva o nitrato até a folha,
resultando na síntese do novo dessa enzima (Sodek 2004).
Eram cortados entre dois e três galhos do ápice da copa dos indivíduos selecionados com
o uso de tesoura de alta poda e, quando necessário, escada e escalador. Os ramos menores e com
folhas saudáveis eram separados do galho principal, embalados em sacos plásticos com
numeração e mantidos resfriados em bolsa térmica com gelo reciclável até o início das análises
em laboratório de campo. Em seguida, os galhos principais eram preparados para a extração da
seiva do xilema. Cada galho era desfolhado e tinha sua extremidade inferior moldada para ser
acoplada a um aparato de coleta da seiva conectado a uma bomba de vácuo manual. As amostras
de seiva numeradas eram mantidas resfriadas em campo e depois congeladas em freezer a -20˚C.
28
Figura 1.2 Aparato para extração de seiva. A–bomba de vácuo manual, B–tubo de silicone, C–
ramo da planta, D-suporte com parafilme, E–reservatório de seiva e F-frasco com tampa de rosca.
3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo

Para análise de atividade de redutase do nitrato (NRA) foram selecionadas as folhas do
terço médio da primeira folha madura do ramo. As folhas eram lavadas em água deionizada,
enxugadas em papel, cortadas em pequenas fitas, transferidas para tubos de ensaio e então
incubadas sob vácuo na ausência de luz em solução tampão fosfato (K2HPO4; 0,1 M) e 1-
propanol 1% (v/v), acrescido de 100 mM de nitrato de potássio (KNO3), seguindo a metodologia
descrita por Stewart (1986).
3.4 Determinação do conteúdo de nitrato na folha e na seiva do xilema

Os conteúdos de nitrato foliar e da seiva do xilema foram obtidos pelo método de nitração
de ácido salicílico (Cataldo et al. 1975) a partir de uma pequena alíquota (0,2 ml) da seiva do
xilema coletada em campo e do eluente folha + metanol. Esse eluente foi obtido de sub-amostras
de folhas frescas cortadas em pequenas fitas, imersas em frascos com 5,0 ml de metanol 100% e
congeladas a -20˚C, depois de mantidas em temperatura ambiente por 24 h.
As alíquotas de 0,2 ml de extrato receberam 0,8 ml de solução de ácido salicílico e ácido
sulfúrico concentrado. Após 20 minutos, foi acrescido 19,0 ml de hidróxido de sódio 2 N, em
seguida a mistura adquiriu cor e, após seu resfriamento, foi destinada à leitura em
29
espectrofotômetro na absorbância de 410 nm. Os valores obtidos dessa leitura foram convertidos
em concentração de nitrato com o auxílio de uma curva de calibração preparada simultaneamente
à marcha de análise. Essa metodologia de determinação de nitrato tem como vantagens o menor
custo, maior rendimento e a facilidade de execução.
3.5 Determinações de δ15N, razão C:N e nitrogênio total

Uma porção das folhas coletadas em campo era seca em estufa a 50°C e posteriormente
trituradas em dois tipos de moinhos, o contínuo de corte e o moinho de bola. Essas amostras
trituradas foram analisadas no Laboratório de Ecologia Isotópica do CENA/USP por fluxo
contínuo em analisador elementar - Carlo Erba® ligado em linha com um espectrômetro de massa
- Finnegan Delta Plus® para razões isotópicas. As variáveis determinadas foram razão isotópica
de nitrogênio (δ15N) e as concentrações totais de carbono (%C) e de nitrogênio (%N).
3.6 Conteúdo de aminoácidos na seiva do xilema

As amostras de seiva derivadas em ortoftaldialdeído-borato (OPA-borato) e mercaptoetanol
de acordo com Jarret et al. (1986) foram analisadas por cromatografia líquida de alta performance
(HPLC LKB Bromma® 2150) com uma coluna de fase reversa (C18 Waters Spherisorb ODS-2
Supelco Inc.®, 4x250 mm) para a separação dos aminoácidos livres. Essas análises foram
realizadas no Departamento de Fisiologia Vegetal da UNICAMP.
A preparação da amostra foi feita a partir de uma alíquota de 10 µL de seiva do xilema,
misturada com 30 µL do reagente OPA-borato + mercaptoetanol. Após dois minutos de reação
para a formação dos derivados aminoácidos-OPA, foi injetado no HPLC 10 µL da amostra
derivada. Após passar pela coluna cromatográfica de fluxo 0,8 ml.min.-1 os derivados
aminoácidos-OPA foram detectados pelo monitor de fluorescência (Shimadzu® RF-530),
operando em comprimento de onda de excitação de 250 nm e comprimento de onda de emissão
de 480 nm.
O registro da área e do tempo de retenção de cada derivado foi feito pelo integrador LKB®
modelo 2221 e as concentrações de aminoácidos nas amostras foram determinadas pela área dos
picos integrados, comparados aos picos de um padrão Sigma® AAS-18, com 15 aminoácidos
protéicos (ASP-aspartato, GLU-glutamato, SER-serina, HIS-histidina, GLY-glicina, THR-
treonina, ARG-arginina, ALA-alanina, TYR-tirosina, MET-metionina, VAL-valina, PHE-
30
fenilalanina, ILE-isoleucina, LEU-leucina e LYS-lisina) enriquecidos com ASN-asparagina,
GLN-glutamina e GABA-ácidoγ-aminobutírico, todos em concentração de 250 nmol.ml-1. Picos
de aminoácidos não identificados no padrão tiveram determinadas suas concentrações pela média
das áreas dos picos integrados conhecidos e adjacentes ao pico desconhecido.
O transporte de nitrogênio na forma de aminoácidos na seiva do xilema foi estimado através
da proporção entre a concentração total do aminoácido, seu conteúdo de átomos de nitrogênio e a
concentração total de nitrogênio da amostra.
3.7 Caracterização química do solo

Foram realizadas coletas de solo nos períodos úmido e seco nas 12 sub-parcelas que
continham a maioria das plantas estudadas quanto ao uso do nitrogênio. As amostras eram
retiradas com o auxílio de uma pá, na profundidade de 0-5 cm depois de ter sido removida a
camada de serapilheira e de raízes superficiais. O solo era acondicionado em sacos plásticos
numerados e mantido em uma bolsa térmica com gelo reciclável até ser congelado em freezer a -
20˚C.
Essas amostras foram encaminhadas para caracterização química no Centro de Solos e
Recursos Agroambientais, Laboratório de Fertilidade do Solo do Instituto Agronômico de
Campinas. As variáveis determinadas foram matéria orgânica (MO), potencial hidrogeniônico
(pH), fósforo (P), potássio (K), cálcio (Ca), magnésio (Mg), acidez potencial (H+ + Al+3), soma
de bases (SB – V%) e capacidade de troca iônica (CTCt).
3.8 Taxas de mineralização e amonificação no solo

Foram feitas as determinações dos conteúdos de nitrato e de amônio do solo através de
resina de troca iônica (Binkley & Matson 1983, Hübner et al. 1991, Stewart et al. 1993, Schmidt
& Stewart 1998 e Aidar et al. 2003) nos mesmos pontos de amostragem de solo. Essas
amostragens serviram para determinação dos conteúdos de nitrato e de amônio no solo in situ.
Para isso, foram utilizados 12 conjuntos de quatro sacos de nylon de 5x5 cm, cada um contendo
5,0 g de resina de troca iônica Dowex® MR-3. Esses sacos foram distribuídos e enterrados a 5,0
cm de profundidade e permaneceram no solo durante as datas de 22/01 a 28/01/2005 (úmido) e
de 24/07 a 30/07/2005 (seco). Ao final desses períodos esses sacos eram retirados do solo e
congelados a -20°C para posterior análise.
31
Em laboratório, a resina de troca iônica era eluída em KCl 2 N por três horas sob agitação.
Uma pequena alíquota desse eluente era destinada à determinação de nitrato (Cataldo et al. 1975)
e de amônio. O método de determinação de amônio seguiu o princípio da colorimetria, segundo
McCullough (1967) e, em análise quadruplicada, utilizou 1,0 ml desse eluente misturado a outros
reagentes e incubado a 37°C por 30 minutos para posterior leitura da absorbância em
espectrofotômetro a 625 nm. Os valores de absorbância do nitrato e do amônio foram convertidos
em concentração com o auxílio de uma curva de calibração. Pelo fato das concentrações terem
sido muito baixas, os dados obtidos foram convertidos para ng.g-1.
Foram criados mapas de isolinhas com a distribuição de nitrato e de amônio através da
geoestatísitca de interpolação de dados pelo inverso da distância (Brookers, 1991). Essa técnica
tem sido utilizada para estimar níveis de nutrientes no solo, como potássio e fósforo
(Wollenhaupt et al. 1994) e o nitrato (Gotway et al., 1996).
Os mapas finais estimaram os valores em locais não amostrados a partir dos doze pontos
de medição na parcela. Essas análises foram realizadas no software ArcGis© 8.3, extensão Spatial
Analyst, ferramenta Interpolation to Raster, método Inverse Distance Weighted (IDW).
3.10 Caracterização climatológica

Os dados diários do clima para o município de Sete Barras foram colhidos no sistema
CIIAGRO online do Instituto Agronômico de Campinas. Os dados de umidade do solo da parcela
permanente foram cedidos pelo Prof. Dr. Miguel Cooper do Departamento de Solos da
ESALQ/USP.
3.11 Análise estatística dos dados

A primeira análise multivariada aplicada ao valor médio de cada uma das variáveis
obtidas foi a Análise de Componentes Principais. Essa análise teve caráter exploratório e
permitiu expressar a complexidade das relações existentes entre o conjunto de variáveis e reduzir
a dimensionalidade dos dados, com combinações lineares das variáveis originais em um novo
conjunto com número menor de variáveis (Jhonson & Wichern 1992). Para verificar a correlação
das variáveis foi utilizado o teste de esfericidade de Barttlett com α = 0,05, admitindo a ausência
de não correlação entre as variáveis e indicando se ao menos uma das correlações foi
significativa.
32
Foi também realizada Análise Discriminante com variáveis canônicas para a redução da
dimensionalidade dos dados. Esse tipo de análise multivariada permite gerar funções
discriminantes usando variáveis que separam grupos distintos, nesse caso, grupos sucessionais de
pioneiras (PS – Pionner Speceis), secundárias iniciais (ESS – Early Secondary Species) e
secundárias tardias (LSS –Late secondary Species) definidos a priori. Um dos produtos finais
dessa análise foi uma matriz de classificação sucessional a posteriori, elencando cada uma das
espécies através das variáveis ecofisiológicas de uso do nitrogênio. Isso permitiu gerar uma
matriz final de acerto com as taxas de acerto da classificação sucessional proposta. A análise dos
centróides foi verificada com o teste de Lambda de Wilks que se fundamenta nos valores de
lambda (λ) próximo de zero que indicam grupos perfeitamente discriminados e, mais próximo ao
valor um, indicando que os grupos são menos discriminados. A significância desse teste foi feita
através de F de Fischer com α = 0,05.
Para todas essas análises foi utilizado XLStat® versão experimental - Addinsoft© 2007 –
com interface Excel© - Microsoft Corporation 2000.
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Características do solo e a disponibilidade de nitrogênio mineral
O solo da camada 0-5 cm de profundidade pôde ser caracterizado como ácido, distrófico e
pobre em nutrientes como fósforo, cálcio, magnésio e potássio (Tabela 1.2). A elevada acidez no
solo causou uma maior disponibilização de alumínio (m% > 50%) com a hidrolização e a
liberação de íons H+, permitindo caracterizá-lo como álico. Os teores de H+ e Al+3 e a baixa
capacidade de troca iônica (CTC < 190 cmolc.L) indicam baixa reatividade da matéria orgânica
(Tabela 1.2). Esses fatores acabam influenciando a disponibilidade de nutrientes e as atividades
orgânicas e biológicas nessa fração do solo, o que reflete na baixa concentração do nitrogênio
inorgânico (Figura 1.3).
Ecossistemas que se desenvolvem sobre solos ácidos e com baixa capacidade de troca
iônica podem ser negativamente influenciados pelo aumento na deposição de nitrogênio, oriundo
do óxido de nitrogênio (NOx), da amônia (NH3), do óxido nítrico (N2O) e de outras formas
nitrogenadas potencialmente poluidoras (Moiser 2001), perdendo mais facilmente seus cátions,
em função do aumento da acidificação do solo, o que prejudica o crescimento de plantas (Keeney
& Hatfield 2001) e, conseqüentemente leva à perda na diversidade de espécies (Vitousek et al.
33
1997).
A determinação in situ do nitrogênio por resina de troca iônica revelou uma baixa
concentração desse elemento na forma inorgânica e o predomínio do íon amônio sobre o nitrato,
principalmente no período seco, quando a razão entre esses íons foi na ordem de 1:4000 e a
concentração do nitrogênio foi de 36 ng.g-1, quase duas vezes menor que a do período úmido, que
foi de 67 ng.g-1 (Figura 1.3).
Os conteúdos de nitrogênio inorgânico foram considerados baixos quando comparados com
os estimados para diferentes formações florestais tropicais da Austrália pelo mesmo método de
resina de troca iônica (Schmidt et al. 1998), como a floresta de escarpa (67 ng.g-1 seco e 127 ng.g-
1
– úmido), a floresta de eucalipto (217 ng.g-1 - seco e 822 ng.g-1 – úmido), a floresta decídua de
monção (135 ng.g-1 - seco e 4396 ng.g-1 – úmido) e a floresta sempre verde de monção (83 ng.g-1
- seco e não detectado – úmido).
A maior concentração de amônio em relação ao nitrato pode ser atribuída ao fato do nitrato
ser facilmente assimilado pelas plantas e ao fato de sua alta concentração no solo ser dificilmente
mantida, não só pelas substanciais perdas por lixiviação, como também pela competição entre os
organismos e por denitrificação. Os eventos de precipitação local, principalmente no período
úmido (Figura 1.4), proporcionam a formação de lençóis freáticos suspensos, a infiltração e a
condução de água (Relatório temático 2006), o que pode causar uma rápida saturação e
conseqüente lixiviação do nitrato, reduzindo sua quantidade no solo (Bloom 1988). Apesar do
nitrato ser a fonte de suprimento de nitrogênio mais comum aos organismos, a carga líquida
negativa de superfície dos colóides do solo faz com que parte do nitrato não se liga a esta matriz e
acabe sendo lixiviada rapidamente pela percolação da água (Pires O’Brien & O’Brien 1995).
Além disso, a concentração desse íon apresenta amplas variações espaciais e sazonais e é
controlada por fatores bióticos e abióticos que muitas vezes resultam na rápida diminuição de seu
conteúdo no solo (Crawford & Glass 1998).
A baixa concentração de nitrogênio inorgânico pode ser característica dos solos ácidos do
PECB. A elevada acidez pode diminuir a mineralização por dificultar a atividade microbiana no
solo (Malavolta & Kliemann 1985). Essa baixa concentração também pode ser atribuída à
constante disponibilidade de água no solo da região, observada pela pouca variação nos valores
médios de umidade volumétrica durante todo o ano, embora no período seco tenha ocorrido uma
maior amplitude dessa variável (Figura 1.3). Nessa circunstância, a mobilidade do nitrato e sua
34
absorção pelas plantas são facilitadas. Outro fator que pode estar influenciando na baixa
concentração do nitrogênio inorgânico é a competição entre plantas e microorganismos. Nos
ecossistemas onde o nitrogênio é disponibilizado em pulsos concomitantes aos eventos de
precipitação, a comunidade microbiana do solo responde à entrada de água no sistema
imediatamente (Austin et al. 2004), ocorrendo alteração na composição e na biomassa desses
microorganismos (Saetre & Stark 2004), o que pode resultar em competição com as plantas pelo
nitrogênio (Hodge et al. 2000, Ivans et al. 2003).
A baixa disponibilidade de formas de nitrogênio inorgânico influencia na diversidade de
comunidades vegetais (Dias et al. 2006) e na Floresta Ombrófila Densa, a alta diversidade de
espécies arbóreas (Joly et al. 1991) poder ser, em parte, atribuída à limitação do nitrogênio para
as plantas, sobretudo a forma iônica do nitrato no solo.
A maior quantidade de nitrogênio inorgânico no período úmido pode ser decorrente da
influência da precipitação na ativação dos processos de mineralização e de disponibilização, ao
contrário do que ocorre no período seco, quando o déficit hídrico pode atuar na imobilidade da
mineralização do nitrogênio no solo. Uma parcela significativa das exigências de nitrogênio das
planta é fornecida pela mineralização da matéria orgânica do solo durante a estação de
crescimento (Follet 2001).
A elaboração de mapas de isolinhas para estimativa da distribuição de amônio e de nitrato
no solo se mostrou satisfatória e permitiu a visualização dos contrastes na disponibilização desses
íons no solo das sub-parcelas selecionadas (Figuras 1.5 e 1.6). O método do inverso da distância
(IDW) para estimativa de nutrientes no solo é mais simples de ser realizado do que outros
métodos de interpolação e existem estudos que discutem que o IDW tem sido mais acurado do
que a Krigagem no mapeamento de alguns nutrientes do solo como fósforo, potássio, matéria
orgânica e nitrato (Wollenhaupt et al. 1994, Gotway et al. 1996).
35
Tabela 1.2 Análise química do horizonte 0-5 cm de profundidade do solo das 24 sub-parcelas
selecionadas e média e desvio-padrão das 256 sub-parcelas que formam a parcela permanente de
10,24 ha, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Variáveis de qualidade química e de
macronutrientes do solo: pH (H2O e CaCl2), matéria orgânica (MO - g.L-1), fósforo (P - mg.L-1),
sódio (Na+ - mg.L-1), potássio (K+ - mg.L-1), cálcio (Ca+2 - molc.L-1), magnésio (Mg+2 - molc.L-1),
alumínio (Al+3 - molc.L-1), acidez potencial (H + Al - molc.L-1), soma de bases (SB - %),
capacidade de troca de cátions (CTC - cmolc. L-1), saturação de bases (V - %) e saturação de
alumínio (m%).
+ + +2 +2 +3
Sub-parcel pH H2O pHKCl pH CaCl2 MO P Na K Ca Mg Al H + Al SB CTC V% m%
B03 4.1 3.8 3.9 17 9 0.8 1.9 15 5 11 88 22.7 110.7 21 33
C13 3.8 3.5 3.6 29 14 0.8 4.7 37 12 14 106 54.5 160.5 34 20
C14 4.1 3.7 3.7 64 18 0.9 3.8 24 11 24 120 39.7 159.7 25 38
F04 3.7 3.5 3.5 64 14 0.9 2.3 13 8 34 101 24.2 125.2 19 58
F06 4 3.6 3.6 31 25 0.6 3.4 22 9 15 82 35 117 30 30
G00 3.8 3.5 3.5 43 31 2.4 8 38 20 20 119 68.4 187.4 36 23
G05 4.1 3.8 3.8 20 12 1.3 4.5 30 15 12 88 50.8 138.8 37 19
G06 3.9 3.6 3.7 20 16 1.2 5.3 20 8 17 96 34.5 130.5 26 33
H03 3.5 3.6 3.5 23 14 0.6 1.8 9 5 29 86 16.4 102.4 16 64
H04 3.5 3.5 3.5 43 30 1.3 4 35 14 28 83 54.3 137.3 40 34
I03 4.3 3.8 3.9 54 13 1.1 5.9 23 13 10 89 43 132 33 19
I04 4 3.8 3.8 43 5 1.2 2.5 5 3 16 85 11.7 96.7 12 58
I06 4.3 3.8 3.8 51 10 0.6 2.4 23 7 7 86 33 119 28 18
J01 3.6 3.6 3.6 54 9 0.9 2 4 3 26 120 9.9 129.9 8 72
J02 3.9 3.7 3.8 64 14 1.1 3.4 26 15 10 100 45.5 145.5 31 18
J03 3.7 3.7 3.6 59 12 0.9 4.2 8 4 17 102 17.1 119.1 14 50
J04 3.6 3.5 3.5 51 19 0.5 2.2 30 8 17 130 40.7 170.7 24 29
J05 3.8 3.6 3.6 61 14 1.4 2.7 9 7 23 110 20.1 130.1 15 53
J06 3.8 3.6 3.7 41 7 0.7 3.6 10 6 14 75 20.3 95.3 21 41
K03 4.8 3.9 3.9 26 6 0.6 1.8 6 4 14 87 12.4 99.4 12 53
K04 4.9 4 4 56 6 1.1 3.9 11 11 9 80 27 107 25 25
K05 3.8 3.6 3.5 43 23 1.9 3.9 11 9 22 119 25.8 144.8 18 46
K06 3.6 3.6 3.6 61 17 0.9 2.9 9 8 29 116 20.8 136.8 15 58
Average 3.9 3.7 3.7 44.3 14.7 1.0 3.5 18.2 8.9 18.2 98.6 31.6 130.3 23.5 38.8
SD 0.4 0.1 0.2 15.8 7.1 0.4 1.5 10.8 4.4 7.5 16.0 15.8 24.1 9.0 16.7
Parcel - 10,24ha
Average 4.1 3.9 3.9 34.3 7.4 0.7 2.5 8.9 5.1 17.2 75.5 17.3 92.7 15.3 59.3
SD 0.4 0.2 1.5 16.5 8.3 0.5 2.0 18.6 5.0 7.1 28.9 24.3 43.4 11.1 21.7
Fonte: Relatório temático (2006)
36
Figura 1.3. Concentração de nitrato e de amônio do solo e precipitação nos períodos úmido (Wet)
e seco (Dry) de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
Figura 1.4 Dados da precipitação média mensal dos últimos 50 anos (average precipitation).
Valores médios mensais de umidade do solo (volumetric moisture) de 2004 e precipitação
acumulada nos períodos seco e úmido de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
37
Período seco
Níveis de amônio no solo (ng.g-1)
38
Período úmido
Níveis de amônio no solo (ng.g-1)
Figura 1.5 Mapas de isolinhas resultantes da interpolação pelo Inverso da Distância (IDW) para estimativa da distribuição de amônio
nas sub-parcelas durantes os períodos seco e úmido. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
Período seco
Níveis de nitrato no solo (ng.g-1)
39
Período úmido
Níveis de nitrato no solo (ng.g-1)
.
Figura 1.6 Mapas de isolinhas resultantes da interpolação pelo Inverso da Distância (IDW) para estimativa da distribuição de amônio
nas sub-parcelas durantes os períodos seco e úmido. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
4.2 Caracterização das estratégias do uso de nitrogênio pelas espécies arbóreas selecionadas
As Análises de Discriminantes aplicadas às espécies caracterizadas a seguir sustentaram a
hipótese da estruturação das estratégias de utilização do nitrogênio em três categorias de sucessão
ecológica. Através de uma análise inicial por multicolinearidade, os valores de Tolerância (T)
indicam que os efeitos de cada variável foram determinados separadamente e sem distorções nos
grupos sucessionais estabelecidos a priori (T < 1,0) (Tabela 1.3).
Tabela 1.3 Variáveis de uso de nitrogênio e tolerância (T) da estatística multicolinear dos
períodos úmido (wet) e seco (dry). NRA – atividade de redutase do nitrato, NO3- - nitrato foliar,
Ntotal – nitrogênio total foliar, C:N – razão carbono nitrogênio, NO3- xylem sap – nitrato na seiva
do xilema, ASP – aspartato, GLU – glutamato, ASN – asparagina, GLN – glutamina, ARG –
arginina, NO3 – nitrato e RS = estratégia de regeneração: PS = pioneira, ESS = secundária
inicial, LSS = secundária tardia Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
- -
Season NRA NO3 Ntotal C:N NO3 xylem sap ASP GLU ASN GLN ARG NO3
Groups -1
pkat.g FW -1
mol.g FW % µmol.ml-1 %N
wet 647.5 6.5 3.0 15.4 4.7 8.8 9.7 52.9 7.9 1.7 0.7
PS
dry 525.2 8.2 2.3 21.2 1.7 11.9 13.8 50.1 10.9 2.4 0.7
wet 92.1 7.0 2.8 18.2 1.2 7.2 5.8 25.0 32.4 12.7 0.6
ESS
dry 159.8 6.7 2.6 18.9 1.3 7.3 5.5 37.3 18.6 16.7 0.6
wet 53.5 6.0 2.0 23.4 0.8 12.8 11.5 13.3 11.3 26.7 0.7
LSS
dry 56.7 6.7 2.0 24.3 0.8 11.4 8.8 20.8 6.6 34.5 0.6
wet 0.22 0.78 0.18 0.19 0.13 0.21 0.14 0.16 0.14 0.12 0.11
Tolerance
dry 0.45 0.54 0.10 0.11 0.52 0.10 0.21 0.11 0.24 0.05 0.04
O teste de Lambda de Wilks apresentou valores de lambda muito próximos a zero

(Tabela 1.4), evidenciando discriminações perfeitas que serviram de pressuposto para o
posicionamento das 24 espécies em seus respectivos grupos sucessionais de uso do nitrogênio.
Tabela 1.4 Teste Lambda de Wilks para os centróides da Análise Discriminante dos períodos
úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
Wilks´s lambda wet dry

Lambda 0.039 0.035
F (Valor observado) 4.04 4.36
F (Valor crítico) 2.05 2.05
GL1 22 22
GL2 22 22
p-value 0.001 0.001
40
A seguir é apresentada uma sumarização dos resultados obtidos para a caracterização
ecofisiológica do uso de nitrogênio de cada espécie estudada. Essa análise teve como base os
resultados de atividade de redutase do nitrato – NRA (Figura 1.7, p. 63), concentração de nitrato
foliar – NO3- (Figura 1.8, p. 64), abundância natural de nitrogênio foliar - δ15N (Figura 1.9, p.
65), taxa de nitrogênio total foliar – Ntotal (Figura 1.10, p. 66) e razão carbono nitrogênio foliar –
C:N (Figura 1.11, p. 67) apresentados na Tabela 1.5 (p. 57) e os resultados de conteúdo de
nitrato (Figura 1.12, p. 68), de aminoácidos e a taxa de compostos nitrogenados na seiva do
xilema apresentados na Tabela 1.6 (p. 59). A discriminação dos grupos de sucessão foi feita a
partir de uma classificação a priori e outra a posteriori, considerando a probabilidade da espécie
pertencer a um dos grupos e as distâncias quadradas (Tabelas 1.7, p. 61 e 1.8, p. 62).
Cecropia glaziovi
A caracterização ecofisiológica de uso do nitrogênio por Cecropia glaziovi deixa evidente
que essa espécie possui elevado conteúdo de nitrato na seiva do xilema (6,83±6,8 µmol.ml-1 –
úmido e 1,73±0,67 µmol.ml-1 - seco), o que indica a aquisição desse íon pela raiz e o seu
transporte até a parte aérea, atendendo a demanda de uma elevada atividade de redutase do nitrato
foliar (923,8±325,3 pkat.gPF-1 – úmido e 667,6±169,1 pkat.gPF-1 - seco) através da oferta do
nitrato nas folhas (7,4±2,5 mol.g-1 PF – úmido e 12,5±2,1 mol.g-1 PF - seco). Além dessa alta
atividade de assimilação de nitrato, C. glaziovi otimiza o transporte de nitrogênio através da seiva
do xilema, principalmente por compostos como a ASN (48% - úmido e 24,4% - seco) e a própria
molécula de nitrato (0,6% - úmido e 0,7% - seco).
A diferença entre os valores da relação C:N (13,56±1,97 – úmido e 18,77±2,53 – seco),
indicam um maior conteúdo de nitrogênio nas folhas no período úmido, possivelmente uma
conseqüência da alta assimilação desempenhada por essa espécie nesse período. Isso evidencia
uma maior responsividade dessa espécie à disponibilização de nitogênio no solo, sobretudo na
forma do íon nitrato, durante o período úmido.
A concentração de aminoácidos na seiva de C. glaziovi no período úmido superou em
quatro vezes os valores referentes ao período seco, o que reforça a maior assimilação de
nitrogênio durante a estação das chuvas. Além disso, o predomínio de ASN nessa espécie permite
relacionar o metabolismo do nitrogênio com a sua alta capacidade fotossintética (Sodek 2004),
41
uma vez que C. glaziovi é uma espécie heliófita muito comum em áreas abertas como clareiras
recentes. Deve-se considerar ainda que ASN está intimamente relacionado com o metabolismo do
carbono (Sodek 2004). Esse aminoácido atua como precursor de proteína, transportador de longa
distância e armazenador por longo período de nitrogênio em plantas, em virtude de sua
estabilidade e alta razão nitrogênio carbono (2N:4C), além de predominar na seiva do xilema de
plantas não noduladas (Singh 1999).
As classificações a priori e a posteriori da Análise Discriminante indicaram uma
probabilidade de 100% dessa espécie pertencer ao grupo de pioneiras, fato que é reforçado pelas
baixas distâncias quadradas em relação ao centróide PS (Pionner Species) obtidas para os dois
períodos. As características ecofisiológicas de aquisição e de uso do nitrogênio, reforçadas pelas
evidências estatísticas, a posição dos indivíduos nas clareiras naturais da parcela permanente do
PECB, o comportamento heliófito típico dessa espécie (Lorenzi 1998) e o seu investimento em
crescimento de 4,5m.ano-1 (Lima 2007) embasam a inferência de que se trata de uma espécie
pioneira.
Casearia sylvestris
Nesse mesmo embasamento, Casearia sylvestris apresentou a segunda maior atividade de
redutase do nitrato foliar (371,3±2,5 pkat.gPF-1 – úmido e 382,8±374,3 pkat.gPF-1 – seco), além
de uma alta concentração de nitrato na seiva do xilema (2,48±0,97 µmol.ml-1 – úmido e
1,63±0,84 µmol.ml-1 - seco) e predominância de ASN (57,7% - úmido e 75,7% - seco) no
transporte de nitrogênio, com contribuição importante de nitrato (0,7% - úmido e 0,6% - seco). A
atividade de redutase do nitrato e os conteúdos de nitrato na folha e na seiva indicam que essa
espécie tem afinidade a esse íon como fonte de nitrogênio e o transporta abundantemente via
xilema, além de transportar nitrogênio assimilado nas raízes preferencialmente via ASN. Isso
demonstra que essa espécie é bastante responsiva à disponibilidade sazonal de nitrogênio, muito
semelhante à C. glaziovi.
Diferentemente da maioria das outras espécies, C. sylvestris apresentou uma taxa
significante de SER no período úmido (22,6%). Isso pode estar relacionado com um processo de
remobilização na conversão de GLY para SER, com liberação de amônio e indica que a
quantidade de nitrogênio pode ser muito superior à assimilação primária oriunda somente da
redução do nitrato (Miflin & Lea 1980 apud Bourguignon et al. 1999).
42
A Análise Discriminante classificou e indicou uma probabilidade de 100% dessa espécie
ser pioneira, com distância quadrada em relação ao centróide igual à de C. glaziovi, que reforça
as relações de semelhança entre as duas espécies. Considerando essas análises estatísticas com as
características fisiológicas de uso de nitrogênio, o comportamento heliófito e o posicionamento
dos indivíduos amostrados na borda de clareiras da parcela permanente, ficou evidente sua
classificação como espécie pioneira.
Alchornea glandulosa
Os valores de atividade de assimilação de nitrato em Alchornea glandulosa foram baixos
(42,8±20,7 pkat.g-1PF - úmido e 53,5±8,8 pkat.g-1PF – seco) quando comparados com as espécies
pioneiras. Contudo, foi observado um elevado conteúdo de nitrato foliar (8,4±1,5 mol.g-1 PF -
úmido e 11,3±2,4 mol.g-1 PF - seco) e uma baixa razão C:N (15,96±2,28 – úmido e 22,81±7,77 -
seco), principalmente no período úmido, revelando uma maior quantidade de nitrogênio foliar
nesse período.
Foi verificado o predomínio de ASN (37,5% - úmido e 79,8% - seco) e a contribuição de
HIS (36,3% - úmido) e de GLN (10,1% - seco) como transportadores de nitrogênio na seiva do
xilema. Foi constatado um pico de citrulina (CIT) (12,6% - úmido), um aminocomposto que
possui uma razão 3N:6C e está relacionado ao metabolismo de ARG (4N:6C), o que configura
uma estratégia otimizada para transporte e armazenamento de nitrogênio.
Com exceção de HIS, os demais aminoácidos citados são muito comuns no transporte de
nitrogênio em espécies arbóreas (Malaguti et al 2001). A importância relativa de cada um deles
pode variar de acordo com cada espécie, assim como foi observado nos períodos úmido e seco
em diversas espécies da Austrália (Schmidt & Stewart 1998).
Foi observada uma probabilidade de 99% dessa espécie ser secundária inicial se
considerado seu comportamento ecofisiológico durante o período seco e 100%, para o período
úmido. Além disso, a distância quadrada em relação à centróide do grupo ESS (Early Secondary
Species) foi baixa. Essas evidências estatísticas em relação ao uso de nitrogênio, o fato de essa
espécie ser heliófita e particularmente freqüente nas formações secundárias, ocorrendo também
nas matas primárias, principalmente nas bordas e nas clareiras (Lorenzi 1998), permitem colocá-
la no grupo das secundárias iniciais.
43
Bathysia australis
O predomínio de ASN como transportador de nitrogênio (65,1% - úmido e 71,9% - seco)
em Bathysia australis e o elevado conteúdo de nitrato na seiva do xilema (2,49±1,02 µmol.ml-1 –
úmido e 3,44±0,95 µmol.ml-1 – seco) poderiam remeter essa espécie ao grupo das pioneiras,
contudo, foi observada grande variação de atividade de redutase do nitrato (17,4±10,0 pkat.g-1PF
- úmido e 356±271,4 pkat.g-1PF – seco) que não deixa claro a preferência por esse íon. Esse
elevado conteúdo de nitrato na seiva e a alta percentagem de nitrogênio total foliar (2,8±0,3% -
úmido e 2,5±0,3% - seco) poderiam ser explicados pelo fato da família a qual pertence ser bem
conhecida pela sua produção de compostos secundários como a cafeína, um alcalóide purínico
com duplo anel de carbono e quatro átomos de nitrogênio (Taiz & Zeiger 2002).
A probabilidade de pertencer ao grupo de secundárias iniciais foi de 100%, resultados
que, juntamente com suas características autoecológicas de tolerância à luz difusa e sua
ocorrência preferencial no interior de mata primária compondo o sub-bosque (Lorenzi 1998),
conduzem a essa dedução.
Guapira opposita
Os valores de redutase do nitrato de Guapira opposita foram baixos (123,5±69,4 pkat.g-
1
PF - úmido e 74,9±25,2 pkat.g-1PF – seco), assim como o conteúdo de nitrato foliar (5,9±5,3
mol.g-1 PF – úmido e 4,7±2,7 mol.g-1 PF – seco), o que se contrapõem aos elevados valores
obtidos por Aidar et al. (2003), característica atribuída à elevada quantidade de nitrato disponível
no solo da área que estudaram. Os mesmos autores observaram um elevado conteúdo de
nitrogênio total foliar para essa espécie, resultado que corrobora com o observado no PECB
(3,4±0,5% - úmido e 3,0±0,4% - seco).
Essa espécie apresentou abundância de GLN (18,1%) e de ARG (38,1%) no período
úmido e, para o período seco, predominaram ASP (21,3%), GLU (20,8%) e ARG (22,1%). Aidar
et al. (2003) obtiveram taxas diferentes de transportadores, predominando nitrato (36% - úmido e
89% - seco), seguido por ASN (17% - úmido e 1% - seco) e por GLN (7% - úmido e 1% - seco).
Essa espécie está adaptada ao desenvolvimento em áreas abertas embora também possa
ser ciófita e estar presente em florestas mais fechadas (Lorenzi 1998). Sua classificação a priori e
a posteriori indicou grande probabilidade (98% - úmido e 100% - seco) de pertencer ao grupo de
secundárias iniciais.
44
Guarea macrophylla
Uma espécie que apresentou grande amplitude de atividade de redutase do nitrato foi
Guarea macrophylla (19,9±7,1 pkat.g-1PF – úmido e 191,1±161,8 pkat.g-1PF – seco). Foi
constatado o predomínio de ASN no transporte de nitrogênio (66,5% - úmido e 82,8% - seco),
uma ampla variação no nitrato foliar (4,7±1,8 mol.g-1 PF – úmido 2,3±1,0 mol.g-1 PF – seco) e
baixo conteúdo de nitrato na seiva do xilema (1,0±0,54 µmol.ml-1 – úmido 1,62±1,61 µmol.ml-1 –
seco). Esses resultados possivelmente indicam que essa espécie não utilize somente o nitrato
como fontes de nitrogênio inorgânico, mas também o amônio.
Assim como em G. opposita, essa espécie parece compor o continuum ecofisiológico
entre secundárias iniciais e tardias. Sua classificação a priori e a posteriori indicou grande
probabilidade de pertencer ao grupo de secundárias iniciais (100% - úmido e 97% - seco).
Hyeronima alchorneoides
A espécie Hyeronima alchorneoides pode ser heliófita ou ciófita, sendo típica de
formações secundárias embora adaptada às formações primárias (Lorenzi 1998). Suas
características de uso de nitrogênio apresentaram uma baixa atividade de redutase do nitrato
(80,5±54,2 pkat.g-1PF - úmido e 94,2±38,3 pkat.g-1PF – seco), conteúdo médio de nitrato nas
folhas (7,6±0,6 mol.g-1 PF – úmido e 6,5±2,8 mol.g-1 PF – seco) e pouco nitrato na seiva
(0,89±0,35 µmol.ml-1 úmido e 0,62±0,35 µmol.ml-1 - seco), o que aponta para o acúmulo desse
íon nas folhas.
Teve como aminoácido predominante GLN (94,6% - úmido e 78,9% - seco), com
substancial contribuição de ARG (13,9% - seco) no transporte de nitrogênio no xilema. Assim
como em G. macrophylla, essa espécie possui estratégia de uso do nitrato, mas possivelmente,
também possui como alternativa a aquisição e assimilação de amônio. Suas particularidades
quanto ao uso do nitrogênio permitem considerá-la como secundária inicial, conclusão reforçada
pelas análises a priori e a posteriori dos dois períodos, com a probabilidade de 100% de
pertencer a esse grupo.
Inga marginata
As duas espécies de leguminosas, Inga marginata (Mimosaceae) e Pterocarpus rohrii
45
(Fabaceae) apresentaram uma grande amplitude de variação na atividade de redutase do nitrato.
Além disso, em I. marginata foi verificado elevado conteúdo de nitrato foliar (6,4±1,0 mol.g-1
PF – úmido e 7,1±0,8 mol.g-1 PF – seco), alta taxa de nitrogênio total foliar (3,1±0,3% - úmido e
3,1±0,3% - seco) e valores baixos de δ15N foliar (0,99±0,98 ‰ – úmido e 2,02±0,64 ‰ - seco).
Estudando essa mesma espécie, Aidar et al. (2003) encontraram 4% de ureídeos na seiva
do xilema e ocorrência de nódulos nas raízes, aspectos que aludem a uma estratégia de fixação de
dinitrogênio. Esses resultados levam a necessidade de análise da taxa de ureídeos na seiva de I.
marginata do PECB, procurando relacionar essa variável a possibilidade dessa espécie buscar na
fixação biológica outra fonte de nitrogênio e evidenciar uma estratégia diferenciada para
aquisição desse elemento.
As classificações a priori e a posteriori com probabilidade de 100% de I. marginata ser
uma espécie secundária inicial são apoiadas pelo seu comportamento heliófito e pela sua
ocorrência comum em vegetação secundária e bastante esparsa no interior da mata primária
(Lorenzi 1998).
Pterocarpus rohrii
Os conteúdos de nitrato foliar (7,4±4,0 mol.g-1 PF – úmido e 3,3±1,4 mol.g-1 PF - seco)
foram proporcionalmente inversos à atividade de redutase do nitrato (155,2±106,5 pkat.g-1PF -
úmido e 230±146,7 pkat.g-1PF – seco), indicando que essa espécie utiliza o nitrato. Assim como
I. marginata, existe a necessidade de investigar a taxa de ureídeos na seiva de P. rohrii, no intuito
de indicar evidências uma possível fixação de dinitrogênio não constatada pelos resultados
obtidos.
As classificações a priori e a posteriori evidenciaram que P. rohrii pertence ao grupo de
secundárias iniciais, com 100% de probabilidade, indo de encontro com suas características
autoecológicas de comportamento heliófito e de ocorrência tanto em áreas de floresta primária
densa como em formações secundárias (Lorenzi 1998).
Para essas duas leguminosas o aminoácido mais abundante no transporte de nitrogênio foi
ASN, assim como verificado por Aidar et al. (2003) para I. marginata. Entretanto, no PECB, essa
espécie teve na seiva do xilema uma contribuição substancial de ASP (16,5% - úmido) e de GLU
(12,9% - úmido) e P. rohrii teve como complemento ASP (18% - úmido e 25,3% - seco), GLU
46
(11,1% - úmido e 13,7% - seco) e ARG (15,9% - úmido), aludindo a um possível uso de amônio
absorvido do solo ou reciclado internamente.
Esses resultados estão de acordo com estudos que mostram que os compostos
nitrogenados predominantes nas leguminosas são ASN e ARG (Tromp & Ovaa, 1973, Miflin &
Lea, 1977). A presença de ARG na seiva do xilema pode evidenciar o uso de nitrogênio
remobilizado dos sítios de proteínas de reserva vegetativa armazenados na planta.
As estratégias desempenhadas por essas duas leguminosas indicam a busca de fontes de
nitrogênio não só via nitrato, mas também via nitrogênio atmosférico, fato verificado devido à
predominância de ASN, produto primário dos processos de assimilação do nitrato (Sodek 2004).
Esse aminocomposto é uma eficiente molécula para o armazenamento do nitrogênio e importante
transportador na seiva do xilema e do floema (Lea et al. 2007).
Sloanea guianensis
A espécie Sloanea guianensis apresentou baixa atividade de redutase do nitrato
(195,5±304,4 pkat.g-1PF - úmido e 43,5±0,0 pkat.g-1PF – seco), elevado conteúdo de nitrato nas
folhas (8,7±2,9 mol.g-1 PF – úmido e 11,9±2,3 mol.g-1 PF – seco) e alta razão C:N (28,43±0,89
– úmido e 28,78±3,22 – seco). Teve como aminoácido predominante GLN (70,1% - úmido e
27,2% - seco), com substancial contribuição de ARG (15,9% - seco), de ASN (15% - seco) e de
ASP (12,4% - seco).
A Análise Discriminante classificou a espécie como secundária inicial, com 98% de
probabilidade no período úmido e 100% no período seco.
Tabebuia serratifolia
Foi observado em Tabebuia serratifolia diferenças na atividade de redutase do nitrato
(95,6±47,5 pkat.g-1PF - úmido e 145,1±173,2 pkat.g-1PF – seco), com variações antagônicas no
conteúdo de nitrato da folha (11,3±4,2 mol.g-1 PF – úmido e 5,6±0,9 mol.ml-– seco) que se
relacionaram diretamente com o nitrato na seiva do xilema (1,76±0,54 µmol.ml-1 – úmido e
0,68±0,21 µmol.ml-1 – seco), evidenciando uma modulação sazonal no transporte e no uso do
nitrogênio para essa espécie.
Essa espécie heliófita (Lorenzi 1998), apresentou uma elevada taxa de nitrogênio total
foliar (3,3±02% - úmido e 3,1±0,4% - seco) e conseqüentemente uma baixa relação C:N
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(13,54±0,98 – úmido e 14,76±1,57 – seco), o que possivelmente esteve relacionado com a
inexistência de deciduidade das folhas dos indivíduos durante as amostragens de 2005 e de 2006,
ainda que seja considerada uma planta decídua (Lorenzi 1998). O aminoácido transportado mais
abundantemente em T. serratifolia foi ARG (62,7% - úmido e 42,2% - seco), ocorrendo uma sutil
contribuição de GLN (12,6% - úmido e 21,8% - seco).
O pico de CIT (24% - seco), indica um comportamento de resposta às taxas respiratórias
(Millard et al. 2006) e uma importante estratégia para o transporte e o armazenamento de
nitrogênio nessa espécie. Frak et al. (2002), comentam que em estudo sobre a dinâmica temporal
da remobilização do nitrogênio, compostos nitrogenadoscomo ARG e CIT representaram grande
maioria do total de aminoácidos na seiva do xilema.
As estratégias de assimilação e transporte de nitrogênio sumarizadas na Análise
Discriminante classificaram essa espécie como secundária inicial, com 100% de probabilidade.
Tetrorchidium rubrivenium
A baixa atividade de redutase do nitrato observada em Tetrorchidium rubrivenium
(55,8±60,6 pkat.g-1PF - úmido e 42,8±7,8 pkat.g-1PF - seco) pode indicar que essa espécie tem
pouca afinidade ao nitrato como íon assimilável e adquire uma outra forma nitrogenada do solo.
Foi observado baixo conteúdo de nitrato foliar (3,9±0,8 mol.g-1 PF – úmido e 4,4±0,3 mol.g-1
PF - seco), uma elevada taxa de nitrogênio total nas folhas (3,9±0,8% - úmido e 3,0±0,3% - seco)
e baixo conteúdo de nitrato na seiva do xilema (0,34±0,18 µmol.ml-1 – úmido e 0,21±0,05
µmol.ml-1 – seco). Quanto ao transporte de nitrogênio via seiva do xilema, os aminoácidos
predominantes foram GLN (69,6% - úmido) e ARG (69,2% - seco), indicando a estratégia de
remobilização desse elemento no período mais seco e possivelmente a assimilação de amônio no
período úmido. Foi observada HIS (12,9% - seco) que pode estar relacionada com a formação de
quelantes e com o transporte de metais como zinco, níquel, cobalto e cobre, atenuando a
intolerância dessa espécie a esses metais (Kramer 1996, Lasat 2000).
A sumarização das características de uso de nitrogênio para essa espécie permitiu
classificá-la como secundária inicial, com 100% de probabilidade a priori e a posteriori.
Tibouchina glandulosa
A espécie Tibouchina glandulosa não teve sua caracterização de uso de nitrogênio
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interpretada integralmente no período úmido, quando não foram realizadas medidas de atividade
de redutase do nitrato e do conteúdo de nitrato foliar.
Essa espécie apresentou baixa atividade de redutase do nitrato (6,2±3,8 pkat.gPF-1 –
seco), conteúdo médio de nitrato foliar (7,5±2,0 mol.g-1 PF - seco) e pouco nitrato na seiva
(0,01±0,02 µmol.ml-1 – úmido e 0,04±0,01 µmol.ml-1 – seco), indicando sua reduzida habilidade
no uso do nitrato como fonte inorgânica de nitrogênio. O transporte desse elemento foi
predominantemente por GLN (75,1% - úmido e 56,3% - seco), com significante contribuição de
ASN (26,8% - seco) e de HIS (14,9% - seco). A taxa de HIS pode estar relacionada com a
derivação de ribose fosfato (Sodek 2004) ou então com a formação de quelantes com metais
como zinco, níquel, cobalto e cobre (Kramer 1996, Lasat 2000), assim como citado anteriormente
para T. rubrivenium.
Esse comportamento ecofisiológico de uso de nitrogênio foi semelhante ao observado por
Aidar et al. (2001) para T. pulchra. Esses autores classificaram essa espécie como secundária
inicial, relatando sua dominância na sucessão florestal secundária em regiões de Mata Atlântica
com solo ácido e oligotrófico. No entanto, verificaram que algumas características dessa espécie
foram muito semelhantes ao observado para as secundárias tardias, como a baixa quantidade de
nitrogênio e a pouca atividade de assimilação do nitrato nas folhas.
Para o PECB T. glandulosa pode ser classificada como secundária inicial, com 99% de
probabilidade estatística da Análise Discriminante baseada em suas características
ecofisiológicas.
Cariniana estrellensis
Abordando as espécies que apresentaram níveis relativamente baixos de atividade de
redutase do nitrato, Cariniana estrellensis, além de possuir baixa atividade dessa enzima redutora
(25,3±4,7 pkat.gPF-1 – úmido e 53,9,8±23,9 pkat.gPF-1 – seco), apresentou níveis relativamente
altos de nitrato foliar (8,8±4,6 mol.g-1 PF – úmido e 9,6±5,1 mol.g-1 PF - seco), evidenciando
uma baixa assimilação desse íon em comparação às espécies pioneiras. As baixas concentrações
de nitrato (0,52±0,14 µmol.ml-1 – úmido e 0,74±0,19 µmol.ml-1 – seco) e de aminoácidos na
seiva do xilema (0,25±0,18 µmol.ml-1 – úmido e 0,51±0,19 µmol.ml-1 – seco) aparentemente
revelam um possível armazenamento de nitrato nas folhas. Além dessas características, o fato do
principal transportador de nitrogênio na seiva ter sido ARG (67,9% - úmido e 73,7% - seco)
49
deixa evidente uma estratégia de armazenamento e de remobilização de nitrogênio.
Mesmo com maior oferta de nitrato e amônio no solo da parcela durante o período úmido,
essa espécie se mostrou pouco responsiva em ao aumento na disponibilidade, o que sugere a
pouca aquisição de nitrogênio inorgânico do solo e reforça as evidências da reciclagem interna de
nitrogênio durante os períodos úmido e seco.
Essas características ecofisiológicas permitem classificar essa espécie como secundária
tardia, com 100% de probabilidade nas classificações a priori e a posteriori e distância quadrada
mais associada ao centróide LSS (Late Secondary Species).
Chrysophyllum inornatum
A espécie Chrysophyllum inornatum apresentou atividade de redutase do nitrato
aparentemente elevada em relação às demais espécies consideradas secundárias tardias, embora o
desvio-padrão evidencie uma baixa atividade de assimilação (107,8±135,3 pkat.g-1PF - úmido e
107,1±84,3 pkat.g-1PF – seco). Também foi constatado um elevado conteúdo de nitrato nas folhas
(7,4±0,8 mol.g-1 PF – úmido e 6,8±1,2 mol.g-1 PF – seco), uma alta razão C:N (25,12±1,69 –
úmido e 29,17±11,44 – seco) e o predomínio de ASN (70% - úmido e 70,6% - seco) como
transportador de nitrogênio, características que, aliada à baixa assimilação de nitrato, sugerem a
aquisição de amônio como fonte inorgânica de nitrogênio.
Apesar de no período seco essa espécie poder ser classificada com 100% de probabilidade
como secundária tardia, no período úmido essa classificação mudaria para secundária inicial com
78% de expectativa em função de uma relação de variáveis não compreendidas.
Mesmo com resultados diferentes para cada período, a observação das variáveis
ecofisiológicas permitiu deduzir que se trata de uma espécie secundária tardia que, no período
úmido, pode constituir parte do continuum ecofisiológico entre iniciais e tardias como efeito da
sazonalidade.
Cryptocaria moschata
Outra espécie que possivelmente utiliza o amônio como fonte primária de nitrogênio é
Cryptocaria moschata, que apresentou uma das menores atividades de redutase do nitrato
(7,2±0,0 pkat.g-1PF - úmido e 38,4±0,0 pkat.g-1PF – seco) e alto conteúdo de nitrato foliar
(5,2±0,0 µmol.ml-1 – úmido e 5,7±0,0 µmol.ml-1 - seco), indicando a possibilidade de baixa
50
assimilação nas folhas. Além disso, foi constatada uma baixa concentração de nitrato na seiva do
xilema (0,39±0,0 µmol.ml-1 – úmido e 1,23±0,91 µmol.ml-1 – seco) e os principais aminoácidos
no transporte de nitrogênio foram ASP (51,5% - úmido e 29,3% - seco), GLU (22,7% - úmido e
24,6% - seco), ASN (20,7% - úmido e 18,1% - seco) e GLN (20,6% - úmido), representando uma
possível subseqüência de redistribuição na planta relacionada à assimilação primária de
nitrogênio inorgânico na forma de amônio. Deng et al. (1991) mostraram que GLN e GLU são
compostos nitrogenadosque agem na inibição da expressão da mRNA da redutase do nitrato, o
que seria uma pista para a baixa atividade de assimilação do nitrato nessa espécie.
As classificações obtidas na Análise Discriminante consideraram, com 100% de
probabilidade, C. moschata como secundária tardia.
Endlicheria paniculata
Foi verificado para este trabalho que Endlicheria paniculata apresentou baixa atividade
de redutase do nitrato (22,9±13,6 pkat.g-1PF - úmido e 50,8±20,7 pkat.g-1PF – seco), elevado
conteúdo de nitrato foliar (5,2±1,9 – úmido e 6,6±0,9 – seco), baixo conteúdo de nitrato na seiva
do xilema (0,03±0,17 µmol.ml-1 – úmido e 1,36±0,69 µmol.ml-1 – seco) e significante
contribuição do nitrato como molécula transportadora na seiva do xilema, indicando um possível
armazenamento desse íon nas folhas.
Essa espécie utiliza uma grande variedade de compostos nitrogenados para transportar o
nitrogênio assimilado nas raízes como ASP (24,9% - úmido e 13,4% - seco), GLU (20% -
úmido), ASN (17,7% - seco), ALA (10,5% -úmido), GLN (17,4% - seco), ARG (16,1% - seco) e
SER (10,3% - seco). Esses compostos podem reprimir o transporte do nitrato em algumas
espécies de plantas (Muller & Touraine 1992) e isso poderia ser uma justificativa para o baixo
conteúdo desse íon na seiva e a baixa atividade de redutase do nitrato foliar nos dois períodos de
análises.
As análises a priori e a posteriori a classificaram como secundária tardia para os dois
períodos, resultado reforçado com o valor da distância quadrada próxima ao centróide do grupo
LSS e com o fato dessa espécie ser ciófita e ocorrente preferencialmente no estrato médio de
florestas primárias (Lorenzi 1998).
51
Eugenia cuprea
A estratégia direcionada ao uso de amônio como fonte primária de nitrogênio ficou
evidente em Eugenia cuprea. Essa espécie apresentou baixa atividade de redutase do nitrato
(98,9±62,3 pkat.g-1PF - úmido e 38,0±11,8 pkat.g-1PF – seco), elevado conteúdo de nitrato foliar
(6,0±1,0 µmol.ml-1 – úmido e 6,9±0,9 µmol.ml-1 - seco) e um conteúdo baixo de nitrato na seiva
do xilema (1,19±1,11 µmol.ml-1 – úmido e 1,11±0,24 µmol.ml-1 – seco), sugerindo o acúmulo
desse íon nas folhas. A taxa de nitrogênio total foliar foi baixa (2,1±0,7% - úmido e 1,9±0,2% -
seco), assim como observado para outras espécies dessa família por Prado & Moraes (1997), em
savana, Schimidt & Stewart (1998), Stewart & Schimidt (1999) e Aidar et al. (2003), em florestas
tropicais, por Pereira-Silva et al. (2006), em savana florestada, e por Aidar et al. (in press), em
floresta de restinga.
O principal aminoácido transportador registrado no período seco foi ARG (66,2%),
indicando o processo de remobilização de nitrogênio, enquanto que para o período úmido foi
constatada elevada taxa de CIT (35,8%) e de GLN (23%), sugerindo a reciclagem de nitrogênio a
partir do ciclo da uréia. Schimidt & Stewart (1998) observaram que a taxa de ARG dessa família
é mais predominante no período seco do que no úmido, quando é compensada pelo aumento de
GLN.
O comportamento ecofisiológico dessa espécie, juntamente com seu predomínio no sub-
bosque da parcela permanente, permitiram classificá-la como secundária tardia, com 100% de
probabilidade estatística.
Euterpe edulis
Assim como T. glandulosa, a atividade de redutase do nitrato e o conteúdo de nitrato
foliar de Euterpe edulis não foram determinados no período úmido. Essa Arecaceae foi a espécie
de maior destaque no sub-dossel da parcela permanente. Dentre as 24 espécies selecionadas, teve
97% de freqüência absoluta e o maior IVI em função da elevada densidade (19,6%) (Relatório
temático 2006).
Essa espécie teve baixa atividade de redutase do nitrato (25,0±0,0 pkat.gPF-1 – seco),
elevado conteúdo de nitrato foliar (8,9±0,0 mol.g-1 PF - seco) e baixo conteúdo de nitrato na
seiva (0,07± 0,0 µmol.ml-1 – úmido e 0,02±0,0 µmol.ml-1 – seco), o que indica uma preferência
pela assimilação de outra forma de nitrogênio inorgânico, como amônio. Predominaram como
52
transportadores de nitrogênio aminoácidos como ARG (56,6% - úmido e 91% - seco) e CIT (27%
- úmido), evidenciado como estratégia o armazenamento e a remobilização de nitrogênio.
A Análise Discriminante permitiu a sumarização das características ecofisiológicas,
classificando essa espécie, a priori e a posteriori, como secundária tardia, com 100% de
probabilidade.
Hymenaea courbaril
Entre as leguminosas amostradas, Hymenaea courbaril é uma espécie que tem sido muito
difundida como secundária tardia (Aidar et al. 2003). Sua fisiologia de uso do nitrogênio,
demonstrada pela baixa atividade de redutase do nitrato (15,52±0,7 pkat.g-1PF - úmido e
66,69±0,0 pkat.g-1PF - seco) e pelo elevado conteúdo de nitrato foliar (7,2±0,2 µmol.ml-1 –
úmido e 8,7±0,0 µmol.ml-1 - seco), confirma essa informação. Essa espécie tem sido considerada
como não formadora de associações simbióticas, tanto por nodulação (Leitão 1997) como por
micorríza (Carneiro et al. 1998).
A assimilação de amônio na forma de aminoácidos é quantitativamente significativa para
espécies tardias (Chapin et al. 1996). Assim como em C. moschata, isso ficou evidente para H.
courbaril que utiliza como principais transportadores de nitrogênio ASP (51,5% - úmido e 29,3%
- seco) e GLU (22,7% - úmido e 24,6% - seco), o que pode indicar uma forma de armazenamento
temporário não tóxico e um transporte de nitrogênio provindo do amônio absorvido ou resultante
da reciclagem interna de nitrogênio através da remobilização ao longo do ciclo sazonal de
crescimento e deciduidade foliares (Millard 1995, Aidar et al. 2003).
O terceiro aminocomposto mais abundante para essa espécie foi ASN (20,7% - úmido e
18,1% - seco), considerado por Atkins et al. (1975) como o principal produto de assimilação do
nitrogênio exportado da raiz para as folhas via seiva do xilema para as leguminosas. O
predomínio de ASP e ASN como aminoácidos transportadores para essa espécie já foi descrito
por Martins (2007).
A Análise Discriminante das variáveis ecofisiológicas de uso de nitrogênio permitiram o
enquadramento de H. courbaril no grupo de secundárias tardias com máxima taxa de
probabilidade.
53
Marlierea suaveolens
Muito similar ao comportamento de E. cuprea relatado anteriormente, outra Myrtaceae,
Marlierea suaveolens, apresentou baixa atividade de redutase do nitrato (104,2±10,8 pkat.g-1PF -
úmido e 87,2±34,0 pkat.g-1PF – seco), elevado conteúdo de nitrato foliar (5,0±0,9 µmol.ml-1 –
úmido e 4,8±0,9 µmol.ml-1 - seco) e transporte baseado em ARG (56,3% - úmido), o que pode
estar relacionado a um metabolismo embasado na absorção e assimilação de amônio. Outro
aminoácido abundante foi HIS (43,9% - seco), relacionado com a biossíntese a partir da ribose
fosfato (Sodek 2004) ou então com funções de quelação e de transporte de metais (Kramer, 1996;
Lasat, 2000), como relatado anteriormente para outras espécies.
A Análise de Discriminantes de seu comportamento ecofisiológico a indicou como uma
espécie secundária tardia, com 100% de probabilidade.
Rapanea hermogenesii
A espécie Rapanea hermogenesii apresentou os menores valores de atividade de redutase
do nitrato (2,8±4,6 pkat.g-1PF - úmido e 45,1±25,2 pkat.g-1PF – seco), baixa concentração de
nitrato foliar (2,2±0,2 mol.g-1 PF – úmido e 2,9±1,7 mol.g-1 PF - seco) e teve como principais
aminoácidos GLN (43% úmido e 32,1% - seco) e ARG (35,2% - úmido e 46,7% - seco). Diante
dessas características, da baixa concentração de nitrato na seiva do xilema (1,33±0,65 µmol.ml-1
úmido e 0,95±0,63 µmol.ml-1 - seco), além de uma elevada taxa de C:N (28,34±1,17 - úmido e
23,72±8,62 - seco) e da baixa taxa de nitrogênio total foliar (1,6±0,1% - úmido e 2,2±1,0% -
seco), pode ser que essa espécie busque no amônio sua fonte preferencial de nitrogênio ou então
recicle esse íon para síntese de outros aminoácidos protéicos.
Suas classificações a priori e a posteriori a indicaram ao grupo de espécies tardias, com
100% de probabilidade.
Roupala brasiliensis
A atividade de assimilação de nitrato em Roupala brasiliensis foi baixa (38,2±9,9 pkat.g-
1
PF - úmido e 69,7±51,2 pkat.g-1PF – seco), além de ter sido constatado baixa taxa de nitrogênio
total (1,4±0,2% - úmido e 1,4±0,1% - seco) e elevada razão C:N (34,50±5,62 – úmido e
33,37±1,76 - seco). De acordo com observações de Prado & Moraes (1997), em cerrado stricto
54
sensu, e de Schimidt & Stewart (1998), Stewart & Schimidt (1999) e Aidar et al. (2003), em
florestas tropicais, a família Proteaceae apresenta tipicamente baixa concentração de nitrogênio
foliar. Além disso, essa família comumente tem atividade de redutase do nitrato inferior a 80
pkat.gPF-1 (Stewart et al. 1993, Aidar et al. 2003, Pereira-Silva et al. 2006).
Foi verificado o predomínio de ARG (28,2% - úmido e 66% - seco) e de ASN (21,3% -
úmido e 23,9% - seco) como transportadores de nitrogênio na seiva do xilema. Esses dois
compostos nitrogenadostêm grande importância para o transporte e para o armazenamento de
nitrogênio e sua predominância na seiva do xilema pode estar relacionada com o investimento de
esqueletos de carbono utilizados para a assimilação do amônio na raiz em detrimento à sua
toxidez para planta. Além disso, a amida ASN tem grande importância na formação de
aminoácidos protéicos e compostos nitrogenados como clorofila (Martins 2007).
A maior contribuição de ARG no período seco indica a remobilização de nitrogênio, o
que pode ser uma resposta às taxas respiratórias (Millard et al. 2006), reforçada pela presença de
SER, aminoácido relacionado às reações de fotorrespiração (Taiz & Zeiger 2002).
As estatísticas aplicadas ao comportamento ecofisiológico de uso de nitrogênio dessa
espécie permitiram indicá-la indubitavelmente como secundária tardia.
Tetrastylidium grandifolium
A baixa atividade de redutase do nitrato de Tetrastylidium grandifolium (45,4±0,0 pkat.g-
1
PF - úmido e 41,2±0,0 pkat.g-1PF – seco), o predomínio de ARG (40,1% - úmido), de ASN
(82,1% - seco) e de nitrato (0,7% - úmido e 0,6% - seco) na seiva como transportadores de
nitrogênio e o elevado conteúdo de nitrato foliar (5,0±2,3 mol.g-1 PF – úmido e 5,3±1,9 mol.g-1
PF – seco) são características que permitem classificar essa espécie com secundária tardia. A
elevada taxa de SER (46,5% – úmido) pode estar relacionada ao mecanismo fotorrespiratório
dessa espécie, possivelmente na conversão da SER para glicerato e, posteriormente em GLY
(Servaites & Ogren 1977 apud Bourguignon et al. 1999), compondo uma etapa de reciclagem
interna de nitrogênio na planta. O aminocomposto SER é bastante importante na interconversão
com GLY e ocorre predominantemente nos cloroplastos, citossol, peroxissomos, plastídios e
mitocôndrias (Taiz & Zeiger 2002).
As classificações a priori e a posteriori qualificam T. grandifolium como uma espécie
secundária tardia (99% - úmido e 100% - seco).
55
Os resultados da caracterização do uso de nitrogênio das 24 espécies arbóreas da Floresta
Ombrófila Densa Submontana indicaram a existência de diferentes estratégias para adquirir,
assimilar e transportar o nitrogênio disponível no ambiente. As espécies estudadas utilizaram
duas fontes principais de aquisição de nitrogênio, o nitrato e o amônio disponíveis no solo e
absorvidos pela raiz. Foram encontrados dez tipos de compostos nitrogenados de baixo peso
molecular na seiva do xilema que desempenham funções de transporte, distribuição e
armazenamento do nitrogênio absorvido na raiz e direcionado para a porção aérea das plantas.
Dentre esses aminocompostos, ASN, GLN, ARG e para própria molécula de nitrato tiveram
destaque pelo fato da soma dos átomos de carbono e de nitrogênio de suas estruturas revelarem
investimento de 8N:16C, o que é relativamente elevado para o transporte de nitrogênio.
Os compostos nitrogenados GLN e ASN unem o metabolismo do carbono e do nitrogênio
e, juntamente com GLU e ASP, estão relacionados à síntese de compostos nitrogenados
envolvidos no metabolismo do amônio, são fundamentais na exportação e na distribuição do
nitrogênio e precursores das principais famílias de aminoácidos protéicos e de compostos
nitrogenados como a clorofila, os ácidos nucléicos e as poliaminas (Taiz & Zeiger 2002).
Além da função de transporte, compostos nitrogenados como CIT e ARG estiveram
relacionados ao processo de remobilização de nitrogênio no período úmido e ao armazenamento
desse elemento no período seco, evidenciando uma estratégia de reciclagem interna de
nitrogênio. A estratégia de armazenamento de nitrogênio no período seco permite que as plantas
sustentem seu crescimento, mesmo que a quantidade de água diminua e indisponibilize o
nitrogênio no solo (Schmidt & Stewart 1998).
As espécies Endlicheria paniculata, Hyeronima alchorneoides, Sloanea guianensis,
Tetrorchidium rubrivenium e Eugenia cuprea tiveram contribuição significante de ARG no
período seco. A presença de ARG como constituinte principal da seiva do xilema sugere a
remobilização do nitrogênio armazenado (Schmidt & Stewart 1998) e, segundo Millard et al.
(2006), sua diluição na seiva pode ser resultado do aumento da taxa respiratória investida para o
desenvolvimento foliar. O uso de ARG como armazenador de nitrogênio no período seco se deve
ao fato desse aminocomposto ser mais solúvel do que ASN e GLN, aminoácidos extensamente
utilizados no transporte de longa distância na seiva do xilema (Schmidt & Stewart 1998).
Adotando o valor de 200 pkat.gPF-1 como abalizador de uma atividade média de
assimilação de nitrato nas folhas (Stewart et al. 1992) foi verificado que a maioria das espécies
56
apresentou baixa atividade de redutase do nitrato (<200 pkat.gPF-1) durante os dois períodos
(84% - úmido e 70% - seco). Essa baixa atividade de assimilação nas folhas pode estar
relacionada com as características oligotróficas do solo, como a escassez de nitrato e de amônio,
elevada acidez, pouca reatividade na matéria orgânica e, conseqüentemente, as baixas atividades
orgânicas e biológicas, que indisponibilizam os nutrientes.
Os resultados de atividade de assimilação de nitrato do PECB foram muito próximos aos
obtidos por Stewart et al. (1992, 1993) para vários tipos de formações vegetais da Austrália e do
Brasil, embora tenham sido inferiores aos obtidos por Aidar et al. (2003) para a Mata Atlântica
sobre solo calcário eutrófico e bem superiores aos valores de atividade obtidos por Stewart et al.
(1988) para outros tipos de formações vegetais da Austrália.
Espécies como Cecropia glaziovi e Casearia sylvestris apresentaram as maiores
atividades de redutase do nitrato foliar nos dois períodos. Esses resultados também foram
observados em espécies pioneiras ocorrentes na Nigéria (Stewart & Orebanjo 1983), na Austrália
(Stewart et al. 1988, 1990) e no México (Fredeen et al. 1991). As espécies Cryptocarya
moschata, Cariniana estrellensis e Hymenaea courbaril apresentaram as mais baixas atividades
dessa enzima redutora. Nesse contexto de extremos de atividade enzimática enquadraram-se
como intermediárias as espécies Alchornea glandulosa, Guapira opposita, Hyeronima
alchorneoides, Inga marginata, Pterocarpus rohrii, entre outras. Essa variação na atividade de
assimilação do nitrato entre as espécies foi na ordem de 450 vezes para o período úmido
(923,8±325,3 pkat.gPF-1 a 2,8±4,6 pkat.gPF-1) e 16 vezes para o seco (667,6±169,1 pkat.gPF-1 a
42,8±7,8 pkat.gPF-1), o que indica um gradiente ecofisiológico entre alta e baixa atividade para o
conjunto das 24 espécies, com maior expressão no período úmido.
Foi observado um padrão de uso do nitrato para a família Lauraceae, representada por
Endlicheria paniculata e Cryptocaria moshcata. Essas espécies mostraram baixa atividade de
redutase do nitrato assim como observado em Ocotea corymbosa, na Savana Florestada (Pereira-
Silva et al. 2006), em Ocotea catharinensis, na Floresta Ombrófila Densa (Aidar et al. 2003), em
Ocotea pulchella, na Floresta de Restinga (Aidar et al. in press) e em Nectandra rigida, na
Floresta Estacional Semidecidual (Stewart et al. 1992). As duas espécies analisadas tiveram baixo
conteúdo de nitrato na seiva e predomínio de ASP e de GLU, o que possivelmente está
relacionado com a reciclagem interna do nitrogênio e com a assimilação de outra forma de
nitrogênio inorgânico como o amônio.
57
Tabela 1.5 Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância natural de nitrogênio (δ15N),
taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal) e razão carbono nitrogênio (C:N) das 24 espécies arbóreas da parcela permanente de 10,24 ha nos
períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira,
ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, nv – não verificado.
δ N
15
NRA NO3- Ntotal
Family Species Season RS -1 -1 C:N
pkat.g FW mol.g FW ‰ %
Flacourtiaceae Casearia sylvestris wet PS 371.3 ±2.5 5.5 ±1.9 1.93 ±0.50 2.7 ± 0.2 17.34 ± 1.50
dry 382.8 ±374.3 3.8 ±1.3 1.80 ±0.78 2.1 ± 0.6 23.59 ± 8.76
Cecropiaceae Cecropia glaziovi wet PS 923.8 ±325.3 7.4 ±2.5 3.88 ±1.99 3.3 ± 0.5 13.56 ± 1.97
dry 667.6 ±169.1 12.5 ±2.1 2.69 ±1.87 2.5 ± 0.3 18.77 ± 2.53
Euphorbiaceae Alchornea glandulosa wet ESS 42.8 ±20.7 8.4 ± 1.5 0.94 ± 0.67 2.9 ± 0.3 15.96 ± 2.28
dry 53.5 ±8.8 11.3 ± 2.4 0.31 ± 1.75 2.1 ± 0.7 22.81 ± 7.77
Rubiaceae Bathysa australis wet ESS 17.4 ±10.0 5.9 ±3.4 1.91 ±0.20 2.8 ± 0.3 16.15 ± 2.15
58
dry 356.0 ±271.4 9.6 ±0.8 2.01 ±0.07 2.5 ± 0.3 18.60 ± 2.22
Nyctaginaceae Guapira opposita wet ESS 123.5 ±69.4 5.9 ±5.3 2.61 ±0.43 3.4 ± 0.5 12.56 ± 1.68
dry 74.9 ±25.2 4.7 ±2.7 2.66 ±0.85 3.0 ± 0.4 14.56 ± 3.06
Meliaceae Guarea macrophylla wet ESS 19.9 ±7.1 4.7 ±1.8 2.16 ±0.48 2.4 ± 0.1 18.93 ± 1.07
dry 191.1 ±161.8 2.3 ±1.0 2.22 ±0.16 3.0 ± 0.6 15.53 ± 3.01
Euphorbiaceae Hyeronima alchorneoides wet ESS 80.5 ±54.2 7.6 ± 0.6 1.23 ± 0.86 2.0 ± 0.1 23.64 ± 1.18
dry 94.2 ±38.3 6.5 ±2.8 1.69 ±1.22 2.4 ± 0.4 19.29 ± 3.94
Mimosaceae Inga marginata wet ESS 105.8 ±86.5 6.4 ±1.0 0.99 ±0.98 3.1 ± 0.3 15.23 ± 1.58
dry 519.8 ±275.1 7.1 ±0.8 2.02 ±0.64 3.1 ± 0.3 15.46 ± 1.47
Fabaceae Pterocarpus rohrii wet ESS 155.2 ±106.5 7.4 ±4.0 1.33 ±0.82 3.3 ± 0.2 13.61 ± 1.52
dry 230.5 ±146.7 3.3 ±1.4 1.94 ±0.42 3.3 ± 0.7 14.25 ± 3.15
Elaeocarpaceae Sloanea guianensis wet ESS 195.5 ±304.4 8.7 ±2.9 0.44 ±1.69 1.6 ± 0.1 28.43 ± 0.89
dry 43.5 ±0.0 11.9 ±2.3 1.02 ±1.04 1.7 ± 0.2 28.78 ± 3.22
Bignoniaceae Tabebuia serratifolia wet ESS 95.6 ±47.5 11.3 ±4.2 2.31 ±0.37 3.3 ± 0.2 13.54 ± 0.98
dry 145.1 ±173.2 5.6 ±0.9 2.33 ±0.51 3.1 ± 0.4 14.76 ± 1.57
Euphorbiaceae Tetrorchidium rubrivenium wet ESS 55.8 ±60.6 3.9 ±0.8 2.67 ±1.26 3.9 ± 0.8 18.30 ± 0.00
dry 42.8 ±7.8 4.4 ±0.3 2.25 ±0.94 3.0 ± 0.3 19.67 ± 0.00
Melastomataceae Tibouchina glandulosa wet ESS nv nv 0.36 ±0.76 1.7 ± 0.1 24.07 ± 4.91
dry 6.2 ±3.8 7.5 ±2.0 0.95 ±0.84 1.7 ± 0.2 23.87 ± 1.91
Tabela 1.5 (Continuação)
δ N
15
NRA NO3- Ntotal
Family Species Season RS -1
C:N
pkat/gFW mol.g FW ‰ %
Lecythidaceae Cariniana estrellensis wet LSS 25.3 ±4.7 8.8 ±4.6 0.63 ±0.25 2.0 ± 0.3 22.74 ± 3.61
dry 53.9 ±23.9 9.6 ±5.1 1.34 ±0.58 1.6 ± 0.4 30.13 ± 7.55
Sapotaceae Chrysophyllum inornatum wet LSS 107.8 ±135.3 7.4 ±0.8 1.68 ±0.63 1.8 ± 0.1 25.12 ± 1.69
dry 107.1 ±84.3 6.8 ±1.2 2.52 ±1.51 1.7 ± 0.8 29.17 ± 11.44
Lauraceae Cryptocarya moschata wet LSS 7.2 ±0.0 5.2 ±0.0 1.77 ±0.00 2.2 ± 0.0 20.51 ± 0.00
dry 38.4 ±0.0 5.7 ±0.0 0.73 ±0.00 2.5 ± 0.0 17.66 ± 0.00
Myrtaceae Eugenia cuprea wet LSS 98.9 ±62.3 6.0 ±1.0 1.06 ±1.34 2.1 ± 0.7 22.41 ± 6.62
dry 38.0 ±11.8 6.9 ±0.9 0.53 ±0.60 1.9 ± 0.2 24.65 ± 2.69
Lauraceae Endlicheria paniculata wet LSS 22.9 ±13.6 5.2 ±1.9 0.24 ±0.55 2.1 ± 0.2 21.75 ± 2.21
dry 50.8 ±20.7 6.6 ±0.9 0.56 ±0.78 2.0 ± 0.1 22.69 ± 1.70
Arecaceae Euterpe edulis wet LSS nv nv 1.65 ±0.60 2.3 ± 0.0 20.14 ± 0.00
dry 25.9 ±0.0 8.9 ±0.0 3.07 ±0.00 2.0 ± 0.0 23.46 ± 0.00
Caesalpiniaceae Hymenaea courbaril wet LSS 15.5 ±0.7 7.2 ±0.2 2.45 ±0.03 2.4 ± 0.0 20.07 ± 1.05
dry 66.7 ±0.0 8.7 ±0.0 2.29 ±0.00 2.1 ± 0.0 23.08 ± 0.00
59
Myrtaceae Marlierea suaveolens wet LSS 104.2 ±10.8 5.0 ±0.9 0.69 ±1.17 1.5 ± 0.1 30.38 ± 3.09
dry 87.2 ±34.0 4.8 ±0.9 0.96 ±1.09 2.1 ± 1.0 25.65 ± 10.22
Myrsinaceae Rapanea hermogenesii wet LSS 2.8 ±4.6 2.2 ±0.2 -0.18 ±0.33 1.6 ± 0.1 28.34 ± 1.17
dry 45.1 ±25.2 2.9 ±1.7 0.45 ±0.25 2.2 ± 1.0 23.72 ± 8.62
Proteaceae Roupala brasiliensis wet LSS 38.2 ±9.9 7.5 ±1.4 2.62 ±0.78 1.4 ± 0.2 34.50 ± 5.62
dry 69.7 ±51.2 6.9 ±1.0 1.35 ±2.11 1.4 ± 0.1 33.37 ± 1.76
Olacaceae Tetrastylidium grandifolium wet LSS 45.4 ±0.0 5.0 ±2.3 0.84 ±0.00 2.7 ± 0.0 11.46 ± 2.88
dry 41.2 ±0.0 5.3 ±1.9 1.33 ±0.00 2.5 ± 0.0 14.06 ± 1.62
Tabela 1.6 Conteúdo de nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de compostos nitrogenados de
baixo peso molecular (Xylem sap molecular weight nitrogen compounds) na seiva do xilema das 24 espécies arbóreas da parcela
permanente de 10,24 ha nos períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração
da espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, Others = outros aminoácidos com taxa maior que 10%,
Indet = soma de outros aminoácidos, nv – não verificado.
-
NO3 xylem sap aa xylem sap Xylem sap low molecular weight nitrogen compounds (%)
Family Species Season RS
µmol.ml
-1
µmol.ml
-1
ASP GLU ASN GLN ARG NO3 Others Indet
Flacourtiaceae Casearia sylvestris wet PS 2.48 ± 0.97 0.71 ± 0.57 5.7 9 57.7 1.4 0.6 0.7 SER (22.6) 2.3
dry 1.63 ± 0.84 1.51 ± 1.55 6.4 9.9 75.7 2.4 0.3 0.6 4.7
Cecropiaceae Cecropia glaziovi wet PS 6.83 ± 6.80 0.97 ± 0.30 11.8 10.3 48 14.3 2.7 0.6 12.3
dry 1.73 ± 0.67 0.24 ± 0.10 17.3 17.6 24.4 19.3 4.4 0.7 16.3
Euphorbiaceae Alchornea glandulosa wet ESS 0.42 ± 0.02 1.30 ± 0.60 2.2 1.7 37.5 3 1.1 0.7 HIS (36.3) CIT (12.1) 5.4
dry 0.60 ± 0.13 5.10 ± 5.40 1.7 0.9 79.8 10.1 1.4 0.5 5.6
Rubiaceae Bathysa australis wet ESS 2.49 ± 1.02 0.68 ± 0.19 13.6 9 65.1 2 1.7 0.6 8
dry 3.44 ± 0.95 1.47 ± 0.84 5.8 4.1 71.9 3.2 5.3 0.6 9.1
60
Nyctaginaceae Guapira opposita wet ESS 3.29 ± 1.08 0.95 ± 1.32 12.7 12.6 4 18.1 38.1 0.6 13.9
dry 2.94 ± 2.82 0.12 ± 0.03 21.3 20.8 4.8 3.8 22.1 0.7 26.5
Meliaceae Guarea macrophylla wet ESS 1.00 ± 0.54 2.34 ± 1.68 3.7 5.7 66.5 0.7 5.9 0.6 SER (12.2) 4.7
dry 1.62 ± 1.61 1.34 ± 0.35 3.5 2.9 82.8 1.1 1.4 0.6 7.7
Euphorbiaceae Hyeronima alchorneoides wet ESS 0.89 ± 0.35 1.88 ± 0.44 0.6 1.8 0.2 94.6 0.8 0.5 1.5
dry 0.62 ± 0.35 1.51 ± 0.49 2.1 2.6 0.3 78.9 13.9 0.5 1.7
Mimosaceae Inga marginata wet ESS 0.42 ± 0.21 0.61 ± 0.24 16.5 12.9 53.5 7.3 1.3 1 7.5
dry 1.07 ± 0.49 1.07 ± 1.85 3.9 1.4 88.2 0 3.8 0.5 2.2
Fabaceae Pterocarpus rohrii wet ESS 2.31 ± 3.28 0.62 ± 0.60 18 11.1 33.6 3.7 15.9 0.7 17
dry 2.52 ± 1.85 0.17 ± 0.01 25.3 13.7 37.7 1.5 8.8 0.7 12.3
Elaeocarpaceae Sloanea guianensis wet ESS 0.76 ± 0.20 1.07 ± 0.12 4.6 2.6 1.4 70.1 5.9 0.6 14.8
dry 0.80 ± 0.53 1.69 ± 1.58 12.4 8.9 15 27.2 15.9 0.6 20
Bignoniaceae Tabebuia serratifolia wet ESS 1.76 ± 0.54 0.88 ± 0.43 5.6 3.7 11.4 12.6 62.7 0.4 3.6
dry 0.68 ± 0.21 1.40 ± 0.25 2.6 2.9 1.6 21.8 42.2 0.5 CIT (24.0) 4.4
Euphorbiaceae Tetrorchidium rubrivenium wet ESS 0.34 ± 0.18 2.84 ± 2.70 0.3 0.4 1 69.6 5.7 0.6 22.4
dry 0.21 ± 0.05 1.53 ± 0.42 1 0.9 0.9 3.6 69.2 0.4 HIS (12.9) 11.1
-
µmol.ml
-1
µmol.ml
-1
Melastomataceae Tibouchina glandulosa wet ESS 0.01 ± 0.02 0.45 ± 0.23 1.5 2.2 0.8 75.1 0.3 0.6 19.5
dry 0.04 ± 0.01 1.00 ± 0.52 0.5 1.4 26.8 53.6 0.1 0.5 HIS (14.9) 2.2
Lecythidaceae Cariniana estrellensis wet LSS 0.52 ± 0.14 0.25 ± 0.18 6.2 8.5 1.3 4.4 67.9 0.5 11.2
dry 0.74 ± 0.19 0.51 ± 0.19 6.2 7.6 0.2 1.8 73.7 0.4 10.1
Sapotaceae Chrysophyllum inornatum wet LSS 1.68 ± 1.08 1.53 ± 0.82 2.8 4.5 70 0.6 0.4 0.6 SER (16.2) 4.9
dry 0.70 ± 0.07 0.30 ± 0.11 8.5 14.9 70.6 2 1.5 0.6 1.9
Lauraceae Cryptocarya moschata wet LSS 0.39 ± 0.00 0.16 ± 0.00 31.5 31.8 0 20.6 0 0.9 15.2
dry 1.23 ± 0.91 0.18 ± 0.00 45.6 16.8 4.7 3.3 0 0.9 28.7
Myrtaceae Eugenia cuprea wet LSS 1.19 ± 1.11 1.24 ± 0.33 7.3 14.8 6.7 23.0 1.5 0.8 CIT (35.8) 10.1
dry 1.11 ± 0.24 0.83 ± 0.62 2.9 6.7 0.9 1.6 66.2 0.4 HIS (14) 7.3
Lauraceae Endlicheria paniculata wet LSS 0.03 ± 0.17 0.07 ± 0.02 24.9 20 10 3.3 4.6 0.9 ALA (10.5) 25.8
dry 1.36 ± 0.69 0.05 ± 0.38 13.4 8 17.7 17.4 16.1 0.7 SER (10.3) 16.4
Arecaceae Euterpe edulis wet LSS 0.07 ± 0.00 0.02 ± 0.00 0.0 0.0 10.4 0.0 56.6 0.5 CIT (27) 5.5
dry 0.02 ± 0.00 0.74 ± 0.00 1.6 1.1 0.0 3.2 91.0 0.3 2.8
Caesalpiniaceae Hymenaea courbaril wet LSS 0.81 ± 0.02 0.09 ± 0.10 51.5 22.7 20.7 0 3.2 0.9 1
61
dry 0.62 ± 0.63 0.24 ± 0.00 29.3 24.6 18.1 2.6 6.5 0.8 HIS (10.5) 7.6
Myrtaceae Marlierea suaveolens wet LSS 0.82 ± 0.39 0.85 ± 0.44 6.4 9.1 3 17.2 56.3 0.5 7.5
dry 0.46 ± 0.55 1.62 ± 0.72 5.8 9.4 6.1 3.9 11 0.6 HIS (43.9) CIT (14.7) 4.6
Myrsinaceae Rapanea hermogenesii wet LSS 1.33 ± 0.65 1.47 ± 0.30 3.2 5.8 2.7 43 35.2 0.5 9.6
dry 0.95 ± 0.63 2.51 ± 1.63 4.1 4.4 4.1 32.1 46.7 0.5 8.1
Proteaceae Roupala brasiliensis wet LSS 1.08 ± 0.67 1.18 ± 0.49 3.1 4 21.3 9.2 28.2 0.6 SER (17.8) 15.8
dry 0.86 ± 0.45 2.93 ± 0.50 2.5 1.4 23.9 3.5 66 0.4 2.3
Olacaceae Tetrastylidium grandifolium wet LSS 0.58 ± 0.00 1.20 ± 0.00 3.9 5.5 0.5 2.8 40.1 0.7 SER (46.5) 0
dry 0.63 ± 0.00 2.21 ± 0.00 5.5 2.2 82.1 1.1 0.7 0.6 7.8
Tabela 1.7 Matriz de classificações a priori e a posteriori, probabilidades de pertencer ao grupo
de sucessão ecológica (Pr), coordenadas das observações (F1 e F2) e distâncias quadradas (D2) da
Análise Discriminante para as 24 espécies durante o período úmido de 2005. Parque Estadual de
Carlos Botelho, SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária
tardia.
Species Obs A priori A posteriori Pr(ESS) Pr(LSS) Pr(PS) F1 F2 D²(ESS) D²(LSS) D²(PS)
Csy PS PS PS 0.00 0.00 1.00 3.2 -2.1 25.7 27.8 13.5
Cgl PS PS PS 0.00 0.00 1.00 7.8 -4.4 93.6 103.1 13.5
Agl ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 0.1 1.5 10.2 19.9 65.0
Bau ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 0.7 2.0 8.3 24.3 62.6
Gop ESS ESS ESS 0.98 0.02 0.00 0.0 1.2 11.3 19.1 64.0
Gma ESS ESS ESS 0.97 0.03 0.00 0.7 0.5 10.2 17.1 49.6
Hal ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 0.9 3.7 10.9 38.1 80.4
Ima ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.2 2.1 19.6 38.4 69.4
Pro ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.0 1.0 4.2 15.6 45.9
Sgu ESS ESS ESS 0.98 0.02 0.00 0.3 0.9 8.7 16.2 55.3
Tse ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 0.5 2.8 12.1 32.5 76.5
Tru ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.4 3.3 19.1 46.8 79.5
Tgl ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 0.4 1.1 8.5 17.9 56.9
Ces LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.2 -0.6 21.1 7.9 77.2
Cin LSS LSS ESS 0.78 0.22 0.00 0.5 0.0 11.3 13.8 46.6
Cmo LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -1.6 -1.6 31.5 14.6 71.2
Epa LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.2 -2.1 28.3 5.3 68.6
Ecu LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -1.1 -1.1 19.9 8.7 60.6
Eed LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -0.9 -1.9 25.2 9.8 55.1
Hco LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.1 -0.6 30.8 18.1 86.2
Msu LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.0 -3.0 36.6 9.3 66.4
Rhe LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.2 -0.9 25.9 10.5 78.1
Rbs LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.9 -1.4 34.6 13.4 89.2
Tgr LSS LSS LSS 0.01 0.99 0.00 -1.5 -0.5 23.0 13.6 72.6
62
Análise Discriminante para as 24 espécies durante o período seco de 2006. Parque Estadual de
Carlos Botelho, SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS =
secundária tardia.
Csy PS PS PS 0.00 0.00 1.00 -5.2 -2.2 77.2 24.0 11.4
Cgl PS PS PS 0.00 0.00 1.00 -4.2 -4.9 79.9 43.9 11.4
Agl ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 5.4 1.0 14.9 65.9 132.8
Bau ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 3.3 -1.5 13.4 49.0 83.5
Gop ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 2.9 0.2 13.2 40.2 87.9
Gma ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.8 -0.2 8.8 24.8 63.8
Hal ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 4.4 -1.2 14.0 60.2 103.0
Ima ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 2.2 -2.9 15.4 42.0 59.1
Pro ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 4.0 -0.5 9.2 49.0 95.8
Sgu ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 2.0 0.7 9.7 25.1 72.9
Tse ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 2.6 -0.2 7.1 31.8 74.8
Tru ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 3.7 1.3 12.5 45.2 107.0
Tgl ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.4 0.1 13.1 24.3 64.7
Ces LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.6 1.1 39.1 5.3 34.8
Cin LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -1.6 0.1 32.4 12.0 37.1
Cmo LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.0 1.8 46.1 16.7 54.7
Epa LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.4 0.9 40.8 8.9 36.9
Ecu LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.4 1.0 39.3 7.3 36.5
Eed LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.5 1.5 43.5 9.7 43.2
Hco LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -3.8 0.6 57.7 12.5 31.3
Msu LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -1.5 0.4 38.3 17.8 45.9
Rhe LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -1.2 0.4 26.5 8.6 38.4
Rbs LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.9 1.3 47.1 9.3 38.3
Tgr LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -1.6 1.2 36.6 13.0 47.8
63
64
Figura 1.7 Atividade de redutase do nitrato (Leaf NRA – Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24 espécies
arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.
65
Figura 1.8 Nitrato foliar (Leaf nitrate content - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24 espécies arbóreas do
PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.
Figura 1.9 Valores de δ15N foliar (Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24
espécies arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira,
ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.
66
Figura 1.10 Taxa de nitrogênio foliar total (N total - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco
(dry) para as 24 espécies arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica
PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.
67
Figura 1.11 Razão C:N foliar (Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24
espécies arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira,
ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.
68
69
Figura 1.12 Nitrato na seiva do xilema (Xylem sap nitrate - Média ± DP) para os períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 24 espécies
arbóreas do PECB organizadas nos três grupos de sucessão ecológica PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia.
4.3 As estratégias do uso de nitrogênio e a categorização em grupos de sucessão ecológica
As variáveis relacionadas à utilização do nitrogênio foram analisadas através de uma
matriz de correlação r de Pearson (Apêndice I), cuja significância foi medida pelo Teste de
esfericidade de Bartlett (α=0,05). Os resultados desse teste mostraram correlação muito
significativa (p<0,0001), permitindo a marcha da Análise de Componentes Principais (Tabela
1.9).
Tabela 1.9 Teste de esfericidade de Bartlett (α = 0,05) para a Análise de Componentes Principais
dos períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
Season Wet Dry

χ2 obs 166.7 204.6
χ2 crit 85.96
GL 66
p-value < 0.0001
alfa 0.05
A observação da matriz revela correlações que se opõem entre os períodos úmido e seco,
indicativas da influência da sazonalidade da precipitação. Essas oposições foram verificadas entre
GLU e ASN (-0,11 – úmido e +0,81 – seco, α = 0,05) e NO3-xylem sap e GLN (-0,04 – úmido e
+0,85 – seco, α = 0,05). Ao contrário, C:N e Ntotal tiveram uma relação inversa nos dois períodos
(-0,92 – úmido e –0,88 – seco, α = 0,05) (Apêndice I).
Foi verificada uma melhor capacidade de assimilar nitrato pelas espécies durante o
período úmido, quando a concentração desse íon foi maior no solo. Esse fato foi evidenciado pela
maior correlação positiva entre a atividade de redutase do nitrato e o conteúdo de nitrato na seiva
(+0,86, α = 0,05). Essa correlação foi muito inferior no período seco (+0,19, α = 0,05)
(Apêndice I) e isso pode ser atribuído à escassez do nitrato no solo (Figura 1.3), o que
demonstra influência da precipitação na disponibilização do nitrato e na assimilação desse íon
pelas plantas. A tendência em assimilar maiores quantidades de nitrogênio inorgânico no período
úmido deixa evidente o comportamento responsivo dessas espécies à disponibilidade sazonal
desse elemento no solo das sub-parcelas analisadas.
O uso da matriz de correlação de Pearson como método para a Análise de Componentes
Principais permitiu descartar as componentes que obtiveram autovalores inferiores ao valor um
(Mardia et al. 2003). Dessa forma, para os dois períodos, foram interpretadas as componentes 1 e
70
2 (F1 e F2) que explicaram 52,9% da variância total no período úmido e 51,8% no período seco,
havendo maior atribuição da componente 1 nas duas estações climáticas. São componentes
independentes entre si e foram estimadas com o propósito de reter, em ordem de estimação, o
máximo de informação e o mínimo de perda em termos da variação nos dados (Figura 1.13).
A Análise de Componente Principal permitiu avaliar a importância da atividade de
redutase do nitrato foliar com base no grau da influência dessa atividade sobre a componente.
Essa variável teve maior influência em Cecropia glaziovi no período úmido (11,5%), juntamente
com o conteúdo de nitrato na seiva do xilema (14,2%). Isso implicou na maior contribuição dessa
espécie na F1 do escore bidimensional (Tabelas 1.10 e Figura 1.13). Uma relação semelhante,
porém com influência de outras variáveis, foi observada para Hymenaea courbaril, influenciada
pelos vetores ASP (20,6%) e GLU (23,4%) que condicionaram sua contribuição na F2 do escore
do período úmido (Figura 1.13) e evidenciaram uma estratégia de uso de nitrogênio na forma de
amônio.
Essa forma exploratória de interpretação da Análise de Componentes Principais, aliada à
caracterização ecofisiológica das espécies, auxilia na visualização do conjunto de dados e na
discussão sobre as estratégias de utilização do nitrogênio pelas plantas. A exemplo, espécies que
representaram grupos opostos na sucessão ecológica que utilizam estratégias diferenciadas no uso
de nitrogênio, C. glaziovi investe em estratégias de aquisição e assimilação do nitrato,
característica de espécies pioneiras, enquanto H. Courbaril investe na aquisição e assimilação do
amônio, estratégia prevalecente em espécies secundárias tardias.
As variáveis de maior peso na componente 1 do período úmido foram NRA, δ15N, Ntotal,
ASN e NO3-xylem sap, com maior contribuição do grupo de espécies pioneiras que tiveram melhor
relação com essas variáveis de importância na assimilação do nitrato (Figura 1.13A e Tabela
1.10). Apesar de C:N também ter um grande peso nessa componente, essa variável teve aposição
com o grupo de pioneiras. Isso reforçou que pioneiras têm níveis relativamente altos de atividade
de redutase do nitrato foliar, investe no transporte de nitrogênio através do nitrato e de ASN e
possui uma baixa relação C:N, o que trouxe novas informações ao modelo proposto por Aidar
(2003a). A Análise de Componentes Principais do período úmido não deixou clara a relação entre
o grupo de secundárias iniciais e as variáveis ARG e GLN como proposto por Aidar et al. (2003).
No entanto, mostrou que esse grupo compartilha a influência da maioria das variáveis
relacionadas ao grupo pioneiro (Figura 1.13A).
71
Biplot (eixos F1 e F2: 52.93 %) Biplot (eixos F1 e F2: 51.85 %)
4 4
CmoLS
wet HcoLS
EpaLS
dry HcoLS CmoLS
3 3
GLU
ASP NO3 SguES GLUASP
2 ImaES 2 NO3
C:N
EpaLS
EcuLS NO3-
1 1 CesLS CinLS
F2 (18.47 %)
F2 (23.14 %)
EcuLS MsuLS CglP GopES

TgrLS C:N RheLS RbsLS GLN
0 ProES BauES TglES MsuLS 0 RheLS NO3-
TglES
ASN GmaES AglES RbsLS AglES xylem sap
CsyP SguES ARG HalES ProES
CsyP
Ntotal GopES CinLS ARG CesLS -1 EedLS d15N
72
-1 d15N GLN HalES NRA

-
NO3- TruES EedLS TgrLS BauES
NO3
NRA ASN
-2 xylem sap
-2 TruES TseES Ntotal
GmaES
TseES ImaES
-3 -3
CglP
A B
-4 -4
-6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 -6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5
F1 (29.79 %) F1 (33.38 %)
Figura 1.13 Escore bidimensional da Análise de Componentes Principais entre variáveis de assimilação e transporte de nitrogênio e as
24 espécies organizadas em grupos sucessionais durante os períodos úmido de 2005 (wet - A) e seco (dry - B) de 2006. Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP. •PS = pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS = secundária tardia. Siglas das espécies e dos grupos
sucessionias na Tabela 1.1.
Componentes Principais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Parque Estadual de Carlos
Botelho, SP. Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-),
abundância natural de nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono
nitrogênio (C:N), aspartato (ASP), glutamato (GLU), asparagina (ASN), glutamina (GLN),
arginina (ARG), nitrato (NO3) e nitrato na seiva do xilema (NO3- xylem sap). Siglas das espécies e
dos grupos na Tabela 1.1.
Season wet dry Season wet dry
Species F1 F2 F1 F2 Variables F1 F2 F1 F2
CsyP 4.28 0.45 1.42 0.92 NRA 11.53 6.69 7.21 6.17
-
CglP 30.15 15.78 7.24 0.32 NO3 0.50 3.78 0.98 4.39
δ N
15
AglES 0.06 0.15 1.56 0.11 14.63 3.15 3.04 5.39
BauES 3.04 0.03 3.95 3.60 Ntotal 14.22 1.14 10.99 12.90
GopES 3.22 1.06 10.31 0.47 C:N 15.24 0.07 11.92 10.24
GmaES 0.42 0.09 3.07 10.81 ASP 4.00 20.64 12.39 0.41
HalES 5.48 1.81 1.68 0.50 GLU 2.55 23.36 11.09 19.07
ImaES 3.30 5.45 2.41 15.51 ASN 9.63 0.21 9.47 20.10
ProES 3.85 0.01 12.47 0.30 GLN 5.78 2.92 3.08 9.62
SguES 6.35 0.37 1.90 8.12 ARG 4.49 4.15 2.12 0.10
TseES 0.19 11.00 0.02 5.39 NO3 3.22 25.49 11.04 0.30
-
TruES 0.06 1.58 2.14 5.88 NO3 xylem sap 14.21 8.41 16.68 11.32
TglES 7.25 0.03 4.91 0.13
CesLS 4.05 0.57 7.87 2.29
CinLS 0.01 0.51 0.00 1.29
CmoLS 0.96 21.68 8.42 17.83
EpaLS 0.02 15.77 0.00 3.26
EcuLS 0.09 2.40 5.01 0.29
EedLS 1.91 2.93 9.02 1.65
HcoLS 4.98 17.78 3.33 16.45
MsuLS 7.17 0.01 0.52 1.41
RheLS 10.28 0.07 2.72 0.00
RbsLS 2.76 0.46 9.70 0.27
TgrLS 0.12 0.01 0.34 3.20
Na componente 2, as variáveis de maior peso foram ASP, GLU, NO3 e a razão C:N, com
maior contribuição do grupo de espécies tardias (Tabela 1.10). As variáveis relacionadas à
assimilação do nitrato não foram importantes para a maioria das espécies desse grupo, o que pôde
ser observado pela contraposição dos vetores dessas variáveis ao grupo tardio (Figura 1.13A).
Isso evidência uma não essencialidade do nitrato como fonte de nitrogênio inorgânico e leva a
investigar as relações existentes entre espécies tardias e o transporte do nitrogênio na seiva do
xilema.
73
No período seco, as variáveis de maior peso foram àquelas relacionadas ao transporte e
armazenamento de nitrogênio. Na componente 1 os maiores pesos foram atribuídos à ASP, GLU,
NO3-xylem sap, NO3, C:N e Ntotal, influenciando mais o grupo de secundárias iniciais, seguido pelas
secundárias tardias. Na componente 2, além dessas variáveis, foi observado também o maior peso
de GLN e maior influência no grupo de secundárias tardias, seguidas pelas secundárias iniciais
(Figura 1.13B e Tabela 1.10). Foi observada uma baixa contribuição para o grupo de espécies
pioneiras.
Na análise das variáveis relacionadas ao compartimento xilema, a matriz de Pearson
(Apêndice I) mostrou correlações fortes e positivas entre ASP e GLU (+0,85 – úmido e +0,35 –
seco, α = 0,05) que pode estar relacionado com a absorção e a reciclagem de amônio pelas
espécies secundárias tardias. Foram observadas correlações positivas entre o conteúdo de nitrato
e a taxa de ASN, sugerindo uma maior assimilação de nitrato nas raízes. O fato de essas
correlações serem elevadas no período seco (+0,76) e moderadas no período úmido (+0,36)
sugerem a influencia do clima, sobretudo da precipitação, na disponibilidade, assimilação e
transporte de nitrogênio pelas espécies pioneiras.
Com as limitações de uma análise exploratória, a interpretação da Análise de
Componentes Principais forneceu informações importantes sobre a relação entre as variáveis
estudadas e as categorias de sucessão ecológica. As espécies arbóreas analisadas responderam à
variação sazonal dos conteúdos de nitrogênio inorgânico através da utilização de estratégia de
remobilização interna de compostos nitrogenados armazenados durante o período seco e
consumidos no momento mais adequado para seu desenvolvimento. Além disso, foi constatado
que a razão C:N aumenta no avanço dos grupos de sucessão, sendo menor em espécies pioneiras,
em virtude do elevado teor de nitrogênio em suas folhas, e maior nas espécies mais tardias,
devido ao aumento das taxas de carbono foliar.
As Análises de Discriminantes foram confirmatórias na proposição de três grupos

sucessionais em função do uso de nitrogênio (Tabelas 1.7 e 1.8 e Figuras 1.14 e 1.15),
mostrando que as 24 espécies estão adaptadas à aquisição, ao transporte e ao uso do nitrato
disponível no solo. Isso se sustenta com os resultados da matriz de acerto que evidenciaram uma
taxa de acerto na classificação sucessional de 96% no período úmido e de 100% no período seco
(Tabela 1.11). Os grupos formados expressam, em grande parte, a organização das espécies no
74
padrão de sucessão ecológica proposto no modelo de Aidar et al. (2003).
Tabela 1.11 Resultados de acerto (success) da matriz de acerto da Análise Discriminante dos três
grupos sucessionais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). RS = estratégia de regeneração da
espécie: PS = pioneiras, ESS = secundárias iniciais, LSS = secundárias tardias.
Season wet Season dry

RS ESS LSS PS success RS ESS LSS PS success Total
PS 0 0 2 100% PS 0 0 2 100% 2
ESS 11 0 0 100% ESS 11 0 0 100% 11
LSS 1 10 0 91% LSS 0 11 0 100% 11
Total 12 10 2 96% Total 11 11 2 100% 24
As espécies pioneiras ficaram mais distantes dos grupos secundários e mais relacionadas
às variáveis NRA e NO3-xylem sap, reforçando as hipóteses de que possuem maior habilidade em
utilizar esse íon no transporte do nitrogênio e de que o assimilam nas folhas. A primeira hipótese
confirma os resultados apresentados por Stewart & Orebanjo (1983), Smirnoff et al. (1984),
Stewart et al. (1988, 1990), Aidar et al. (2003). E a segunda confirma estudos com espécies
tropicais e sub-tropicais (Harper 1994, Singh 1999) que destacam a importância das folhas como
um compartimento de assimilação do nitrato nas espécies de elevada atividade de redutase do
nitrato foliar.
As secundárias iniciais se associaram melhor com GLN nos dois períodos, o que sugere o
investimento em uma estratégia de transporte de nitrogênio a longa distância e o uso de amônio
como fonte alternativa de nitrogênio inorgânico. No período seco, além desse aminocomposto,
esse grupo se associou com Ntotal, NO3-, NO3-xylem sap e ASN, enquanto que no período úmido a
associação foi maior com NO3-. Isso evidenciou o uso do nitrato como fonte opcional de
nitrogênio. Apesar de Aidar et al. (2003) relatar que ARG é uma das formas de transporte de
nitrogênio utilizada por secundárias iniciais, apenas uma espécie desse grupo utilizou
predominantemente esse aminocomposto a as análises estatísticas não mostraram associação com
o grupo, não confirmando, portanto, essa estratégia para o grupo de secundárias iniciais do
PECB.
Como era esperado, as espécies tardias não se relacionaram à NRA, já que
fisiologicamente têm níveis relativamente baixos dessa enzima nas folhas. Apresentaram maior
associação com C:N, ARG, ASP, GLU, deixando clara a estratégia de remobilização e
armazenamento interno de nitrogênio.
75
Observações (eixos F1 e F2: 100.00 %) Variáveis (eixos F1 e F2: 100.00 %)
5 1
4 ESS
0.75
ESS ESS
3
ESS ESS 0.5 GLN
2 Ntotal
ESS ESS ESS
NO3-
F2 (44.06 %)
0.25
F2 (44.06 %)
ESS 1 ESS
ESS ESS
LSS LSS 0 LSS 0 ASN
-5 -4 LSS
-3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 ARG
NO3-
LSS -1
76
LSS LSS LSS -0.25 C:N ASP NO3 xylem

LSS LSS-2 sap
LSS PS -0.5 GLU
LSS -3 NRA
PS
-0.75
-4
PS
-5 -1
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (55.94 %)
F1 (55.94 %)
Figura 1.14 Escores bidimensionais da Análise Discriminante para as 24 espécies e para as variáveis de uso de nitrogênio
correspondente ao período úmido de 2005. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. •PS = pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS =
secundária tardia e • = centróide do grupo.
Observações (eixos F1 e F2: 100.00 %)
Variáveis (eixos F1 e F2: 100.00 %)
5 1
0.75
3
0.5
LSS ARG
LSS C:N
LSS LSS 0.25
F2 (14.98 %)
F2 (14.98 %)
LSS 1
LSS LSSLSS LSS ESS
ESS ASP
LSSLSS LSS ESS 0
ESS
-6 -4 -2 0 ESS2 ESS 4 6 8
GLU
ESSESS GLN
NO3 NO3-
77
-1
ESS -0.25
ESS ASN Ntotal

PS ESS -0.5 NO3-
ESS
-3 xylem
PS -0.75 sap
NRA
-1
PS -5 -1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (85.02 %) F1 (85.02 %)
correspondente ao período seco de 2006. Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. •PS = pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS =
5. CONCLUSÃO
A proposta desse trabalho trouxe novas características ao conjunto já existente de
múltiplas observações sobre as interpretações da dinâmica de uma formação florestal e
incrementa com a síntese de comportamentos sucessionais em função do uso de nitrogênio em
espécies arbóreas tropicais. Os resultados obtidos confirmam a existência de três grupos
sucessionais representados por espécies pioneiras, secundárias iniciais e secundárias tardias que
possuem algumas características em comum quanto ao uso desse elemento.
Os eventos de precipitação nessa floresta são essenciais para a disponibilização do
nitrogênio no solo e para o processo de aquisição desse elemento pelas plantas. As espécies
dependem da condição sazonal dos processos de mineralização e de nitrificação, os quais, por sua
vez, dependem dos eventos de precipitação para garantir a disponibilidade desse recurso no
sistema.
O modelo de sucessão baseado no uso de nitrogênio proposto por Aidar et al. (2003) pode
ser validado para essa formação florestal, com a ressalva sobre o uso de ARG pelas espécies
secundárias iniciais. A organização dos indivíduos de acordo com a variação de suas
características de uso do nitrogênio revelou que as espécies pioneiras investem na estratégia de
aquisição imediata do nitrato, assim que disponibilizado no solo pela nitrificação. Investem
também no transporte do nitrogênio assimilado nas raízes através de ASN, um aminocomposto
bastante versátil e comum em plantas e são responsivas às variações sazonais de nitrogênio
inorgânico no solo. As espécies secundárias iniciais utilizaram GLN como transportador de longa
distância e o nitrato como forma alternativa de transporte de nitrogênio e são menos responsivas
ao nitrogênio do solo em relação às pioneiras. As espécies tardias desempenham estratégias de
armazenamento e remobilização do nitrogênio sob a forma de ASN e ARG que as permitem
serem independentes das variações na disponibilidade dos conteúdos inorgânicos desse elemento
no solo. Além dessas estratégias, esse grupo se mostrou pouco responsivo às variações sazonais
do nitrato do solo e buscam o amônio do solo como fonte alternativa de nitrogênio, assimilando e
transportando esse íon sob as formas ASP e GLU.
78
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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84
APÊNDICE I
Correlação r de Pearson para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato
foliar (NO3-), abundância natural de nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono nitrogênio (C:N), aspartato
(ASP), glutamato (GLU), (ASN) asparagina, glutamina (GLN), arginina (ARG), nitrato (NO3) e nitrato na seiva do xilema (NO3- xylem
sap). Parque Estadual de Carlos Botelho.
Variáveis NRA NO 3
-
δ 15N N total C:N ASP GLU ASN GLN ARG NO3
-
NO 3 xylem sap
NRA 1.00
NO 3
-
0.18 1.00 dry
δ N
15
0.41 0.00 1.00
N total 0.36 -0.45 0.41 1.00
C:N -0.33 0.35 -0.32 -0.92 1.00
ASP 0.47 -0.11 0.21 0.43 -0.41 1.00
GLU 0.04 0.00 0.03 0.21 -0.24 0.35 1.00
ASN 0.14 0.07 0.24 0.05 -0.05 0.37 0.81 1.00
GLN 0.44 -0.03 0.08 0.15 -0.23 0.25 -0.18 -0.18 1.00
85
ARG -0.14 0.10 -0.20 -0.13 0.03 -0.27 -0.22 -0.24 -0.31 1.00
NO3 -0.36 0.02 0.08 -0.23 0.37 -0.32 -0.35 -0.33 -0.60 -0.12 1.00
NO 3 - xylem sap 0.19 -0.08 -0.01 0.27 -0.36 0.45 0.85 0.76 0.12 -0.11 -0.73 1.00
δ
- 15 -
Variáveis NRA NO 3 N N total C:N ASP GLU ASN GLN ARG NO3 NO 3 xylem sap
NRA 1.00
NO 3 - 0.17 1.00 wet
δ 15N 0.50 0.19 1.00
N total 0.29 0.08 0.51 1.00
C:N -0.26 -0.12 -0.34 -0.88 1.00
ASP -0.07 -0.02 0.14 0.08 -0.17 1.00
GLU -0.05 -0.19 0.03 -0.03 -0.11 0.85 1.00
ASN 0.29 0.05 0.33 0.19 -0.25 -0.02 -0.11 1.00
GLN -0.02 -0.08 -0.13 -0.11 0.31 -0.33 -0.34 -0.52 1.00
ARG -0.18 0.19 -0.18 -0.11 0.09 -0.24 -0.21 -0.46 -0.13 1.00
NO3 -0.09 -0.22 -0.08 0.11 -0.21 0.67 0.71 0.14 -0.32 -0.57 1.00
NO 3 - xylem sap 0.86 0.13 0.63 0.37 -0.36 -0.03 -0.04 0.36 -0.14 -0.06 -0.25 1.00
Os valores em negrito são significativamente diferentes de 0 com um nível de significância alfa=0.05
86
CAPÍTULO 2 ESTRATÉGIAS DE ASSIMILAÇÃO E USO DE
NITROGÊNIO POR ESPÉCIES ARBÓREAS DE FLORESTA
ESTACIONAL SEMIDECIDUAL, RESERVA MUNICIPAL DE SANTA
GENEBRA, SP
87
RESUMO
Foi caracterizada a ecofisiologia de utilização do nitrogênio de 42 espécies arbóreas de uma
parcela permanente de 1,0 ha na Reserva Municipal de Santa Genebra (RMSG) e verificada a
relação entre o uso de nitrogênio dessas espécies e sua categorização sucessional em três grupos
em função do uso de nitrogênio, pioneira (PS), secundária inicial (ESS) e secundária tardia
(LSS). As análises das características de aquisição e uso de nitrogênio foram feitas através da
atividade da enzima redutase do nitrato in vivo, de análises de δ15N, concentração total de
nitrogênio e nitrato foliares e da quantificação de compostos nitrogenados de baixo peso
molecular presentes na seiva do xilema. As taxas de amonificação e mineralização foram
determinadas através da análise de amostras de solo na camada 0-5 cm de profundidade. A baixa
fertilidade, o baixo pH, conseqüentemente a pouca reatividade de matéria orgânica e a
estacionalidade da precipitação foram fatores condicionantes de um processo natural de limitação
da nitrificação no solo da parcela permanente. Ficou evidente uma maior responsividade das
espécies ao nitrogênio inorgânico do solo durante o período úmido. As habilidades de uso de
nitrogênio das espécies puderam ser organizadas em grupos de sucessão ecológica em função do
uso desse elemento. As espécies pioneiras da RMSG se mostraram mais responsivas ao nitrato do
solo durante o período úmido, utilizando estratégias de aquisição direta desse íon do solo pelas
raízes, assimilando preferencialmente nas folhas e procurando transportar o nitrogênio assimilado
através de ASN. As secundárias iniciais investiram em estratégias de assimilação tanto do nitrato
como do amônio do solo e transportaram nitrogênio predominantemente através de GLN. As
secundárias tardias utilizaram estratégias direcionadas ao transporte, ao armazenamento e à
mobilização interna de nitrogênio nas formas de NO3- foliar, ARG e ASN e se mostraram pouco
responsivas à variação sazonal de nitrogênio no solo durantes os períodos úmido e seco. As
espécies selecionadas se distribuem em um continuum sucessional de respostas ecofisiológicas de
uso de nitrogênio. Os resultados obtidos para a RMSG oferecem novas características ao
conjunto já existente de observações e interpretações da dinâmica da FES e contribuem com o
conhecimento sobre o comportamento sucessional de espécies arbóreas tropicais.
Palavras-chave: Floresta Estacional Semidecidual, atividade de redutase do nitrato, seiva do

xilema, espécies arbóreas, nitrato, amônio.
88
1. INTRODUÇÃO
Somente uma pequena fração do nitrogênio (0,00024%) presente na pedosfera está na
forma disponível para o adequado funcionamento fisiológico dos organismos. A grande maioria
(98%) está imobilizada na geosfera e uma pequena parte (2%) existe na forma de dinitrogênio
atmosférico e está indiretamente disponível às plantas e outras formas de vida (Miller & Cramer
2004).
No solo, o nitrogênio está disponível em diversas formas, sendo nitrato, amônio e
aminoácidos as três mais abundantes e de maior importância como nutrientes (Miller & Cramer
2004). Dentre as formas inorgânicas, o nitrato presente comumente nos solos (Tischner 2000)
representa para as plantas um sinalizador de diversos processos celulares, como a indução de
enzimas e sua ação no metabolismo de carboidratos, influenciando processos que envolvem
compostos nitrogenados como a amônia (Camargos 2002).
A mineralização e a disponibilização do nitrogênio no solo têm uma influência direta e
significativa no estabelecimento, na sobrevivência e na vitalidade da planta (Millard & Proe
1992, Zerihun et al. 1998, Rosati et al. 2000). Frente às variações externas das concentrações de
suas formas orgânica e inorgânica, as plantas desenvolveram um eficiente esquema de absorção e
transporte que satisfaz a demanda por esse elemento (Raghuram et al. 2006). São diversas as
estratégias para obtenção do nitrogênio, podendo ser via sistema radicular, nas formas de nitrato,
de amônio, de uréia e de aminoácidos do solo; via fixação simbiótica de dinitrogênio da
atmosfera; e via cavidade sub-estomática foliar da amônia (Stulen et al. 2006). Outras formas
nitrogenadas ocorrentes na atmosfera, como o óxido nítrico, também podem ser capturados via
cavidade sub-estomática e serem transportadas, como nitrito ou nitrato, via apoplasto e
absorvidos e assimilados no citoplasma através de um complexo enzimático (Stulen et al. 2006).
A capacidade de assimilação de uma forma particular de nitrogênio varia de espécie para
espécie (Crawford & Glass 1998), podendo existir semelhanças entre grupos funcionais, famílias
e caracteres taxonômicos (Stewart & Schmidt 1998). Existem diversos trabalhos que buscam o
entendimento desses mecanismos nas espécies (Smirnoff et al. 1984, Abuzinadah et al. 1986,
Stewart et al. 1988, Fredeen & Field 1992, Traw & Ackerly 1995, Aidar et al. 2003, James &
Richards 2005, 2006, Stulen et al. 2006, Cruz et al. 2006, Dias et al. 2006, Schimann et al. 2008),
contudo, ainda não está esclarecido se existem preferências por uma ou outra forma de nitrogênio
89
ou se as plantas absorvem predominantemente a forma nitrogenada disponível no meio em que
melhor se desenvolvem (Rodrigues & Coutinho 2000).
Para evitar as influências negativas dos efeitos limitantes do nitrogênio, muitas plantas
utilizam mecanismos que permitem a detecção da disponibilidade desse elemento no ambiente
(Zhang & Zak 1998). Em ecossistemas áridos e semi-áridos, por exemplo, onde o nitrogênio é
disponibilizado no ambiente concomitante aos raros eventos climáticos de precipitação, as
plantas desenvolveram habilidades competitivas para evitar que a escassez desse recurso afetasse
sua sobrevivência (Welter et al. 2005, James & Richards 2006). Da mesma forma, em
ecossistemas temperados, embora a chuva não seja um evento raro e por isso não influencie
diretamente a disponibilidade de nitrogênio, as espécies de estádios sucessionais inicial e tardio
também desenvolveram diferentes habilidades para competir entre si pelo nitrogênio disponível
no solo (Tilman & Wedin 1991). A mesma situação pode ser ilustrada em ecossistemas
mediterrânicos, onde a baixa disponibilidade de formas de nitrogênio inorgânico influencia na
diversidade de comunidades vegetais (Dias et al. 2006).
Estudos ecofisiológicos do uso desse elemento por plantas de estágios iniciais e mais
avançados na sucessão ecológica demonstram que espécies pioneiras têm melhor habilidade na
assimilação do nitrato e possuem níveis relativamente altos de atividade de redutase do nitrato
foliar, enquanto que as espécies secundárias tardias têm melhor habilidade em assimilar o amônio
como fonte primária e apresentam níveis relativamente baixos dessa enzima nas folhas (Smith &
Rice 1983, Smirnoff & Stewart 1985, Stewart et al. 1990, 1992, Aidar et al. 2003 e Cruz et al.
2006).
Apesar do nitrogênio ser reconhecido como um importante fator ecológico na
determinação tanto da performance como da distribuição dos vegetais, é relativamente pouco o
conhecimento sobre as características da nutrição e do metabolismo de nitrogênio em espécies
tropicais, especialmente nos seus ambientes naturais. A maioria dos estudos tem sido
desenvolvida em ecossistemas de clima temperado, carecendo trabalhos que avaliem as fontes de
nitrogênio utilizadas em comunidades florestais tropicais.
Para o domínio da Mata Atlântica, na Floresta Ombrófila Densa Montana, Aidar et al.
(2003) discutem as estratégias de uso de nitrogênio por espécies arbóreas e, com base nisso,
apresentam uma proposta de classificação sucessional. Os resultados obtidos evidenciaram a
existência de um continuum de respostas ecofisiológicas representado inicialmente por espécies
90
pioneiras, que têm níveis relativamente altos de atividade de redutase do nitrato foliar, elevada
quantidade de nitrato nas folhas e transportam nitrogênio predominantemente através do nitrato e
de asparagina. No intermediário desse continuum, as espécies secundárias iniciais possuem níveis
médios de atividade enzimática nas folhas com o predomínio de transportadores de longa
distância como glutamina e arginina . No outro extremo, estão as secundárias tardias, com níveis
de atividade de assimilação do nitrato muito baixos e predomínio na seiva do xilema de
aminoácidos como asparagina e arginina e com baixo conteúdo de nitrato.
Para a Floresta Estacional Semidecidual do interior paulista, existe uma proposta de
classificação sucessional de espécies arbóreas que leva em consideração a dependência de luz e a
ocupação em clareiras ou no interior da floresta (Gandolfi et al. 1995).
Nesse modelo de classificação as espécies pioneiras tendem a ocorrer nas clareiras e nas
bordas da floresta, sendo pouco freqüentes no sub-bosque e podem ser observadas sob a copa de
outras árvores e nas bordas de clareiras já preenchidas ou em preenchimento. As secundárias
iniciais possuem um comportamento intermediário de dependência de luz, o que permite seu
desenvolvimento nas bordas ou no interior de clareiras, nas bordas de floresta e no interior do
sub-bosque, sendo ausentes em áreas intensamente sombreadas. As secundárias tardias são menos
dependentes de luz em relação às categorias mais iniciais, tendendo a ocorrer em maior
abundância e permanência no sub-bosque, inclusive em locais intensamente sombreados e, em
condição emergente, compõem o dossel da floresta. Em um quarto grupo, denominado não
caracterizado, estão espécies com carência de informações, não permitindo o estabelecimento de
um padrão de ocorrência na floresta.
A proposta de caracterização das espécies arbóreas em grupo sucessionais de Aidar et al.
(2003) vem ao encontro da sugestão de Gandolfi et al. (1995). A aplicação do modelo de
sucessão ecológica baseada no uso de nitrogênio em outras formações florestais pode preencher
lacunas de informações e atender ao aceno desses autores sobre a necessidade de avanços e
formas mais satisfatórias na determinação de categorias sucessionais.
Esse trabalho buscou caracterizar a ecofisiologia de utilização do nitrogênio de espécies
arbóreas da Floresta Estacional Semidecidual e verificar a correlação do metabolismo primário
desse elemento com a categorização sucessional dessas espécies. A hipótese dessa investigação
se fundamenta na estruturação das estratégias de uso de nitrogênio das espécies arbóreas tropicais
em categorias de sucessão ecológica.
91
2. ÁREA DE ESTUDO
A maior parte da Reserva Municipal de Santa Genebra (RMSG) possui uma cobertura de
Floresta Estacional Semidecidual, a qual revestia originalmente a Depressão Periférica, a Cuesta
Basáltica e parte do Planalto Paulista. Atualmente, essa formação florestal está bastante
ameaçada no Estado de São Paulo em virtude de sua intensa fragmentação por alterações
antrópicas. A RMSG está localizada na região norte do município de Campinas, ocupa uma área
de 251,77 ha, nas coordenadas 22o44’S e 47o06’W (Figura 2.1), em altitude média de 670 m e
sob relevo levemente ondulado constituído por latossolo-roxo distrófico, com textura argilosa,
friável e porosa, com elevada acidez e altas concentrações de ferro e de carbono (Morellato &
Leitão-Filho 1995).
O clima regional evidencia uma marcada sazonalidade na precipitação local e pode ser
classificado como do tipo Cwa de Köppen, mesotérmico, úmido, com precipitação média anual
de 1381,2 mm, que caracteriza uma estação chuvosa e quente entre outubro e março (74% da
precipitação anual), e uma outra estação mais seca, entre abril e setembro (26% da precipitação
anual), com temperaturas mais baixas e geadas nos meses mais frios (Martini 1996).
A RMSG é um fragmento de floresta isolada na paisagem pela agricultura e por
loteamentos urbanos. Possui trechos em estágio sucessional secundário que abrigam indivíduos
arbóreos emergentes no dossel de alturas superiores a 30 m, com sub-bosque composto por
arbustos e arvoretas com até 8 m e um estrato herbáceo pouco desenvolvido (Pedroni 1993).
Além da Floresta Estacional Semidecidual, existem outras fisionomias como a floresta higrófila,
ocorrente nas baixadas do terreno com afloramentos do lençol freático, e uma vegetação
secundária em diferentes graus de perturbação, que formam as áreas de borda e um trecho que
sofreu queimada há mais de 25 anos (Morellato 1991, Castellani & Stubblebine 1993).
A composição florística da RMSG abriga 171 espécies arbóreas e tem o predomínio das
famílias Leguminosae, Myrtaceae, Rubiaceae, Rutaceae, Meliaceae e Apocynaceae, sendo
espécies comuns Aspidosperma polyneuron, Trichilia clausseni, Astronium graveolens,
Cariniana legalis e Acacia polyphyla.
Nessa reserva está alocada uma parcela permanente de 1,0 ha (50 x 200 m), subdividida
em 100 sub-parcelas com dimensão de 100 m2 (10 x 10 m) (Pedroni 1993), na coordenada base
24˚ 10’S, 47˚ 56’W e na cota de altitude de 670 m, Campinas, SP (Figura 2.1).
92
Figura 2.1. Contextualização geográfica da Reserva Municipal de Santa Genebra e localização
aproximada da parcela permanente de 1,0 ha e as sub-parcelas selecionadas, Campinas, SP.
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Seleção e caracterização estrutural das espécies arbóreas estudadas
Foram selecionadas 42 espécies arbóreas representativas da RMSG, a maioria alocada na
parcela permanente de 1,0 ha. Para a escolha dessas espécies, foi feito um delineamento
experimental para formar grupos que desempenham função semelhante no ecossistema com base
na categorização sucessional ecológica proposta por Gandolfi et al. (1995), reapresentado em
Gandolfi (2000).
A seleção dos locais de coleta em campo considerou dados fitossociológicos do ano de
2005 (Tabelas 2.1). Idealmente foram escolhidos três indivíduos de cada espécie em função da
93
baixa ocorrência natural de algumas espécies e das dificuldades de acesso e de coleta de
indivíduos com altura elevada.
Na RMSG, das 42 espécies selecionadas, 39 delas representam 23% do total de espécies
ocorrentes na parcela permanente e outras três tiveram de ser amostradas fora da parcela. Os
maiores IVI em função do parâmetro densidade relativa são atribuídos às espécies Aspidosperma
polyneuron (21,3%), Piptadenia gonoacantha (12,4%), Astronium graveolens (10,2%) e
Pachystroma longifolium (5,1%). Os indivíduos emergentes no dossel da parcela permanente são
Pachystroma longifolium, Aspidosperma polyneuron e Piptadenia gonoacantha, com maior
predominância nesse estrato de A. polyneuron, P. gonoacantha e A. graveolens. No sub-dossel as
principais espécies são Eugenia excelsa e Galipea jasminiflora (Tabela 2.1). Os índices
fitossociológicos foram calculados a partir de dados de campo levantados por F. T. Farah, PPG
em Biologia Vegetal da UNICAMP.
94
Tabela 2.1. Lista das 42 espécies selecionadas na parcela permanentes de 1,0 ha da Reserva
Municipal de Santa Genebra, Campinas, SP. Siglas key – abreviatura da espécie, n – número de
indivíduos, RS – estratégia de regeneração das espécies em que PS = pioneira, ESS = secundária
inicial e LSS = secundária tardia, h – média da altura da espécie, DBH – média do diâmetro na
altura do peito e IVI – Índice de Valor de Importância.
FAMILY SPECIES AUTHOR Key n RS h DBH IVI
Flacourtiaceae Casearia decandra Jacq. Cde 3 PS 8 10 _
Cecropiaceae Cecropia pachystachya Trécul Cpa 3 PS 8 12 0,3
Ulmaceae Trema micrantha (L.) Blume Tmi 3 PS 8 11 0,5
Fabaceae Acacia polyphylla DC. Apo 3 ESS 12 21 7,8
Euphorbiaceae Alchornea glandulosa Poepp. Agl 3 ESS 9 17 0,4
Apocynaceae Aspidosperma polyneuron Müll. Arg. Aspo 3 ESS 18 45 42,1
Meliaceae Cedrela fissilis Vell. Cfi 3 ESS 7 10 1,9
Fabaceae Centrolobium tomentosum Guillemin ex Benth. Cto 3 ESS 13 30 1,1
Sapotaceae Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler ex Miq.) Engl. Cgo 3 ESS 6 8 2,2
Boraginaceae Cordia ecalyculata Vell. Cec 3 ESS 10 14 7,7
Euphorbiaceae Croton floribundus Spreng. Cfl 3 ESS 9 10 3,0
Euphorbiaceae Croton piptocalyx Müll. Arg. Cpi 3 ESS 8 11 5,6
Rutaceae Esenbeckia febrifuga (A. St.-Hil.) A. Juss. ex Mart. Efe 3 ESS 6 8 5,6
Nyctaginaceae Guapira opposita (Vell.) Reitz Gop 2 ESS 6 7 1,0
Fabaceae Inga affinis DC. Iaf 3 ESS 8 17 0,5
Fabaceae Inga luschnathiana Benth. Ilu 3 ESS 8 7 1,3
Bignoniaceae Jacaranda micrantha Cham. Jmi 2 ESS 8 17 2,3
Fabaceae Machaerium stipitatum (DC.) Vogel Mst 2 ESS 6 11 2,3
Myrtaceae Myrciaria floribunda (H. West ex Willd.) O. Berg Mfl 3 ESS 5 7 1,7
Lauraceae Ocotea corymbosa (Meisn.) Mez Oco 3 ESS 6 6 0,7
Fabaceae Piptadenia gonoacantha (Mart.) J.F. Macbr. Pgo 3 ESS 17 35 20,3
Myrtaceae Plinia cauliflora (DC.) Kausel Pca 3 ESS 5 5 1,4
Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum Reissek Rel 2 ESS 9 7 2,0
Meliaceae Trichilia clausseni C. DC. Tcl 3 ESS 11 18 26,4
Rutaceae Zanthoxylum acuminatum (Sw.) Sw. Zac 3 ESS 10 19 4,9
Anacardiaceae Astronium graveolens Jacq. Agra 3 LSS 14 25 20,6
Myrtaceae Campomanesia guaviroba (DC.) Kiaersk. Cgu 2 LSS 9 12 1,8
Lecythidaceae Cariniana legalis (Mart.) Kuntze Cle 3 LSS 22 74 1,8
Rutaceae Esenbeckia leiocarpa Engl. Ele 3 LSS 13 15 1,8
Myrtaceae Eugenia excelsa O. Berg Eex 3 LSS 6 7 5,0
Arecaceae Euterpe edulis Mart. Eed 3 LSS 7 11 _
Rutaceae Galipea jasminiflora (A. St.-Hil.) Engl. Gja 3 LSS 8 9 8,1
Fabaceae Holocalyx balansae Micheli Hba 3 LSS 10 22 4,0
Fabaceae Hymenaea courbaril L. Hco 3 LSS 20 50 _
Rubiaceae Ixora gardneriana Benth. Iga 3 LSS 10 20 4,1
Lauraceae Nectandra angustifolia (Schrad.) Nees & Mart. Nan 2 LSS 10 7 0,9
Euphorbiaceae Pachystroma longifolium (Nees) I.M. Johnst. Plo 3 LSS 19 29 8,8
Rubiaceae Psychotria vauthieri Müll. Arg. Pva 3 LSS 10 21 11,0
Euphorbiaceae Securinega guaraiuva Kuhlm. Sgu 3 LSS 6 7 2,9
Arecaceae Syagrus romanzoffiana (Cham.) Glassman Sro 3 LSS 11 13 3,4
Meliaceae Trichilia catigua A. Juss. Tca 3 LSS 7 9 4,3
Euphorbiaceae Actinostemon communis (Müll. Arg.) Pax Aco 3 NC 5 6 12,2
95
3.2 Coleta de dados na parcela permanente de 1,0 ha
Em virtude da estacionalidade climática, foram utilizados os dados de precipitação local
na escolha dos períodos de amostragem de verão (período úmido), entre 01/02 e 06/02/2007, e de
inverno (período seco), entre 27/07 e 01/08/2006.
Em campo, eram coletadas amostras de folhas frescas e de seiva do xilema de cada
espécie no período das 07:00 às 12:00 h da manhã, quando há um aumento na atividade de
redutase do nitrato em virtude da maior oferta do nitrato trazido pelo fluxo transpiratório até a
folha (Sodek 2004). Com a remoção das folhas, a seiva do xilema era retirada dos galhos
principais com o auxílio de bomba de vácuo manual. As amostras eram numeradas e mantidas
resfriadas em campo e depois, em laboratório, congeladas em freezer a -20˚C.

Para análise de atividade de redutase do nitrato foram utilizadas fitas foliares imersas em
solução de incubação tampão fosfato (K2HPO4; 0,1 M), 1-propanol 1% (v/v), acrescido de
100mM de nitrato de potássio (KNO3) de acordo com Stewart et al. (1986).

de ácido salicílico (Cataldo et al. 1975). Eram utilizadas alíquotas de 0,2 ml da seiva do xilema
extraída em campo e de eluente folha + metanol 100% obtido de sub-amostras de fitas foliares
imersas em 5,0 ml de metanol, mantidas em temperatura ambiente por 24 h e posteriormente
congeladas a -20˚C. A leitura em espectrofotômetro foi feita na absorbância de 410 nm,
utilizando curva de calibração para obtenção dos conteúdos.
3.5 Determinações de δ15N, razão C:N e nitrogênio total

Uma porção de folhas de cada indivíduo era seca em estufa a 50°C e posteriormente
trituradas em moinho de corte contínuo. Essas amostras trituradas foram analisadas no
Laboratório de Ecologia Isotópica do CENA/USP por fluxo contínuo em analisador elementar -
Carlo Erba® ligado em linha com um espectrômetro de massa - Finnegan Delta Plus®.
96
Amostras de 10 µL de seiva do xilema eram diluídas em 30 µL de ortoftaldialdeído-borato
(OPA-borato) e mercaptoetanol de acordo com Jarret et al. (1986) e analisadas por cromatografia
líquida de alta performance (HPLC) com coluna de fase reversa (C18 Waters Spherisorb ODS-2
Supelco Inc.®, 4x250 mm de fluxo 0,8 ml.min.-1) para separação dos aminoácidos livres. Os
derivados aminoácidos-OPA foram detectados em monitor de fluorescência (Shimadzu® RF-530)
e comparados aos picos de um padrão (Sigma® AAS-18) com 15 aminoácidos protéicos (ASP,
GLU, SER, HIS, GLY, THR, ARG, ALA, TYR, MET, VAL, PHE, ILE, LEU e LYS)
enriquecidos com ASN, GLN e GABA, todos em concentração de 250 nmol.ml-1. A taxa de
compostos nitrogenados de baixo peso molecular na seiva do xilema foi estimada pela proporção
entre a concentração total do aminoácido, seu número de átomos de nitrogênio e a concentração
total de nitrogênio da amostra.
3.7 Caracterização química do solo e obtenção de dados climatológicos

Na parcela permanente da RMSG, foram ordenadas amostragens de solo nos períodos
úmido e seco na profundidade de 0-5 cm, abrangendo 12 sub-parcelas dispostas alternadamente.
O solo era acondicionado em sacos plásticos numerados e mantido em freezer a -20˚C. As
variáveis determinadas foram conteúdos de nitrato (NO3-), amônio (NH4+), matéria orgânica
(MO), potencial hidrogeniônico (pH), fósforo (P), potássio (K), cálcio (Ca), magnésio (Mg),
acidez potencial (H+ + Al+3), soma de bases (SB – V%) e capacidade de troca iônica (CTCt). Os
dados de nitrato e de amônio foram convertidos para ng.g-1. Essa caracterização química do solo
foi feita no Centro de Solos e Recursos Agroambientais, Laboratório de Fertilidade do Solo do
Instituto Agronômico de Campinas.
Os dados diários do clima para o município Campinas foram colhidos no sistema
CIIAGRO online do Instituto Agronômico de Campinas.

Para as análises estatísticas foi utilizado XLStat® versão experimental - Addinsoft© 2007,
com interface Excel© - Microsoft Corporation 2000.
Após a verificação de homocedasticidade pelo teste de Levene e de normalidade pelo
teste de Kolmogorov-Smirnov foi feita inicialmente a Análise de Componentes Principais
97
aplicada ao valor médio de cada uma das variáveis. Isso forneceu um resultado exploratório das
combinações lineares das variáveis originais em um novo conjunto de dados relacionados
(Jhonson & Wichern 1992). A correlação das variáveis foi testada pela esfericidade de Barttlett
(α=0,05), admitindo a ausência de não correlação entre as variáveis e indicando se ao menos uma
das correlações foi significativa.
Após esse passo, foi aplicada a Análise Discriminante com variáveis canônicas que
permitiu reduzir a dimensionalidade dos dados e diferenciar os grupos sucessionias definidos a
priori. A significância dos centróides foi estabelecida com o teste de Lambda de Wilks,
fundamentado em valor de lambda (λ) próximo a zero que indica grupos perfeitamente
discriminados e, próximo ao valor um, indicando que os grupos são menos discriminados. A
significância desse teste foi feita por teste F (α=0,05).
4.1 Características do solo e a disponibilidade do nitrogênio mineral
A Floresta Estacional Semidecidual da RMSG se desenvolve sobre Latossolo vermelho
distrófico, com textura argilosa, friável e porosa, com elevada acidez e altas concentrações de
ferro e de carbono (Morellato & Leitão-Filho 1995). Já o trecho da parcela permanente de 1,0ha,
segundo os resultados obtidos, está sobre Latossolo vermelho mesotrófico, nível de fertilidade
atribuída pela alta acidez do solo que ocasiona uma baixa reatividade da matéria orgânica que
reflete na sua elevada concentração (MO>60 g.L-1) (Tabela 2.2). Outras características que
atribuíram ao solo o caráter mesotrófico foram a taxa de soma de bases, a capacidade de troca
iônica e a saturação de bases que podem ser consideradas elevadas e evidenciaram um moderado
armazenamento de nutrientes como fósforo e cálcio (Tabela 2.2).
A porosidade e a permeabilidade características de Latossolos favorecem a retenção de água
e solutos e influenciam diretamente nas capacidades de infiltração, de drenabilidade e de aeração
(Hillel 1998). Entretanto, a quantidade de água disponível pode chegar a ser baixa, especialmente
no inverno, em função da menor quantidade de chuvas ou devido à microagregação de partículas
que pode aumentar a percolação da água.
98
Tabela 2.2. Análise química do horizonte 0-5 cm de profundidade do solo das 12 sub-parcelas
selecionadas na parcela permanente de 1,0 ha, Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
Variáveis de qualidade química e de macronutrientes do solo: pH (CaCl2), matéria orgânica (MO
– g.L-1), fósforo (P – mg.L-1), potássio (K+ - mg.L-1), cálcio (Ca+2 - molc.L-1), magnésio (Mg+2 -
molc.L-1), acidez potencial (H + Al - molc.L-1), soma de bases (SB - %), capacidade de troca de
cátions (CTC - cmolc.L-1) e saturação de bases (V - %).
pH CaCl2 + +2 +2
Sub-pacel MO P K Ca Mg H + Al SB CTC V%
X1Y1 4 74 23 2.1 24 6 121 32.1 153.3 21
X1Y3 4.1 65 21 1.8 25 7 109 33.8 142.9 24
X1Y5 4.3 59 23 2.1 32 8 80 42.1 121.6 35
X1Y7 3.9 68 19 1.7 21 7 135 29.7 164.4 18
X1Y9 4.3 70 26 2.4 44 12 98 58.4 156.6 37
X1Y11 4 62 18 1.5 18 6 135 25.5 160.2 16
X1Y13 4.2 70 20 1.9 33 13 98 47.9 146.1 33
X1Y15 4.9 65 27 3.2 54 20 135 77.2 211.9 36
X1Y17 4.7 63 31 4 55 18 109 77 186.1 41
X1Y19 4.6 60 24 1.4 68 12 58 81.4 139.4 58
X1Y21 4.8 72 32 1.7 65 16 64 82.7 147.1 56
X1Y23 4.1 55 19 2.8 19 6 72 27.8 99.4 28
Average 4.3 65.3 23.6 2.2 38.2 10.9 101.2 51.3 152.4 33.6
SD 0.3 5.7 4.6 0.8 18.3 5.0 27.8 22.8 28.6 13.5
A quantificação da matéria orgânica do solo pode fornecer interpretações sobre a presença

de nitrogênio (Janzen et al. 1998, Six et al. 1998) e a determinação da quantidade desse elemento
na forma inorgânica indica sua disponibilidade às plantas e ainda pode revelar perspectivas do
quanto poderá estar disponível posteriormente (Scharenbroch & Lloyd 2004).
Nos meses secos de coleta, entre abril e setembro de 2006, houve acúmulo de apenas 167
mm de chuva e média de 0,9 mm por mês. Na semana de coleta a precipitação foi de 15,1 mm, a
evapotranspiração foi de 12 mm, com 45 mm de armazenamento de água no solo e uma baixa
razão NH4+:NO3- que evidenciou a imobilização do nitrato no solo condicionada pela carência
hídrica ou então a possível imobilização do nitrogênio pelos microorganismos. A concentração de
amônio também pode ser entendida como uma influência da deficiência hídrica no solo que
reduziu o processo de mineralização (Tabela 2.3 e Figura 2.2).
Entre os meses de outubro e março de 2007, a precipitação acumulada foi de 1.097 mm,
seis vezes mais do que do período seco, com média de 6,0 mm mensais. Na semana da coleta,
foram verificados 25,6 mm de chuvas, 36 mm de evapotranspiração, 117 mm de armazenamento
e uma razão NH4+:NO3- cinco vezes maior do que a razão do período seco, resultados que
99
sugerem a influência de precipitação na ativação e manutenção da mineralização (Tabela 2.3 e
Figura 2.2).
Tabela 2.3 Valores médios e desvio padrão dos conteúdos de nitrato e de amônio e a razão do
nitrogênio inorgânico do solo nos períodos úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa
Genebra, SP.
Mineral Wet Dry
3 -1
nitrogen 10 ng.g
NO3
-
3.10 ± 2.1 10.3 ± 5.3
NH4
+
13.3 ± 5.2 8.7 ± 5,6
+ -
NH4 :NO3 4.5 0.9
A pouca fertilidade desse solo, o baixo pH, conseqüentemente a pouca reatividade de

matéria orgânica e a estacionalidade da precipitação são fatores condicionantes da baixa
concentração e da imobilidade do nitrato no solo da parcela permanente, contudo, mesmo diante
das influências desses fatores, pode existir uma taxa moderada de nitrificação se a aquisição pelas
plantas, a lixiviação e a denitrificação estiverem removendo rapidamente esse íon do solo.
Figura 2.2 Dados de precipitação (average precipitation) e de temperatura (average

temperature) médias mensais e da precipitação acumulada dos anos de 2006 (seco) e 2007
(úmido). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
100
Davidson et al. (1993) relatam aumentos significativos no amônio do solo durante os
períodos de precipitação em regiões de solos secos tropicais. Os pulsos na mineralização podem
ser seguidos pelo aumento da nitrificação que atenua os elevados conteúdos de amônio através
das chuvas (Davidson et al. 1990). Estes estudos indicam também que o período seco que
antecede os eventos de precipitação influencia no transporte, na retenção, na redistribuição e no
acúmulo de nitrogênio do solo.
Os dados revelam uma estacionalidade climática de verão úmido e inverno seco que
influenciam na disponibilização do amônio e do nitrato no solo da parcela permanente. O
equilíbrio entre os processos que disponibilizam o nitrogênio inorgânico pode ser influenciado
por fatores como precipitação, lixiviação, infiltração, consumo pelas plantas e microrganismos
(Welter et al. 2005), temperatura, umidade, oxigênio, populações microbianas, conteúdos de
carbono e nitrogênio da matéria orgânica (Mulvaney & Khan 2001, Evangelou 1998 apud
Scharenbroch & Lloyd 2004). No caso da parcela da RMSG são necessárias avaliações contínuas
da disponibilidade de nitrogênio inorgânico concomitante aos eventos estacionais da precipitação
para determinar o comportamento dos processos de mineralização e de nitrificação no solo.
4.2 Caracterização das estratégias do uso de nitrogênio pelas espécies arbóreas selecionadas
As Análises de Discriminantes aplicadas às espécies caracterizadas a seguir sustentaram a
hipótese da estruturação das estratégias de utilização do nitrogênio em três categorias de sucessão
ecológica. Através de uma análise inicial por multicolinearidade, os valores de Tolerância (T)
indicaram que os efeitos de cada variável foram determinados separadamente com poucas
distorções nos grupos sucessionais propostos. O índice de colinearidade foi calculado a partir do
coeficiente de correlação entre as variáveis. Quando T=1,0 não existe colinearidade entre os
dados, com 0,1<T<1,0 a multicolinearidade é aceitável e T<0,1 existe colinearidade nos dados. A
variável δ15N foi excluída dessa análise em função dos problemas colinearidade com as outras
variáveis. Os resultados de T evidenciaram algum problema de colinearidade em Ntotal e C:N, nos
dois períodos e, em GLN e NO3, no período seco, sem que seus efeitos causassem distorções nas
demais variáveis, como ocorrido com δ15N.
101
Tabela 2.4 Variáveis de uso de nitrogênio e tolerância (T) da estatística multicolinear dos
períodos úmido (wet) e seco (dry). NRA – atividade de redutase do nitrato, NO3- - nitrato foliar,
Ntotal – nitrogênio total foliar, C:N – razão carbono nitrogênio, NO3- xylem sap – nitrato na seiva
do xilema, ASP – aspartato, GLU – glutamato, ASN – asparagina, GLN – glutamina, ARG –
arginina, NO3 – nitrato e RS = estratégia de regeneração: PS = pioneira, ESS = secundária
inicial, LSS = secundária tardia. Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
Season NRA NO3- Ntotal C:N NO3- xylem sap ASP GLU ASN GLN ARG NO3
Groups
µmol.ml
-1 -1 -1
pkat.g FW mol.g FW % %N
wet 462.2 8.3 3.1 14.7 1.8 6.9 11.4 42.0 24.9 0.6 0.6
PS
dry 561.8 7.3 2.7 16.7 1.9 5.9 6.0 28.5 42.5 0.6 0.5
wet 183.0 7.9 3.0 17.2 0.9 2.9 6.5 25.1 39.4 5.8 0.5
ESS
dry 158.9 7.7 2.7 17.9 0.8 6.5 7.8 10.6 55.3 2.6 0.5
wet 75.9 8.8 2.4 20.4 0.9 2.3 6.1 31.2 15.7 10.4 0.6
LSS
dry 68.2 9.4 2.2 23.0 0.9 5.4 9.3 15.4 37.7 7.1 0.6
wet 0.65 0.65 0.10 0.08 0.73 0.51 0.55 0.43 0.38 0.60 0.38
Tolerance
dry 0.81 0.74 0.07 0.07 0.71 0.32 0.23 0.23 0.05 0.55 0.06
O teste de Lambda de Wilks apresentou valores de lambda próximos a zero (Tabela 2.5),
evidenciando uma alta significância pelo teste F e discriminações perfeitas que serviram de
pressuposto para o posicionamento das 42 espécies próximas aos centróides de seus respectivos
grupos sucessionais de uso do nitrogênio, PS (Pionner Species), ESS (Ealy Secondary Species) e
LSS (Late Secondary Species).
Tabela 2.5 Teste Lambda de Wilks para os centróides da Análise Discriminante dos períodos
úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
Wilk's lambda Wet Dry
Lambda 0.151 0.128
F (Valor observado) 4.01 4.58
F (Valor crítico) 1.74
GL1 22
GL2 56
p-value < 0.0001
A seguir é apresentada uma sumarização dos resultados obtidos para a caracterização

ecofisiológica do uso de nitrogênio de cada espécie estudada. Essa análise teve como base os
resultados de atividade de redutase do nitrato – NRA (Figura 2.3, p. 139), concentração de
nitrato foliar – NO3- (Figura 2.4, p. 140), abundância natural de nitrogênio foliar - δ15N (Figura
2.5, p. 141), taxa de nitrogênio total foliar – Ntotal (Figura 2.6, p. 142) e razão carbono nitrogênio
foliar – C:N (Figura 2.7, p. 143) apresentados na Tabela 2.6 (p. 132) e os resultados de
102
conteúdo de nitrato (Figura 2.8, p. 144), de aminoácidos e a taxa de compostos nitrogenados na
seiva do xilema apresentados na Tabela 2.7 (p. 135). A discriminação dos grupos de sucessão foi
feita a partir de uma classificação a priori e outra a posteriori e os valores das distâncias
quadradas, considerando a probabilidade da espécie pertencer a um dos três grupos sucessionais
(Tabelas 2.8, p. 137 e 2.9, p. 138).
Casearia decandra
A caracterização do uso de nitrogênio em Casearia decandra mostrou uma atividade de
redutase do nitrato elevada e variável (548,4±230,0 pkat gPF-1 - úmido e 580,9±304,8 pkat gPF-1
- seco), com conteúdo elevado de nitrato foliar (8,2±2,6 mol.g-1 PF – úmido e 7,5±2,7 mol.g-1
PF – seco).
Os principais transportadores de nitrogênio na seiva foram ASN (60,3% - úmido e 52,3% -
seco), GLN (22,5% – seco) e nitrato (0,6% - úmido e 0,6% - seco). Foi constatada uma
concentração baixa ou nula desse íon na seiva (0,29±0,11 µmol.ml-1 – úmido e 0,0 µmol.ml-1 –
seco), o que pode indicar um rápido transporte para as folhas, uma vez que foi verificada a
presença do nitrato no solo nos dois períodos.
Os resultados de transporte de nitrogênio mostraram a essencialidade do nitrato para essa
espécie e a elevada atividade de redutase do nitrato comprova os resultados obtidos por Pereira-
Silva et al. (2006) para Casearia arborea em savana florestada sobre solo ácido, distrófico e com
escassez das formas inorgânicas de nitrogênio. Também estão de acordo com os dados de
Casearia sylvestris em Floresta Ombrófila Densa Submontana sobre solo pobre em nitrogênio
inorgânico (Capítulo 1). Entretanto, Stewart et al. (1992) verificaram, em savana e Floresta
Estacional Semidecidual de Altitude, uma atividade de redutase do nitrato foliar baixa em
Casearia sylvestris, ainda que maior que a atividade de assimilação na raiz.
As matrizes de classificação dos dois períodos forneceram a probabilidade de 100% dessa
espécie ser pioneira, o que também pôde ser observado pelas baixas distâncias quadradas em
relação ao centróide do grupo PS. Esses resultados estatísticos correspondentes ao uso de
nitrogênio, juntamente com a localização dos indivíduos em um trecho de clareira vizinho à
parcela permanente e a característica heliófita do gênero Casearia (Lorenzi et al. 1998) levam a
inferir que Casearia decandra é uma espécie pioneira.
103
Cecropia pachystachya
Com estratégias muito semelhantes às de Casearia decandra, Cecropia pachystachya
apresentou elevada atividade de redutase do nitrato, embora bastante variável entre os indivíduos
amostrados (467,7±364,5 pkat gPF-1 úmido e 485,8±300,9 pkat gPF-1 seco), além de um elevado
conteúdo de nitrato foliar (7,5±0,3 mol.g-1 PF – úmido e 6,9±1,0 mol.g-1 PF seco), elevado e
variável conteúdo desse íon na seiva do xilema (4,65±0,33 µmol.ml-1 – úmido e 5,60±7,28
µmol.ml-1 – seco), predomínio de ASN (42,6% - úmido e 26,92% - seco) e alta taxa de nitrato
(0,6% - úmido e 0,6% - seco), características estas que indubitavelmente mostram a importância
do nitrato para essa espécie.
O fato do nitrato não ser reciclado via floema faz com que sua elevada quantidade no
xilema indique sua disponibilidade no solo, sua aquisição pela raiz e o seu transporte até a parte
aérea da planta (Stewart et al. 1992). Além disso, a maior ocorrência de ASN na seiva também
denota a assimilação de nitrogênio nas raízes. Esse aminoácido atua como precursor de proteína,
transportador de longa distância e armazenador por longo período de nitrogênio em plantas, em
virtude de sua estabilidade e alta razão nitrogênio carbono (2N:4C) (Singh 1999). O predomínio
de ASN permite relacionar o metabolismo do nitrogênio com a alta capacidade fotossintética de
espécies pioneiras, uma vez que esse aminoácido está intimamente relacionado com o
metabolismo do carbono (Sodek 2004).
A diferença entre os valores da relação C:N (13,83±2,79 – úmido e 18,17±1,71 – seco) se
assemelham aos resultados obtidos para Cecropia glaziovi (Capítulo 1) e indicam um maior
conteúdo de nitrogênio nas folhas no período úmido (3,3±0,7% - úmido e 2,5±0,3% - seco),
possivelmente conseqüência da maior responsividade da espécie à maior disponibilidade do
nitrogênio nesse período. De modo semelhante, na Floresta Ombrófila Densa, Aidar et al. (2003)
observaram elevada atividade de redutase do nitrato foliar em C. glaziovi e C. pachystachya e,
em função disso, classificaram essas espécies como pioneiras. Stewart et al. (1992) verificaram
na Floresta Ombrófila Densa que C. glaziovi teve maior atividade de assimilação do nitrato nas
folhas que superou em 2,5 vezes a atividade na raiz.
Os resultados desse e de outros trabalhos obtidos para essa espécie permitem enquadrá-la
no grupo de pioneiras. Essa afirmação ficou reforçada pelos resultados da Análise de
Discriminantes que indicaram 100% de probabilidade dessa espécie pertencer a esse grupo.
104
Trema micrantha
O gênero Trema inclui espécies pioneiras de crescimento rápido, de ciclo de vida curto e
muito comuns na sucessão ecológica inicial de florestas tropicais (Vazquez-Yanes 1998). Na
RMSG, essa espécie teve destaque na atividade de assimilação do nitrato nas folhas (370,4±89,7
pkat.gPF-1 – úmido e 618,7±79,7 pkat.gPF-1 – seco), apresentou elevado conteúdo de nitrato
foliar (9,2±2,6 mol.g-1 PF – úmido e 7,6±3,2 mol.g-1 PF – seco) e baixo conteúdo desse íon na
seiva (0,54±0,28 µmol.ml-1 – úmido e 0,25±0,58 µmol.ml-1 – seco), o que sugere sua rápida
assimilação do solo. Para Trema tomentosa, Schmidt et al. (1998) também observaram a alta
atividade de redutase do nitrato foliar e atribuíram essa capacidade à disponibilidade desse íon no
solo.
Além dessa elevada capacidade de assimilação e da responsividade ao nitrogênio no
período úmido, Trema micrantha desempenha simbiose com micorríza arbuscular (St. John
1980), o que fornece evidências de uma otimização na assimilação do nitrogênio disponível no
solo, podendo ter tanto o nitrato como o amônio como fontes inorgânicas de nitrogênio. Outro
fato que reforça uma possível assimilação dessas duas formas de nitrogênio é o predomínio de
GLN (57,3% - úmido e 83,2% - seco), produto primário dos processos de assimilação do nitrato e
produto secundário do GLU, aminoácido que faz parte do processo de assimilação do amônio
(Sodek 2004).
Sua alta afinidade ao uso de nitrato, seu comportamento heliófito e sua persistência nos
estágios da sucessão secundária, permitem, no período seco, classificá-la, com 100% de
probabilidade, como uma espécie pioneira. Porém, em virtude da grande variedade de estratégias
de uso do nitrogênio, os resultados da matriz de classificação do período úmido mostram apenas
71% de probabilidade dessa espécie pertencer a esse grupo. Esse resultado denota que no período
úmido Trema micrantha possui características e adaptações fisiológicas e ecológicas
intermediárias entre pioneiras e secundárias iniciais, o que traz evidências de seu posicionamento
no início do continuum de respostas ecofisilógicas do uso de nitrogênio entre os dois grupos
iniciais da sucessão ecológica.
Acacia polyphylla
As plantas do gênero Acacia são tipicamente pioneiras e tem importante papel na
preservação e na restauração da fertilidade de solos pobres e erodidos em função de sua grande
105
capacidade de nodulação e fixação de nitrogênio (Raddad et al. 2005). Contudo, nesse estudo,
Acacia polyphylla teve afinidade ao nitrato, mostrando atividade de assimilação foliar desse íon
bastante variável (283,1±162,5 pkat gPF-1 úmido e 240,8±216,1 pkat gPF-1 úmido) frente a uma
grande oferta de nitrato nas folhas (10,9±3,7 mol.g-1 PF – úmido 11,0±3,5 mol.g-1 PF – seco). O
nitrato foi um transportador significante na seiva (0,5% - úmido e 0,6% - seco) juntamente com
ASN (40,1% - úmido) e GLN (37,8% - seco), embora pouco desse íon esteve presente na seiva
do xilema (1,14±0,27 - µmol.ml-1 – úmido e 1,39±0,97 µmol.ml-1 – seco). Junto com esses
resultados de assimilação e de transporte, os elevados valores de δ15N (5,5±0,7‰ – úmido e
5,7±0,9‰ – seco) e de nitrogênio total foliar (3,0±0,7% – úmido e 3,1±0,3% – seco) indicam que
essa espécie pode estar assimilando mais que uma forma inorgânica de nitrogênio do solo e
armazenando nitrato nas folhas.
Na investigação sobre a fixação de nitrogênio em espécies arbóreas e lianas na Amazônia,
Gehring et al. (2005) verificaram que quatro espécies de Acacia, dentre elas Acacia polyphylla,
têm capacidade de fixar nitrogênio. Outra espécie, Acacia senegal, que se desenvolve em
ambientes secos da África, desempenha nodulação para compensar o baixo conteúdo de
nitrogênio do solo (Raddad et al. 2005). Entretanto, Faria & Lima (1998) não observaram
nodulação natural em Acacia polyphylla e outras quatro espécies desse mesmo gênero não
responderam à tentativa de inoculação artificial em casa de vegetação. Apesar das características
de fixação para esse gênero, os resultados para essa espécie não forneceram pistas de uma
estratégia de fixação e sugere uma maior dependência do nitrogênio inorgânico do solo.
As estratégias desempenhadas por essa leguminosa indicam o uso de fontes de nitrogênio
inorgânico no solo e, embora a literatura muitas vezes a indique como pioneira, suas
características ecofisiológicas permitem classificá-la como secundária inicial, com quase 100%
de probabilidade a priori e a posteriori nos dois períodos.
Alchornea glandulosa
A espécie Alchornea glandulosa apresentou atividade de redutase do nitrato bastante
variável (262,6±146,2 pkat.gPF-1 – úmido e 92,7±104,9 pkat.gPF-1 – seco), um elevado conteúdo
de nitrato foliar (10,3±0,5 mol.g-1 PF – úmido e 12,9±2,1 mol.g-1 PF - seco), baixo nitrato na
seiva (0,38±0,21 µmol.ml-1 – úmido e 0,41±0,34 µmol.ml-1 – seco) e pouca contribuição desse
íon como transportador de nitrogênio (0,3% - úmido e seco). Suas características de assimilação
106
no período seco indicaram um comportamento de secundária tardia, com apenas 57% de
probabilidade de ser secundária inicial. Apesar dessas características dubitáveis quanto à
classificação sucessional no período seco, a grande contribuição de GLN (93,9% - úmido e
87,4% - seco) e o comportamento de assimilação do nitrogênio dessa espécie no período úmido,
com 100% de probabilidade, permitiram caracterizá-la como secundária inicial.
Aspidosperma polyneuron
A caracterização do uso de nitrogênio em Aspidosperma polyneuron mostrou uma atividade
de redutase do nitrato moderada (134,5±132,6 pkat.gPF-1 – úmido e 154,6±86,9 pkat.gPF-1 –
seco) e conteúdo médio de nitrato foliar (6,6±0,8 mol.g-1 PF – úmido e 6,6±1,8 mol.g-1 PF -
seco). Os valores de δ15N foram elevados (5,7±0,34‰ – úmido e 6,4±0,65‰ – seco) e a taxa de
nitrogênio total foi baixa (2,7±0,6% - úmido e 2,2±0,1% - seco), o que sugere que essa espécie
utiliza pouco o nitrato e pode buscar fontes alternativas de nitrogênio. As taxas de transporte de
nitrogênio foram maiores no período úmido, com GLN (57,1%) e ARG (20,5%), aminoácidos
comumente encontrados na seiva de secundárias iniciais (Aidar et al. 2003). Entretanto, no
período seco, foi verificada elevada taxa de LYS (37,9%), que pode estar relacionada com o
metabolismo de ASP, e alta taxa de VAL (34,5%). Diferentemente dos resultados desse trabalho,
na Floresta Ombrófila Densa, Aidar et al. (2003) observaram o predomínio de outros
aminoácidos transportadores (ASN e ARG) em Aspidosperma ramiflorum, aminoácidos de
secundárias tardias. Em Floresta Semidecidual, Stewart et al. (1992) verificaram em
Aspidosperma australe uma maior atividade de assimilação de nitrato nas folhas, superando em
40 vezes a atividade na raiz.
Os resultados estatísticos das relações entre as variáveis de uso do nitrogênio mostram a
probabilidade dessa espécie ser secundária inicial (86% - úmido e 60% - seco) com algum
comportamento de secundária tardia. Essa dualidade no comportamento pode estar relacionada à
presença de ARG na seiva do xilema, encontrado tanto em espécies secundárias iniciais como em
tardias (Aidar et al. 2003). Com esses resultados é possível inferir que essa espécie preenche um
continuum ecofisiológico de uso de nitrogênio dos dois grupos secundários.
Cedrela fissilis
Sua atividade de redutase do nitrato (166,6±70,4 pkat.gPF-1 – úmido e 140,3±138,4
107
pkat.gPF-1 – seco) e o seu conteúdo de nitrato na seiva (0,51±0,37 µmol.ml-1 – úmido e 1,04±0,66
µmol.ml-1 – seco) foram variáveis, com elevado conteúdo de nitrato foliar (15,0±2,1 mol.g-1 PF
– úmido e 13,9±4,2 mol.g-1 PF – seco), o que sugere baixo consumo desse íon e possível
acúmulo. Stewart et al. (1992) verificaram que essa espécie teve baixa atividade de redutase do
nitrato tanto nas folhas como nas raízes.
O principal transportador de nitrogênio no período úmido foi GLN (59,9%). No entanto, no
período seco, essa espécie utilizou diversos transportadores, como GLN (29,9%), ASN (28,1%),
GLU (14,8%) e ASP (10,3%), os quais estão mais relacionados à assimilação de amônio. Essa
possível assimilação do amônio no período seco, juntamente com o elevado conteúdo de nitrato
foliar, a baixa quantidade de nitrato na seiva e a taxa de ASN são características que explicam o
resultado da Análise de Discriminantes para o período, em que existe a probabilidade de 87%
dessa espécie ser secundária tardia. Entretanto, no período úmido, a atividade média de redutase
do nitrato e o baixo conteúdo de nitrato na seiva, indicam demanda desse íon por essa espécie, o
que juntamente com o predomínio de GLN na seiva, podem ter influenciado a maior
probabilidade (95%) de ser secundária inicial.
Essa espécie é muito comum na Floresta Estacional Semidecidual, além de ser bastante
utilizada em plantios de recuperação de áreas degradadas (Durigan et al. 2002) em virtude de seu
comportamento agressivo em florestas secundárias, em bordas de fragmentos florestais, no
interior de clareiras e em pastos abandonados. Na RMSG, foi freqüentemente observada na
vegetação secundária e nas áreas de borda. Essas características ecológicas, juntamente com as
taxas de GLN, comumente observadas em secundárias iniciais (Aidar et al. 2003), permitem
deduzir que Cedrela fissilis é uma espécie secundária inicial, embora represente um elo entre os
grupos secundários, preenchendo o continuum de uso de nitrogênio na sucessão ecológica.
Centrolobium tomentosum
Entre as espécies de leguminosas analisadas, Centrolobium tomentosum mostrou
peculiaridade quando à assimilação do nitrato. A atividade de redutase do nitrato do período
úmido (203,1±96,0 pkat.gPF-1) foi muito superior ao registrado para o período seco (47,6±6,3
pkat.gPF-1) e os conteúdos de nitrato foliar foram altos nos dois períodos (10,7±0,5 mol.g-1 PF –
úmido e 9,5±0,5 mol.g-1 PF – seco). As concentrações de nitrato na seiva foram baixas, embora
sutilmente mais elevadas no período úmido (0,78±0,56 µmol.ml-1 – úmido e 0,10±0,17 µmol.ml-1
108
– seco), correspondendo à maior atividade de redutase do nitrato desse período.
Foi verificada uma variação na ordem de três vezes nos valores de δ15N (2,03±0,6‰ –
úmido e 0,78±0,63‰ – seco), o que sugere uma alternância no uso da fonte nitrogenada nos dois
períodos. As formas de nitrogênio absorvidas pelas plantas podem ter composições isotópicas
diferentes e alguns estudos supõem que o isótopo de nitrogênio da fonte se preserva durante a
absorção, a assimilação e a translocação do nitrogênio (Boddey et al. 2000). Isso permite inferir
que o valor de δ15N do período úmido, interpretado conjuntamente com as variáveis de
assimilação do nitrato, indica maior dependência dessa espécie à fonte inorgânica de nitrogênio
do solo. O valor de δ15N do período seco e a presença de ASN (65,5% - úmido) e de GLN (69% -
seco) na seiva do xilema podem ser conseqüências da formação de amônia durante a atividade de
nitrogenase nos nódulos (Schubert 1986). Isso também pode estar relacionado com a aquisição do
amônio do solo, evidenciado pela elevada taxa de GLN (Marques et al. 2001).
Aidar (1992) e Aidar & Joly (2003) comentam que Centrolobium tomentosum apresenta
nodulação nas suas raízes, boa capacidade de absorção de nitrato e possui um conjunto de
características de desenvolvimento e regeneração que sugerem sua classificação como espécie
secundária inicial. Apesar de estar presente no interior da floresta primária, segundo Lorenzi
(1998), essa espécie apresenta caráter pioneiro e heliófito, ocorrendo com grande vigor nos
estágios iniciais da sucessão secundária.
Suas características autoecológicas, juntamente interpretadas com as características de uso
de nitrogênio, entre elas, o predomínio de GLN, corroboram com a possibilidade dessa espécie
ser secundária inicial. Os resultados estatísticos não só confirmam essa classificação através de
uma razoável probabilidade (77% - úmido e 71% - seco), como também sugerem que essa
espécie possui características de secundária tardia (23% - úmido e 29% - seco), como elevado
conteúdo de nitrato foliar, baixa atividade de redutase do nitrato e elevada taxa de ASN. Isso
permite enquadrá-la no continuum de respostas ecofisiológicas de uso de nitrogênio entre os
grupos de espécies secundárias iniciais e tardias.
Chrysophyllum gonocarpum
Assim como Centrolobium tomentosum, a espécie Chrysophyllum gonocarpum apresentou
atividade de redutase do nitrato variável e maior no período úmido (162,9±177,0 pkat.gPF-1 –
úmido e 70,8±51,0 pkat.gPF-1 – seco), o que mostra uma sazonalidade na assimilação semelhante
109
aos resultados obtidos para Chrysophyllum inornatum por Aidar et al (2003). Essa espécie teve
um baixo conteúdo de nitrato foliar (4,8±0,8 mol.g-1 PF – úmido e 4,7±1,0 mol.g-1 PF – seco) e
um conteúdo variado de nitrato na seiva (1,14±0,73µmol.ml-1 – úmido e 0,98±1,40 µmol.ml-1 –
seco). Apesar de uma aparente assimilação no período úmido, o nitrato não parece ser sua
principal fonte de nitrogênio inorgânico.
Os transportadores de nitrogênio do período úmido foram CIT (29,4%), envolvido no
metabolismo de ARG, e ASN (49,6%), ambos comumente encontrados na seiva do xilema de
espécies secundárias tardias. No entanto, no período seco, o principal transportador foi GLN
(95,3%), aminoácido presente na seiva de secundárias iniciais. (Aidar et al. 2003).
Essas informações argumentam os resultados de probabilidade dessa espécie ser uma
secundária inicial (59% - úmido e 86% - seco) com características de uso de nitrogênio de
secundárias tardias, o que permite inferir sobre sua posição intermediária entre esses dois grupos.
Cordia ecalyculata
Apesar de Cordia ecalyculata ter apresentado baixa atividade de redutase do nitrato
(83,8±42 pkat.gPF-1 – úmido e 107,8±41,2 pkat.gPF-1 – seco), foi constatado um conteúdo médio
de nitrato foliar (6,0±0,3 mol.g-1 PF – úmido e 5,4±0,7 mol.g-1 PF - seco) e um conteúdo
bastante variável de nitrato na seiva (2,23±1,08 µmol.ml-1 – úmido e 0,76±0,60 µmol.ml-1 –
seco), evidenciando maior aquisição desse íon no período úmido, possivelmente decorrente das
chuvas desse período.
Os aminoácidos ASN (42,9% - úmido e 35,9% - seco) e GLU (35,7% - úmido e 39,3% -
seco) predominaram no transporte de nitrogênio na seiva, o que permitiu deduzir que o nitrato
não é a fonte principal de nitrogênio dessa espécie. Essa afirmação se reforça com os elevados
valores de δ15N (4,44±0,31‰ – úmido e 4,19±0,28‰ – seco) e os baixos valores de nitrogênio
total foliar (2,6±0,2% - úmido e 2,4±0,3% - seco), que sugerem a aquisição de outra fonte de
nitrogênio, podendo ser o amônio do solo.
Essa variedade de usos de nitrogênio mostra que Cordia ecalyculata investe em uma
estratégia de transporte desse elemento assimilado nas raízes, utilizando tanto o amônio como o
nitrato como fontes. Essas características interpretadas pela Análise Discriminante indicaram
grande probabilidade dessa espécie ser secundária inicial (100% - úmido e 84% - seco).
110
Croton floribundus
Essa espécie é comumente encontrada na Floresta Estacional Semidecidual (Lorenzi 1992).
Na RMSG, Croton floribundus ocorreu nas áreas de clareira da parcela permanente e teve
atividade de redutase do nitrato média (182,6±48,3 pkat.gPF-1 – úmido e 112,0±75,2 pkat.gPF-1 –
seco), assim como o seu conteúdo de nitrato foliar (5,7±1,3 mol.g-1 PF – úmido e 6,6±2,2 mol.g-
1 PF - seco). Foi baixo o conteúdo de nitrato na seiva (0,31±0,14 µmol.ml-1 – úmido e 0,01±0,15
µmol.ml-1 – seco) e ocorreu o predomínio de GLN como transportador de nitrogênio (89,72% -
úmido e 56,2% - seco), além de uma contribuição significante de ASP (15,9%) e de GLU
(13,6%) no período seco. Esse comportamento ecofisiológica evidencia que Croton floribundus
utiliza nitrato e tem o amônio como alternativa de fonte de nitrogênio do solo, principalmente no
período seco, quando o nitrato esteve mais imóvel em função da menor disponibilidade de água.
Zangaro et al. (2003) observaram a ocorrência natural de micorrízas arbusculares nessa
espécie, o que caracteriza uma simbiose que permite melhor resistência ao estresse hídrico do
ambiente e o aumento da absorção pela planta de nutrientes com baixa mobilidade (Lynch & Ho
2005).
Apesar de ter crescimento rápido é uma espécie de ciclo de vida curto e muito abundante
em formações secundárias, em clareiras e em bordas de fragmentos florestais (Durigan et al.
2002), se fazendo presente no interior da mata primária que sofreu distúrbio (Lorenzi 1992). Suas
características autoecológicas completam a interpretação dos resultados das probabilidades que
demonstraram que essa espécie pertence ao grupo de secundárias iniciais (99% - úmido e 100% -
seco).
Croton piptocalyx
Essa espécie também foi encontrada nas áreas abertas da parcela permanente e apresentou
uma baixa atividade de redutase do nitrato (99,0±109,9 pkat.gPF-1 – úmido e 86,2±48,1 pkat.gPF-
1
– seco), um conteúdo médio de nitrato foliar (5,9±1,1 mol.g-1 PF – úmido e 5,8±1,0 mol.g-1 PF
- seco) e, conseqüentemente, uma baixa razão C:N (9,06±0,62 – úmido e 11,15±0,5 - seco). Além
disso, foi verificada uma baixa concentração de nitrato na seiva (0,63±0,40 µmol.ml-1 – úmido e
0,54±0,64 µmol.ml-1 – seco) e pouca contribuição do nitrato como transportador de nitrogênio
(0,4% - úmido e 0,3% - seco).
Foi observado o predomínio de GLN (80,1% - úmido e 82,2% - seco), um
111
aminocomposto extensamente utilizado no transporte de longa distância na seiva do xilema
(Schmidt & Stewart 1998) e comum na seiva de espécies secundárias iniciais (Aidar et al. 2003),
o que representa uma possível subseqüência de redistribuição na planta relacionada à assimilação
primária de nitrogênio inorgânico na forma de amônio.
Deng et al. (1991) mostraram que GLN age na inibição da expressão da mRNA da
redutase do nitrato, o que seria uma pista para a baixa atividade de assimilação do nitrato. Além
disso, esse aminocomposto pode reprimir o transporte do nitrato em algumas espécies de plantas
(Muller & Touraine 1992) e isso poderia ser uma justificativa para o baixo conteúdo desse íon na
seiva.
As características ecofisiológicas de uso de nitrogênio sugerem que Croton piptocalyx
utiliza muito pouco o nitrato e busca no amônio do solo sua principal fonte de nitrogênio,
revelando que essa espécie é secundária inicial, classificação sustentada pela alta probabilidade
estatística (100% - úmido e 84% - seco).
Esenbeckia febrifuga
Dentre os membros de Rutaceae analisados, Esenbeckia febrifuga apresentou uma
atividade de redutase do nitrato bastante variável (275,2±152,3 pkat.gPF-1 – úmido e 206,7±141,5
pkat.gPF-1 – seco), assim como os conteúdos de nitrato na seiva (1,71±0,85 µmol.ml-1 – úmido e
1,27±1,68 µmol.ml-1 – seco). Apesar disso, outras características, como δ15N elevado
(5,46±1,09‰ – úmido e 5,17±0,81‰ – seco), altas taxas de nitrogênio total foliar (3,8±0,6 –
úmido e 2,8±0,2 – seco) e os elevados conteúdos de nitrato foliar (7,9±0,5 mol.g-1 PF – úmido e
9,3±0,4 mol.g-1 PF - seco) permitiram inferir que o nitrato é uma importante fonte de nitrogênio
para essa espécie. A ocorrência de ASN (34,4% - úmido), um aminocomposto estável e de alta
razão nitrogênio carbono (2N:4C) (Sodek 2004), indica que essa espécie emprega estratégia de
transporte de longa distância e de armazenamento de nitrogênio.
O predomínio de GLN (39,1% – úmido e 94,5% - seco), um aminocomposto predominante
na seiva das espécies secundárias iniciais (Aidar et al. 2003), juntamente com os outros
resultados obtidos, indica que Esenbeckia febrifuga pertence a esse grupo com altas
probabilidades estatísticas (99% - úmido e 99% - seco).
Guapira opposita
112
A caracterização do uso de nitrogênio em Guapira opposita mostrou uma baixa atividade
de redutase do nitrato (64,7±23,1 pkat.gPF-1 – úmido e 70,1±80,4 pkat.gPF-1 – seco), o que se
opôs às observações de Aidar et al. (2003) que verificaram moderada atividade foliar dessa
enzima. Foi observado um baixo conteúdo de nitrato na folha (2,1±0,2 mol.g-1 PF – úmido e
1,1±0,1 mol.g-1 PF – seco) e na seiva do xilema (0,61±0,24 µmol.ml-1 – úmido e 0,34±0,30
µmol.ml-1 – seco), embora tenha sido constatada uma contribuição significativa do nitrato no
transporte de nitrogênio (1,0% - úmido e 0,4% - seco). Apesar de nessa espécie ter predominado
aminoácidos como ASN (69,2% - úmido) e GLN (70,9% - seco), Aidar et al. (2003) observaram
elevadas taxas de nitrato na seiva e taxas muito baixas desses mesmos aminocompostos,
propondo o acúmulo desse íon nos vacúolos. Apesar dessas diferenças, os resultados de
probabilidade baseados na utilização de nitrogênio classificaram essa espécie como secundária
inicial (99% - úmido e 95% - seco), assim como Aidar et al. (2003) e como os resultados obtidos
na Floresta Ombrófila Densa Submontana do PECB (Capítulo 1).
Inga affinis
A leguminosa Mimosaceae Inga affinis apresentou uma atividade de redutase do nitrato
variável entre os períodos de amostragem (161,8±57,8 pkat.gPF-1 – úmido e 316,3±62,0
pkat.gPF-1 – seco) frente a uma moderada oferta de nitrato foliar (6,9±1,8 mol.g-1 PF – úmido e
6,1±1,1 mol.g-1 PF - seco), baixo conteúdo de nitrato na seiva (0,20±0,07 µmol.ml-1 – úmido e
0,45±0,06 µmol.ml-1 – seco) e contribuição significativa do nitrato (0,6% - úmido e 0,6% - seco)
e de ASN (52,9% - úmido e 70,2% - seco) no transporte do nitrogênio. O aminocomposto ASN é
considerado por Atkins et al. (1975) como o principal produto de assimilação do nitrogênio
exportado da raiz para as folhas via seiva do xilema para as leguminosas.
As estratégias descritas mostram a busca de fontes de nitrogênio via nitrato, o que pode
ser evidenciado pela predominância de ASN, produto primário dos processos de assimilação do
nitrato (Sodek 2004). Esse aminocomposto é uma eficiente molécula para o armazenamento do
nitrogênio e importante transportador na seiva do xilema e do floema (Lea et al. 2007).
As classificações a priori e a posteriori evidenciaram que Inga affinis pertence ao grupo de
secundárias iniciais, com quase 100% de probabilidade.
Inga luschnathiana
113
A média atividade de redutase do nitrato (116,9±58,2 pkat.gPF-1 – úmido e 213,3±36,6
pkat.gPF-1 – seco), o alto conteúdo de nitrato foliar (8,5±0,9 mol.g-1 PF – úmido e 7,5±1,4
mol.g-1 PF - seco) e o conteúdo médio de nitrato na seiva (0,61±0,38 µmol.ml-1 – úmido e
0,31±0,35 µmol.ml-1 – seco) evidenciaram a importância da assimilação desse íon nessa espécie.
Stewart et al. (1992) verificaram em Inga flagelliformis uma atividade de redutase do nitrato
foliar que superava em nove vezes a atividade das raízes e, quando a atividade de assimilação era
induzida por substrato, essa ordem de diferença era de quase vinte vezes, indicando que as folhas
são um importante sítio de assimilação do nitrato nessa espécie.
No período seco, foi observada significante contribuição de ASN (49,4%), ASP (15,5%),
GLU (11,5%) e GLN (11%). Os compostos nitrogenados GLN e ASN unem o metabolismo do
carbono e do nitrogênio e, juntamente com GLU e ASP, estão relacionados à síntese de
compostos nitrogenados envolvidos no metabolismo do amônio e são fundamentais na
exportação e na distribuição do nitrogênio (Taiz & Zeiger 2002). Além desses transportadores,
CIT (70,4% - úmido), aminoácido relacionado ao metabolismo de ARG, indicou uma estratégia
relacionada com a remobilização interna do nitrogênio.
Os valores de δ15N foram elevados em relação ao que foi observado em Inga affinis
(2,23±1,35‰ – úmido e 2,33±1,34‰ – seco) e reforçam a hipótese de Inga luschnathiana ter
maior dependência do nitrogênio do solo. Quando ocorre disponibilidade de nitrato no solo, as
leguminosas podem não estabelecer relação simbiótica (Camargos et al. 2004), absorvendo esse
íon através da raiz e o transportando via xilema em uma etapa que dependente da transpiração
para exercer o escoamento do nitrato e dos produtos assimilados na raiz (Sodek 2004).
A capacidade de formar nódulos e de fixar nitrogênio parece ser universal na família
Mimosaceae (Roggy & Prevost 1999). Entretanto, a espécie Inga luschnathiana não demonstrou
essa interação assim como foi observado em Inga marginata (Capítulo 1) e em Inga affinis, pelo
contrário, aparentemente essa espécie apresentou maior dependência do nitrogênio inorgânico do
solo.
A Análise Discriminante das variáveis ecofisiológicas de uso de nitrogênio permitiram
classificar Inga luschnathiana no grupo de secundárias iniciais (59% - úmido e 96% - seco),
embora no período úmido com menor probabilidade, o que permite incluí-la no continuum de uso
de nitrogênio entre os grupos secundários.
114
Jacaranda micrantha
A espécie Jacaranda micrantha teve elevada atividade de assimilação de nitrato nas folhas
(293,4±0,0 pkat.gPF-1 – úmido e 369,6±0,0 pkat.gPF-1 – seco), níveis relativamente altos de
nitrato foliar (11,7±0,7 mol.g-1 PF – úmido e 10,7±0,5 mol.g-1 PF - seco) e uma elevada taxa de
nitrogênio total (3,2±0,0% - úmido e seco), conseqüentemente, uma moderada razão C:N
(16,49±0,0 úmido e 16,49±0,0 – seco). Resultados semelhantes foram observados por Stewart et
al. (1992), que verificaram maior atividade de redutase do nitrato nas folhas em comparação às
raízes.
Foi observado um conteúdo baixo a nulo de nitrato na seiva do xilema (0,64±0,45 µmol.ml-
1
– úmido e 0,0 µmol.ml-1 – seco) e, embora tenha sido baixa a concentração de aminoácidos
(0,31±0,31 µmol.ml-1 – úmido e 0,95±0,0 µmol.ml-1 – seco), os transportadores mais ocorrentes
foram GLN (46,9% - úmido e 19,4% - seco), GLU (14,1% - seco), ARG (13,8% - seco) e ASN
(14,6%).
Esses resultados interpretados estatisticamente forneceram uma probabilidade de quase
100% dessa espécie pertencer ao grupo de secundárias iniciais.
Machaerium stipitatum
Entre as leguminosas Fabaceae, Machaerium stipitatum apresentou atividade moderada
de redutase do nitrato (208,6±0,0 pkat.gPF-1 – úmido e 269,8±147,0 pkat.gPF-1 – seco), conteúdo
médio de nitrato foliar (6,5±0,5 mol.g-1 PF – úmido e 4,6±1,3 mol.g-1 PF – seco) e elevado
conteúdo de nitrato na seiva no período úmido (2,87±0,27 µmol.ml-1). Foi verificada maior
contribuição de ARG (32,3% - úmido), indicando um processo de remobilização do nitrogênio
nesse período, e de GLN (70,1% - seco), o que sugere transporte de longa distância na seiva do
xilema (Schmidt & Stewart 1998). Também foi observada uma contribuição significante do
nitrato no período úmido (0,7%), revelando a aquisição desse íon do solo e a sua alta assimilação
na parte aérea.
A ocorrência dessa espécie em formações secundárias, sua menor freqüência nas matas
primárias densas (Lorenzi 1998) aliadas à interpretação estatística das estratégias de assimilação
de nitrato e transporte de nitrogênio permitiram classificar essa espécie como secundária inicial,
com elevada probabilidade (89% - úmido e 100% - seco).
115
Myrciaria floribunda
Dentre as espécies de Myrtaceae, Myrciaria floribunda teve uma atividade baixa de
redutase do nitrato (134,4±86,9 pkat.gPF-1 – úmido e 106,4±86,9 pkat.gPF-1 – seco) e conteúdo
médio de nitrato foliar (6,6±2,0 mol.g-1 PF – úmido e 5,3±1,2 mol.g-1 PF – seco). Foi verificada
uma baixa taxa de nitrogênio foliar (2,17±1,22% - úmido e 1,43±1,73% - seco) muito semelhante
ao observado na Floresta Ombrófila Densa Submontana do PECB (Capítulo 1). Taxas muito
semelhantes já foram observadas para outras espécies dessa família por Prado & Moraes (1997),
em savana, Schimidt & Stewart (1998), Stewart & Schimidt (1999) e Aidar et al. (2003), em
florestas tropicais, por Pereira-Silva et al. (2006), em savana florestada e por Aidar et al. (in
press), em floresta de restinga.
Essas características de assimilação, juntamente com o predomínio de GLN (50,1% - úmido
e 41,3% - seco), permitem classificar Myrciaria floribunda como uma espécie secundária inicial
(95% - úmido e 92% - seco).
Ocotea corymbosa
Os baixos valores de redutase do nitrato (73,1±1,9 pkat.gPF-1 – úmido e 30,9±11,8
pkat.gPF-1 – seco) frente à elevada concentração de nitrato foliar (13,0±2,7 mol.g-1 PF – úmido e
11,4±1,6 mol.g-1 PF - seco) e a escassez de nitrato na seiva do xilema (0,32±0,09 µmol.ml-1 –
úmido e 0,28±0,53 µmol.ml-1 – seco) sugerem o acúmulo desse íon nas folhas.
Podem existir algumas semelhanças no metabolismo do nitrogênio que coincidam com o
agrupamento de caracteres taxonômicos de espécies de plantas superiores, o que evidencia que
espécies de mesma família botânica podem apresentar padrões similares quanto à redução do
nitrato. O comportamento de uso do nitrato de Ocotea corymbosa parece seguir um padrão para a
família Lauraceae, conforme estudos com O. corymbosa na savana florestada (Pereira-Silva et al.
2006), com Endlicheria paniculata e Cryptocaria moshcata na Floresta Ombrófila Densa
Submontana (Capítulo 1), com Ocotea catharinensis na Floresta Ombrófila Densa (Aidar et al.
2003), com Ocotea pulchella na Floresta de Restinga (Aidar et al. in press) e com Nectandra
rigida na Floresta Estacional Semidecidual de Altitude (Stewart et al. 1992). Em ecossistemas
australianos aparentemente esse padrão também ocorre em Litsea glutinosa na floresta tropical
(Schmidt et al. 1998) e em Cryptocarya obovata, Cinnamomum olivieri, Neolitsea australiensis e
Neolitsea dealbata nos diversos tipos vegetacionais australianos (Stewart et al. 1988).
116
Os principais transportadores de nitrogênio foram ASN (61,3% - úmido) e GLN (80,0% -
seco), aminoácidos extensamente utilizados no transporte de longa distância na seiva do xilema
(Schmidt & Stewart 1998, Lea et al. 2007).
No período úmido, foram verificadas probabilidades significantes dessa espécie ser
secundária inicial (63% - úmido e 21% - seco), o que poderia ser atribuído ao comportamento de
assimilação do nitrato nesse período, quando esse íon esteve mais móvel no solo devido a maior
quantidade de chuvas. Apesar dessa classificação, as características de assimilação do nitrato no
período seco indicaram maior probabilidade de ser uma secundária tardia (37% - úmido e 79% -
seco). Esses resultados estatísticos permitem enquadrar Ocotea corymbosa no continuum
ecofisiológico de uso de nitrogênio entre os grupos secundários inicial e tardio.
Piptadenia gonoacantha
Outra leguminosa Mimosaceae, Piptadenia gonoacantha, apresentou atividade média de
redutase do nitrato (177,6±88,9 pkat.gPF-1 – úmido e 159,9±41,3 pkat.gPF-1 – seco) e elevado
conteúdo de nitrato foliar (9,1±1,0 mol.g-1 PF – úmido e 11,3±0,7 mol.g-1 PF - seco). Resultados
semelhantes foram observados por Aidar et al. (2003). Os principais transportadores de
nitrogênio foram GLN (38% - úmido e 52,4% - seco), ASN (26,9% - úmido e 17,2% - seco) e
ASP (10,8% - seco).
Em trabalhos realizados na Floresta Ombrófila Densa, Aidar et al. (2003 e 2003b)
classificaram Piptadenia gonoacantha como secundária inicial e observaram que essa espécie é
dominante em áreas de solo calcário em fase inicial da sucessão, o que não é um padrão típico
dessa floresta, em que o esperado seria a dominância de espécies como Tibouchina pulchra.
A Análise Discriminante permitiu a sumarização das características ecofisiológicas de
Piptadenia gonoacantha, classificando-a a priori e a posteriori como secundária inicial (88% -
úmido e 95% - seco), com significante proximidade ao centróide ESS nos dois períodos.
Plinia cauliflora
A espécie Plinia cauliflora apresentou atividade média de redutase do nitrato no período
úmido (114,5±55,0 pkat.gPF-1) e médio-alta no período seco (205,9±10,29 pkat.gPF-1), com
oferta variável de nitrato nas folhas (5,1±4,9 mol.g-1 PF – úmido e 7,4±1,3 mol.g-1 PF - seco) e
na seiva do xilema (1,06±0,37 µmol.ml-1 – úmido e 1,45±1,34 µmol.ml-1 – seco). Assim como foi
117
observado em Myrciaria floribunda, as taxas de nitrogênio foliar foram baixas (2,1±0,2% -
úmido e 2,0±0,4% - seco), confirmando o padrão já constatado por diversos autores em diferentes
ecossistemas e para as duas espécies dessa família ocorrentes na parcela permanente do PECB
(Capítulo 1).
Quanto ao transporte de nitrogênio na seiva do xilema, ocorreram diversas formas nos dois
períodos, com destaque para GLN (54% - úmido e 18,3% - seco), ARG (10,9% - úmido), ALA
(16,8% -úmido), VAL (25,2% – seco), GLU (18,2% – seco) e MET (15,8% - seco).
As estratégias de assimilação e transporte de nitrogênio sumarizadas na Análise
Discriminante indicaram uma grande probabilidade dessa espécie ser secundária inicial (93% -
úmido e 95% - seco).
Rhamnidium elaeocarpum
A espécie Rhamnidium elaeocarpum teve uma atividade de redutase do nitrato moderada e
variável (300,0±70,6 pkat.gPF-1 – úmido e 246,4±189,0 pkat.gPF-1 – seco) concatenada com
elevado conteúdo de nitrato foliar (7,3±0,6 mol.g-1 PF – úmido e 6,4±0,3 mol.g-1 PF – seco).
Também foram observadas atividades moderadas dessa enzima nas folhas de Ziziphus
mucronata, uma outra espécie de Rhamanaceae ocorrente em florestas subtropicais da África
(Prior et al. 1987). Os autores relatam que essa espécie apresentou considerável aumento na
atividade induzida de redutase do nitrato, sugerindo que o baixo conteúdo de nitrato no solo
poderia ser um fator limitante na distribuição dessa e de outras espécies que estudaram.
O conteúdo de nitrato na seiva foi baixo (0,38±0,23 µmol.ml-1 – úmido e 0,31±0,31
µmol.ml-1 – seco), o que sugere um rápido transporte desse íon das raízes para a parte aérea. Os
transportadores de nitrogênio mais abundantes foram GLN (62,6% úmido e 93,4% – seco) e ASN
(22,5% - úmido). Essas características fisiológicas permitiram colocar essa espécie no grupo das
secundárias iniciais e isso se confirma com as classificações a priori e a posteriori que
evidenciaram quase 100% de probabilidade dessa espécie pertencer a esse grupo.
Trichilia clausseni
A espécie Trichilia clausseni apresentou atividade baixa e variável de redutase do nitrato
(116,3±31,2 pkat.gPF-1 – úmido e 64,1±3,6 pkat.gPF-1 – seco), porém conteúdo médio de nitrato
foliar (6,5±0,6 mol.g-1 PF – úmido e 7,1±1,1 mol.g-1 PF – seco). O principal transportador na
118
seiva do xilema foi GLN (65,6% - úmido e 93,6% - seco), o que pode ser explicado por uma
possível assimilação tanto de amônio como de nitrato do solo. A baixa concentração de nitrato do
solo da RMSG pode ter ocasionado o aumento do processo de redução desse íon nas raízes,
resultando em amônio, incorporado na forma de GLN. Além desse aminocomposto, foi
observada a ocorrência de CIT (15,2% - úmido) e sua presença pode evidenciar o processo de
transaminação de ARG e o uso de nitrogênio remobilizado dos sítios de proteínas de reserva
vegetativa outrora armazenada.
As classificações a priori e a posteriori qualificaram Trichilia clausseni como uma
espécie secundária inicial (69% - úmido e 78% - seco). Contudo, essa análise de classificação
atribuiu alguma probabilidade dessa espécie ser uma secundária tardia, colocando-a em uma
posição intermediária em relação aos centróides ESS e LSS.
Zanthoxylum acuminatum
Apesar da variada atividade de redutase do nitrato foliar em Zanthoxylum acuminatum
(412±169,4 pkat.gPF-1 – úmido e 182±81,9 pkat.gPF-1 – seco), foi verificado um baixo conteúdo
de nitrato foliar (5,9±1,4 mol.g-1 PF – úmido e 4,9±1,3 mol.g-1 PF – seco) e conteúdo baixo ou
nulo desse íon na seiva (0,89±0,34 µmol.ml-1 – úmido e 0,0 µmol.ml-1 – seco).
Os principais transportadores de nitrogênio foram GLN (62,6% - úmido e 95,1% – seco) e
ASN (20,5% - úmido), evidenciando uma estratégia de transporte de longa distância na seiva do
xilema (Schmidt & Stewart 1998) e o maior uso de amônio no período seco. A aquisição e a
assimilação de amônio nas formas de GLU e de GLN (Sodek 2004) pode ser quantitativamente
significativa para espécies tardias na sucessão ecológica (Warren 2006). A imobilização do
nitrato no solo durante o período seco pode ter favorecido a aquisição e a assimilação do amônio,
permitindo que a planta conservasse a energia que seria gasta na redução do nitrato (Rice &
Pancholy 1972).
Embora as classificações a priori e a posteriori da Análise Discriminante tenham indicado
uma probabilidade de 46% de Zanthoxylum acuminatum desempenhar um comportamento
pioneiro no período úmido, essa espécie teve uma probabilidade de quase 100% de ser secundária
inicial no período seco, resultado atribuído ao predomínio de GLN na seiva, à atividade
moderada de redutase do nitrato e à ausência de nitrato na seiva.
Os resultados mostram que as características ecofisiológicas de aquisição e de uso do
119
nitrogênio dessa espécie são condicionadas pela disponibilidade das formas inorgânicas de
nitrogênio no solo. No período úmido ocorreu maior mobilidade do nitrato no solo que facilitou
sua aquisição nas raízes e sua assimilação nas folhas, enquanto que no período seco, frente a
imobilidade desse íon, evidenciada pelo seu maior conteúdo no solo, essa espécie passou a
assimilar o amônio.
Astronium graveolens
Foram classificadas como secundárias tardias as espécies com baixo potencial de utilização
do nitrato e que possivelmente estariam assimilando outra forma de nitrogênio do ambiente.
Dentre elas, Astronium graveolens apresentou uma baixa atividade de assimilação do nitrato
(35,5±8,2 pkat.gPF-1 – úmido e 45,8±28,2 pkat.gPF-1 – seco) frente a uma grande concentração
de nitrato foliar (8,8±0,9 mol.g-1 PF – úmido e 10,6±1,3 mol.g-1 PF - seco). Além disso, foi
constatado o predomínio de GLN (62,1% - úmido), de GLU (24,8% - seco) e de MET (21,7% -
seco), este último relacionado com o metabolismo de ASP e ASN (Azevedo & Lea 2001), que
trazem evidências de um metabolismo voltado à aquisição e ao uso de amônio. As taxas de ARG
do período úmido (21,5%) demonstraram a remobilização de reservas internas de nitrogênio.
Considerando todas essas características, a interpretação das matrizes de classificação
indicou quase 100% de probabilidade de Astronium graveolens ser uma secundária tardia.
Campomanesia guaviroba
Entre as espécies de Myrtaceae, Campomanesia guaviroba também teve baixa atividade de
redutase do nitrato (26,7±6,4 pkat.gPF-1 – úmido e 52,2±65,0 pkat.gPF-1 – seco) e conteúdo
variável de nitrato na seiva do xilema (0,55±0,16 µmol.ml-1 – úmido e 1,70±0,76 µmol.ml-1 –
seco) e, apesar dessas variações, foi verificado um alto conteúdo de nitrato foliar (10,1±0,4
mol.g-1 PF – úmido e 10,2±0,1 mol.g-1 PF - seco), indicando um possível armazenamento desse
íon. Os principais transportadores de nitrogênio no período úmido foram ASN (23,7%) e ARG
(20,9%), compostos nitrogenados comuns nas espécies secundárias tardias (Aidar et al. 2003).
Outros aminoácidos tiveram taxa pronunciada, como PHE (15,8% - úmido e 20,9% - seco) e LYS
(48,4% - seco). A síntese de LYS se inicia com a utilização de ASP como precursor, um
aminocomposto relacionado com o metabolismo do amônio, com o ciclo da uréia (Motta 2003) e
com a formação de THR, MET e ILE (Azevedo & Lea 2001).
120
O predomínio de ARG e ASN denota características que, aliada à baixa assimilação de
nitrato, sugerem a aquisição de amônio como fonte inorgânica de nitrogênio. Os resultados das
classificações a priori e a posteriori mostraram uma probabilidade de quase 100% dessa espécie
ser secundária tardia.
Cariniana legalis
Para Cariniana legalis os níveis de redutase do nitrato foram baixos (87,6±21,2 pkat.gPF-1
– úmido e 77,1±55,4 pkat.gPF-1 – seco) e foi observado baixo conteúdo de nitrato na seiva do
xilema (0,86±0,21 µmol.ml-1 – úmido e 0,27±0,57 µmol.ml-1 – seco) em contraposição ao
elevado conteúdo de nitrato foliar (15,7±1,2 mol.g-1 PF – úmido e 12,2±0,9 mol.g-1 PF - seco), o
que evidencia um possível acúmulo desse íon nas folhas. Para a Lecytidaceae Planchonia careya,
Schmidt et al. (1998) também verificaram uma baixa atividade de redutase do nitrato, elevado
conteúdo de nitrato foliar e baixa taxa de nitrogênio nas folhas e observaram a presença de
micorrízas nas raízes.
Além dessa baixa assimilação do nitrato, foi verificado elevado δ15N (4,13±0,32‰ – úmido
e 4,08±0,47‰ – seco) frente às baixas taxas de nitrogênio total foliar (2,2±0,2% - úmido e
1,6±0,3% - seco), o que sugere que essa espécie utiliza fontes alternativas de nitrogênio e não o
nitrato. Isso ficou reforçado com o predomínio de CIT (50,5% - úmido e 21,9% - seco), GLN
(16,2% – úmido e 31,6% - seco) e ARG (22,8% - seco), sugerindo a assimilação de amônio nas
raízes.
Além da função de transporte do amônio assimilado, CIT e ARG demonstraram estar
relacionados com o processo de remobilização de nitrogênio, no período úmido, e com o
armazenamento desse elemento, no período seco, evidenciando uma estratégia de reciclagem
interna de nitrogênio. As maiores taxas de GLN no período seco mostraram uma estratégia de
transporte a longa distância possivelmente resultante da assimilação de amônio nas raízes. A
estratégia de armazenamento de nitrogênio no período seco permite que as plantas sustentem seu
crescimento, mesmo que a quantidade de água diminua e indisponibilize o nitrogênio no solo
(Schmidt & Stewart 1998).
Na comparação entre Carinina legalis e Cariniana estrellensis (Capítulo 1), embora haja
diferenças quantitativas de aquisição, transporte e assimilação do nitrogênio, essas espécies
utilizam estratégias semelhantes que, do ponto de vista das matrizes de classificação da Análise
121
de Discriminante, permitiram enquadrá-las na mesma categoria sucessional de secundária tardias
(69% - úmido e 100% - seco).
Esenbeckia leiocarpa
No período úmido, a espécie Esenbeckia leiocarpa apresentou maior atividade de redutase
do nitrato (151,3±79,3 pkat.gPF-1 – úmido e 54,3±45,3 pkat.gPF-1 – seco), com proporcional
conteúdo de nitrato na seiva (0,81±0,28 µmol.ml-1 – úmido 0,21±0,50 µmol.ml-1 – seco) e
desproporcional conteúdo de nitrato foliar (5,5±0,7 mol.g-1 PF – úmido e 10,2±2,4 mol.g-1 PF -
seco). A abundância de CIT no período úmido (70,3%) possivelmente está relacionada com a
remobilização de nitrogênio. Esse comportamento de uso do nitrogênio no período úmido, pode
estar relacionado com a maior disponibilidade de nitrogênio inorgânico no solo, em virtude da
maior quantidade de chuva nesse período. Já para o período seco, o comportamento fisiológico de
uso de nitrogênio foi inverso e o aminoácido predominante foi GLN (86,5% - seco), o que indica
o investimento dessa espécie no transporte de nitrogênio a longa distância. Essas características
somadas ao comportamento ciófito e ao fato dessa espécie, quando jovem, não tolerar luz direta
(Lorenzi 1998), razão pela qual não é encontrada em formações secundárias, levam a inferir que
seja uma espécie secundária tardia. Isso se confirma com a interpretação estatística do
comportamento de uso de nitrogênio dessa espécie que forneceu uma probabilidade de quase
100% de pertencer a esse grupo.
Eugenia excelsa
Uma Myrtaceae que possivelmente acumula nitrato nas folhas foi Eugenia excelsa. Essa
espécie teve níveis baixos e variáveis de redutase do nitrato (110,6±93,9 pkat.gPF-1 – úmido e
24,5±16,3 pkat.gPF-1 – seco), compensados pelos elevados conteúdos de nitrato nas folhas
(8,4±1,9 mol.g-1 PF – úmido e 9,9±6,1 mol.g-1 PF - seco) e na seiva do xilema (1,30±1,48
µmol.ml-1 – úmido e 1,99±0,36 µmol.ml-1 – seco). Além disso, o nitrato teve grande contribuição
como transportador de nitrogênio (0,9% - úmido e seco) juntamente com as formas ARG (67,3%
úmido) e GLU (24,7% - seco), o que pode indicar uma possível remobilização interna de
nitrogênio ou assimilação de amônio pelas raízes. Foi observada uma significante contribuição de
MET (48,2% - seco) e, de acordo com Azevedo & Lea (2001), isso pode estar relacionado ao
metabolismo de ASP e ASN.
122
Essas características de baixa assimilação e de transporte de nitrogênio trazem indícios de
um metabolismo voltado à aquisição e uso de amônio, o que seria um comportamento típico de
uma espécie secundária tardia. Analisando esses resultados foi possível obter uma probabilidade
de quase 100% para a classificação de Eugenia excelsa nesse grupo de espécies.
Euterpe edulis
A espécie Euterpe edulis teve baixa atividade de redutase do nitrato (65,2±8,6 pkat.gPF-1 –
úmido e 34,4±6,9 pkat.gPF-1 – seco), elevado conteúdo de nitrato foliar (8,8±1,2 mol.g-1 PF –
úmido e 9,9±0,3 mol.g-1 PF - seco) e conteúdo variável de nitrato na seiva (0,22± 0,01 µmol.ml-1
– úmido e 1,94±1,18 µmol.ml-1 – seco), indicando o pouco uso desse íon por essa espécie.
Predominou como transportador de nitrogênio os aminoácidos CIT (52% - úmido), TYR
(23,6% - seco) e LYS (26,9% - seco). Essa mesma espécie no PECB (Capítulo 1) teve na seiva do
xilema o predomínio de ARG e CIT. Malaguti et al. (2001) comentam que CIT e ARG são
formas comuns de transporte de nitrogênio na seiva do xilema de espécies arbóreas e a
importância relativa de cada um desses compostos nitrogenados pode variar de acordo com a
espécie. Millard et al. (1998) e Cantón et al. (2005) relatam que esses compostos nitrogenados
alternam suas quantidades na seiva entre períodos úmido e seco. Isso pode estar relacionado ao
armazenamento e a remobilização interna de nitrogênio da planta (Schmidt & Stewart et al.
1998). Os resultados obtidos para Euterpe edulis permitem deduzir que em ambas as áreas
estudadas os indivíduos empregam como estratégia o armazenamento de nitrogênio no período
mais seco e a remobilização no período úmido.
A interpretação de suas variáveis ecofisiológicas de uso de nitrogênio forneceu uma alta
probabilidade de essa espécie ser secundária tardia (97% - úmido e 95% - seco).
Galipea jasminiflora
Dentre os membros da família Rutaceae amostrados na parcela permanente, Galipea
jasminiflora pôde ser caracterizada como uma espécie de baixa atividade de redutase do nitrato
(39,6±8,3 pkat.gPF-1 – úmido e 93,3±89,0 pkat.gPF-1 – seco), sendo o nitrato abundantemente
transportado na seiva (1,93±0,90 µmol.ml-1 – úmido e 3,06±1,18 µmol.ml-1 – seco) e acumulado
nas folhas (9,6±4,4 mol.g-1 PF – úmido e 10,7±6,6 mol.g-1 PF - seco). Os principais
transportadores de nitrogênio, CIT (86,3% - úmido e 17,5% - seco) e GLN (59,2% - seco),
123
interpretados juntamente com a baixa assimilação foliar do nitrato permitem classificar essa
espécie como secundária tardia.
Frak et al. (2002), em estudo sobre a dinâmica temporal da remobilização do nitrogênio,
obtiveram resultados que mostram o predomínio de CIT na seiva do xilema. Essa seria uma
estratégia relacionada diretamente com o passo metabólico da transaminação de ARG,
demonstrando a remobilização e o armazenamento interno de nitrogênio em Galipea
jasminiflora.
A Análise Discriminante permitiu a sumarização das características ecofisiológicas,
classificando essa espécie, a priori e a posteriori, como secundária tardia, com 100% de
probabilidade para o período úmido. Entretanto, no período seco, essa classificação indicou 60%
de probabilidade de pertencer às secundárias iniciais, o que pode ser atribuído ao predomínio de
GLN na seiva desse período. Dessa forma, Galipea jasminiflora possui características dos dois
grupos secundários que são estabelecidas de acordo com as estratégias de uso do nitrogênio
condicionadas à disponibilização das formas inorgânicas nitrogenadas do solo, utilizando
preferencialmente o amônio.
Holocalyx balansae
A leguminosa Caesalpiniaceae Holocalyx balansae foi a espécies que teve a menor
atividade de redutase do nitrato (24,8±10,2 pkat.gPF-1 – úmido e 5,5±2,1 pkat.gPF-1 – seco),
baixo conteúdo de nitrato na seiva (0,46±0,27 µmol.ml-1 – úmido e 0,44±0,49 µmol.ml-1 – seco) e
foi pouco responsiva à variação sazonal de nitrogênio. Essa baixa assimilação, aliada aos
elevados valores de δ15N (3,56±0,47‰ – úmido e 4,29±0,86‰ – seco), sugerem a assimilação de
outra forma de nitrogênio, como o amônio na forma inorgânica incorporada aos aminoácidos
GLN (77,6% - úmido) e ASN (79,1% - seco).
A elevada taxa de GLN nas raízes pode ocasionar a diminuição de GLU e de ASP e indica a
síntese rápida de GLN durante o período inicial da assimilação do amônio (Yoshikiyo & Izawa
1971). A baixa atividade de redutase do nitrato pode estar relacionada com a presença de
compostos nitrogenados reduzidos como o amônio absorvido nas raízes e com compostos
nitrogenadoscomo GLN e ASN (Sivasankar & Oaks 1995).
A baixa atividade de redutase do nitrato pode ter sido a variável preponderante para a
classificação de Holocalyx balansae como secundária tardia no período úmido (68%). Já no
124
período seco, essa espécie obteve quase 100% da probabilidade de pertencer a esse grupo, e isso
pode ser atribuído não só à baixa atividade de redutase do nitrato, como também ao predomínio
de ASN, um aminocomposto muito comum na seiva do xilema de espécies tardias (Aidar et al.
2003).
Hymenaea courbaril
Outra Caesalpiniaceae analisada fora da parcela foi Hymenaea courbaril. Essa leguminosa
apresentou baixa atividade de redutase do nitrato (119,1±25,5 pkat.gPF-1 – úmido e 93,6±53,7
pkat.gPF-1 – seco), elevado nitrato nas folhas (8,8±1,3 mol.g-1 PF – úmido e 8,1±1,1 mol.g-1 PF
- seco) e baixo conteúdo desse íon na seiva (0,39±0,13 µmol.ml-1 – úmido e 0,13±0,37 µmol.ml-1
– seco), o que sugere não ser o nitrato a fonte preferencial de nitrogênio dessa espécie.
A baixa taxa de nitrogênio foliar (1,7±0,3% - úmido e 1,5±0,1% - seco) sugere outra fonte
de aquisição do nitrogênio. Essa espécie tem sido considerada como não formadora de
associações simbióticas, tanto por nodulação (Leitão 1997) como por micorríza (Carneiro et al.
1998), o que indica uma estratégia de uso de nitrogênio baseada na utilização de amônio.
O principal transportador desse elemento na seiva do xilema foi ASN (86,5% - úmido e
55,7% - seco), aminoácido comum em leguminosas e muito utilizado no transporte a curta
distância e no armazenamento de nitrogênio. Esse aminocomposto é considerado por Atkins et al.
(1975) como o principal produto de assimilação do nitrogênio exportado da raiz para as folhas via
seiva do xilema para as leguminosas. Seu predomínio na seiva dessa espécie também foi relatado
por Martins (2007).
Assim como constatado na Floresta Ombrófila Densa Submontana (Capítulo 1), as
características ecofisiológicas de uso do nitrogênio em Hymenaea courbaril permitem colocá-la
como secundária tardia, com quase 100% de probabilidade nas classificações a priori e a
posteriori e com as distâncias quadradas mais associada ao centróide LSS.
Ixora gardneriana
A espécie Ixora gardneriana também demonstrou baixa assimilação de nitrato (96,5±0,5
pkat.gPF-1 – úmido e 160,1±81,2 pkat.gPF-1 – seco), com elevado conteúdo desse íon na folha
(9,0±2,6 mol.g-1 PF – úmido e 10,5±1,4 mol.g-1 PF - seco) e na seiva do xilema (1,48±0,42
µmol.ml-1 – úmido). Os baixos valores de δ15N (1,89±0,20‰ – úmido e 1,76±1,06‰ – seco), da
125
taxa de nitrato (0,5% - úmido e 0,3% - seco) e da assimilação do nitrato nas folhas sugerem que
essa espécie utiliza outra fonte de nitrogênio, possivelmente o amônio.
Foi constatado o mesmo comportamento observado em Hymenaea courbaril, o que permite
deduzir que ocorre uma assimilação substancial de nitrogênio nas raízes. As características de
baixa assimilação do nitrato e o predomínio de ASN (78% - úmido) e de GLN (96,7% - seco)
foram interpretadas estatisticamente com as demais variáveis de uso do nitrogênio e forneceram
uma elevada probabilidade dessa espécie ser secundária tardia (95% - úmido e 85% - seco).
Nectandra angustifolia
A espécie Nectandra angustifolia foi incluída no grupo de secundárias tardias pelo fato do
nitrato não ser sua principal fonte de nitrogênio. Isso ficou evidente devido à baixa atividade de
redutase do nitrato (110,9±28,5 pkat.gPF-1 – úmido e 58,0±45,0 pkat.gPF-1 – seco), do pouco
nitrato na seiva (0,16±0,0 µmol.ml-1 – úmido e 0,08±0,23 µmol.ml-1 - seco), da baixa
contribuição desse íon no transporte de nitrogênio (0,6% - úmido e 0,3% - seco) e do conteúdo do
nitrato foliar (7,3±0,0 mol.g-1 PF – úmido e 5,3±0,6 mol.g-1 PF - seco). Esses dados revelam que
a disponibilidade de nitrato no solo, condicionada aos eventos climáticos dos dois períodos, foi
um fator que limitou a assimilação desse íon no período seco.
A probabilidade de essa espécie pertencer a um dos grupos de sucessão indicou 86% de
chance de Nectandra angustifolia ter um comportamento de secundária tardia no período úmido,
o que pode ser atribuído ao predomínio de ASN (84,2%). No período seco, foi obtida a
probabilidade de 85% de ser uma secundária inicial, classificação essa influenciada pela elevada
taxa de GLN (97,1%). Isso evidencia que a influência da disponibilização das formas inorgânicas
nitrogenadas no solo, condicionada pela estacionalidade da precipitação, podem interferir no
comportamento ecofisiológico dessa espécie, dando à ela um comportamento intermediário entre
secundárias iniciais e tardias.
Pachystroma longifolium
Dentre as diversas Euphorbiaceae amostradas na RMSG, a caracterização de uso de
nitrogênio de Pachystroma longifolium evidencia uma das mais baixas atividades de redutase do
nitrato (17,8±4,4 pkat.gPF-1 – úmido e 13,2±5,6 pkat.gPF-1 – seco), baixo transporte de nitrato via
seiva do xilema (0,61±0,21 µmol.ml-1 – úmido e 0,99±1,17 µmol.ml-1 – seco) e predomínio de
126
transportadores de nitrogênio como ASN (34,5% - úmido), CIT (26% - úmido), GLN (30,5% -
seco), GLU (16% - seco) e ARG (15,7% - úmido e 31,5% - seco), evidenciando que essa espécie
foi pouco responsiva à variação sazonal do nitrogênio no solo da parcela.
Esses comportamentos na assimilação do nitrato e no transporte de nitrogênio sugerem que
essa espécie busca sua fonte no amônio do solo e satisfaz sua demanda assimilando
abundantemente esse íon nas raízes. Investe em transportadores de longa distância (ASN e GLN)
nos dois períodos e no armazenamento de nitrogênio via ARG, no período seco, e na
remobilização desse elemento via ARG e CIT, no período úmido.
Para as espécies secundárias tardias, Aidar et al. (2003) comentam que os aminoácidos mais
predominantes são ARG e ASN e a preferência pelo uso do nitrato como fonte inorgânica do
nitrogênio é muito baixa. Essas informações constatadas em Pachystroma longifolium, aliadas
com as interpretações das matrizes de classificação (100% - úmido e seco) permitem classificar
essa espécie como secundária tardia.
Psychotria vauthieri
Outro membro da família Rubiaceae que apresentou baixa atividade de redutase do nitrato
foi Psychotria vauthieri (93,6±27,0 pkat.gPF-1 – úmido e 103,4±40,7 pkat.gPF-1 – seco). Essa
espécie teve pouco nitrato na seiva (0,89±0,43 µmol.ml-1 – úmido e 0,86±1,48 µmol.ml-1 – seco)
embora, elevado conteúdo de nitrato na folha (8,5±3,9 mol.g-1 PF – úmido e 9,4±4,4 mol.g-1 PF
- seco), o que sugere o acúmulo desse íon.
A pouca preferência de aquisição do nitrato e sua baixa assimilação nas folhas sugerem que
essa espécie busca no amônio a sua fonte de nitrogênio inorgânico. A absorção desse íon pode ser
a razão das elevadas taxas de GLN (48,9% - úmido e 61,2% - seco) na seiva do xilema
(Yoshikiyo & Izawa 1971) e isso, somado às taxas de ASN (39,6% - úmido e 29,9% - seco)
podem explicar a baixa atividade de redutase do nitrato (Sivasankar & Oaks 1995).
A interpretação das características ecofisiológicas permitiu concluir que Psychotria
vauthieri é uma secundária tardia. Isso se reforça com as classificações a priori e a posteriori que
a indicaram a esse grupo com elevada probabilidade (88% - úmido e 91% - seco).
Securinega guaraiuva
Outra espécie da família Euphorbiacae analisada foi Securinega guaraiuva, com baixa
127
atividade de redutase do nitrato (40,5±14,4 pkat.gPF-1 – úmido e 63,7±29,2 pkat.gPF-1 – seco),
elevado conteúdo de nitrato foliar (8,1±1,6 mol.g-1 PF – úmido e 11,1±1,7 mol.g-1 PF - seco) e
pouco nitrato na seiva (0,99±0,32 µmol.ml-1 – úmido e 0,34±0,73 µmol.ml-1 – seco), que sugerem
uma baixa aquisição desse íon nas raízes e a pouca preferência de assimilação nas folhas.
Apesar dessa espécie ter apresentado uma grande diversidade de transportadores na seiva
do xilema, os mais predominantes foram ASN (23,1% - úmido), ARG (16% - úmido), GLU
(29,9% - seco) e ASP (17,3% - seco), que levam às mesmas conclusões relatadas para Psychotria
vauthieri, que seria a inibição da redutase do nitrato em função das taxas de ASN e GLN e a
preferência na aquisição do amônio do solo, refletido nas taxas de GLN.
Os compostos nitrogenados GLN, ASN, GLU e ASP estão relacionados ao metabolismo do
amônio, são fundamentais na exportação e na distribuição do nitrogênio e precursores das
principais famílias de aminoácidos protéicos (Taiz & Zeiger 2002). Esses transportadores
juntamente com ARG são também atuantes no armazenamento de nitrogênio (Nordin & Nasholm
1997, Bausenwein et al. 2001).
No período úmido, a sumarização das características de uso de nitrogênio para essa
espécie permitiu classificá-la como secundária tardia, com quase 100% de probabilidade a priori
e a posteriori. Já no período seco, a probabilidade de pertencer a esse grupo foi menor (56%).
Mesmo com resultados diferentes para cada período, a observação das variáveis ecofisiológicas
permitiu deduzir que se trata de uma espécie secundária tardia que, no período seco, pode
constituir parte do continuum ecofisiológico entre iniciais e tardias.
Syagrus romanzoffiana
Entre as Arecaceae, Syagrus romanzoffiana apresentou uma atividade de redutase do nitrato
média e bastante variável (145,2±62,9 pkat.gPF-1 – úmido e 185,4±150,8 pkat.gPF-1 – seco). Os
elevados conteúdos de nitrato nas folhas (9,1±0,8 mol.g-1 PF – úmido e 8,9±1,4 mol.g-1 PF -
seco) e na seiva (1,09±0,96 µmol.ml-1 – úmido e 1,72±2,11 µmol.ml-1 – seco) e a contribuição
significante desse íon como transportador de nitrogênio na seiva (0,6% - úmido e seco) indicam
seu possível acúmulo. Essas características, juntamente com o fato dos aminoácidos de maior
contribuição no transporte de nitrogênio terem sido CIT (42,8% - úmido), relacionada ao
metabolismo de ARG, e ASN (73,7% - seco), permitem classificar essa espécie no grupo de
secundárias tardias.
128
De acordo com Bernacci et al. (2006) a semente de Syagrus romanzoffiana necessita de
sombreamento para germinar. Esses autores afirmam que a espécie é uma oportunista que
necessita de clareiras para crescer e apresenta tolerância à sombra na vida adulta pelo fato de
sobreviver por um longo período sob sombreamento e iniciar sua reprodução apenas quando
atinge o dossel.
A classificação sucessional deve levar em consideração as características autoecológicas e a
fisiologia de uso de nitrogênio de Syagrus romanzoffiana que indica o uso tanto do amônio como
do nitrato. Os resultados estatísticos revelaram uma grande probabilidade dessa espécie ter
comportamento de secundária tardia no período úmido (93%). A probabilidade do período seco
também indica essa classificação (61%), embora tenha alguma expectativa de pertencer ao grupo
de secundárias iniciais.
Trichilia catigua
A outra espécie do gênero Trichilia analisada na parcela, T. catigua, diferentemente da
primeira, apresentou baixa atividade de redutase do nitrato (49,6±12,4 pkat.gPF-1 – úmido e
26,6±15,3 pkat.gPF-1 – seco), elevado conteúdo de nitrato nas folhas (10,5±2,5 mol.g-1 PF –
úmido e 10,0±0,9 mol.g-1 PF - seco) e, somente no período úmido, foi observado nitrato na seiva
do xilema (1,21±0,59 µmol.ml-1). Os principais transportadores de nitrogênio nessa espécie
foram ASN (62,7% - úmido) e GLN (78% - seco), com contribuição significante do nitrato no
período úmido (0,7%).
O resultado da matriz de classificação indicou essa espécie como secundária tardia (94% -
úmido e 59% - seco). No período úmido, a baixa atividade de assimilação foliar do nitrato, o
acúmulo desse íon nas folhas, sua baixa quantidade na seiva e o predomínio de ASN, foram
decisivos para sua classificação nesse grupo. No período seco, a menor probabilidade pode ter
ocorrido em função da taxa de GLN, aminocomposto comum na seiva de secundárias iniciais
(Aidar et al. 2003).
Actinostemum communis
Outra espécie da família Euphorbiacae analisada foi Actinostemum communis, que mostrou
grande variação na atividade de redutase do nitrato nos dois períodos (17,0±4,8 pkat.gPF-1 –
úmido e 400,0±167,1 pkat.gPF-1 – seco), além de conteúdo médio e variável de nitrato foliar
129
(9,2±2,3 mol.g-1 PF – úmido e 7,4±0,5 mol.g-1 PF - seco) e baixo na seiva do xilema (0,96±0,73
µmol.ml-1 – úmido e 1,62±0,17 µmol.ml-1 – seco).
Apesar do transportador predominante ter sido GLN (64,1% - seco e 71,2% – úmido), o que
seria uma característica de secundária inicial, as variações na assimilação do nitrato não
permitiram enquadrar essa espécie em nenhum dos três grupos sucessionais propostos, por isso
foi classificada como não caracterizada (Nc), não compondo a matriz de classificação da Análise
de Discriminante.
Os resultados mostraram que as maiores atividades de redutase do nitrato foram atribuídas à
Trema micrantha, Cecropia pachystachya e Casearia decandra, enquanto que as menores
atividades foram das espécies Astronium graveolens, Pachystroma longifolium, Holocalyx
balansae, Galipea jasminiflora e Securinega guaraivua. Entre esses dois extremos foram
registradas espécies com atividade média de redutase do nitrato como Alchornea glandulosa,
Machaerium stipitatum, Esenbeckia febrifuga, Inga affinis, Piptadenia gonoachanta,
Aspidosperma polyneuron, entre outras.
A variação na atividade de assimilação do nitrato foi na ordem de 32 vezes para o período
úmido (548,4±230,0 pkat gPF-1 a 17,0±4,8 pkat gPF-1) e 120 vezes para o seco (618,7±79,7 pkat
gPF-1 a 5,5±2,1 pkat gPF-1) e indica um gradiente de alta, média e baixa atividade para o conjunto
das 42 espécies amostradas na RMSG.
Espécies que apresentaram baixa atividade de redutase do nitrato (<75,0 pkat.gPF-1) como
Guapira opoosita, Ocotea corymbosa, Trichillia catigua e Pachystroma longifolium
possivelmente não tem afinidade ao nitrato e adquirem o amônio ou outra forma nitrogenada
ocorrente no solo. Essas espécies apresentaram abundância na taxa de GLN no período seco,
quando o nitrato estava mais imóvel em função da menor precipitação e o amônio era a forma
nitrogenada alternativa a ser utilizada. Os resultados mostraram taxas significantes que
evidenciam a síntese rápida de GLN durante o período inicial da assimilação do amônio nas
raízes, o que representa uma reação preliminar da assimilação desse íon (Yoshikiyo & Izawa
1971).
Algumas espécies como Ocotea corymbosa, Astronium graveolens, Campomanesia
guaviroba, Securinega guaraiuva e Trichillia catigua procuraram utilizar a estratégia de
armazenamento de nitrato nas folhas para a mobilização interna de nitrogênio. Outras espécies
como Cariniana estrellensis, Euterpe edulis e Galipea jasminiflora utilizaram como estratégia a
130
imobilização de ARG ou de CIT no período seco e a utilização desses compostos nitrogenadosno
período úmido. A estratégia de armazenamento de nitrogênio no período seco permite que as
plantas sustentem seu crescimento, mesmo que a quantidade de água diminua e indisponibilize o
nitrogênio no solo (Schmidt & Stewart 1998). A utilização de ARG e de compostos relacionados
constitui uma importante estratégia de reciclagem de carbono e de nitrogênio para reutilização na
biossíntese de outros aminoácidos e nucleotídeos necessários para o desenvolvimento da planta
(Verna & Zhang 1999). Nas leguminosas foi comum a predominância de ASN e GLN, ambos
produtos primários dos processos de assimilação do nitrato (Sodek 2004).
Durante o período seco, Plinia cauliflora, Eugenia excelsa e Astronium graveolens
mostraram taxas significantes de MET. Esse aminocomposto possui um átomo de enxofre (S),
um elemento essencial necessário para o crescimento de plantas, incorporado inicialmente em
CYS (cisteína) e posteriormente convertida em MET (Sun 1999). A fonte inorgânica de enxofre
no ambiente está sob a forma de sulfato que é absorvido do solo pelas plantas e incorporado em
CYS e MET (Saito 1999). A presença de MET na seiva mostra que essas três espécies estavam,
durante o período seco, assimilando íon sulfato do solo, o que presume o desempenho de uma
estratégia para a suplementação das necessidades internas de enxofre.
As espécies arbóreas analisadas possuem diferentes habilidades para absorver, transportar e
assimilar nitrogênio de tal forma a atender a demanda interna desse elemento. Essas diferenças se
expressaram através da disponibilidade do amônio e do nitrato no solo.
A grande maioria das espécies possui adaptações adequadas para utilização eficiente do
nitrato e do amônio disponibilizados no solo de acordo com a estacionalidade do clima da área de
estudo. Essas conformações ecofisiológicas de uso do nitrogênio permitiram a organização de
um grupo de espécies tardias que pouco usa o nitrato adquirido e acumulado, desempenhando
uma clara habilidade de utilização do amônio. Em oposição, as espécies organizadas como
pioneiras exibiram predominantemente o uso do nitrato adquirido do solo.
Os resultados revelam que as espécies arbóreas estudadas desempenham diferentes funções
que permitem o seu sucesso no continuum sucessional da Floresta Estacional Semidecidual e
estão de acordo com a hipótese inicial, sustentada por diversos autores, de que a atividade de
redutase do nitrato diminui em um gradiente de pioneiras a secundárias iniciais e tardias (Smith
& Rice 1983, Smirnoff & Stewart 1985, Stewart et al. 1990, 1992, Aidar et al. 2003 e Cruz et al.
2006).
131
Tabela 2.6 Valores médios e o desvio padrão de atividade de redutase do nitrato (NRA), da
concentração de nitrato foliar (NO3-), da abundância natural de nitrogênio (δ15N), da taxa de
nitrogênio total foliar (Ntotal) e da razão carbono nitrogênio (C:N) das 22 espécies arbóreas da
parcela permanente de 1,0 ha. Reserva Municipal d Santa Genebra, SP. Valores referentes aos
períodos úmido (wet) e seco (dry). RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS
= secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.
δ N
- 15
NRA NO3 Ntotal
Flacourtiaceae Casearia decandra wet PS 548.4 ± 230.0 8.2 ± 2.6 4.34 ± 1.01 3.2 ± 0.4 15.04 ± 2.53
dry 580.9 ± 304.8 7.5 ± 2.7 3.77 ± 1.51 2.5 ± 0.0 18.27 ± 0.57
Cecropiaceae Cecropia pachystachya wet PS 467.7 ± 364.5 7.5 ± 0.3 2.56 ± 1.09 3.3 ± 0.7 13.83 ± 2.79
dry 485.8 ± 300.9 6.9 ± 1.0 1.25 ± 1.47 2.5 ± 0.3 18.17 ± 1.71
Ulmaceae Trema micrantha wet PS 370.4 ± 89.7 9.2 ± 2.6 1.45 ± 0.90 2.9 ± 0.3 15.17 ± 1.04
dry 618.7 ± 79.7 7.6 ± 3.2 1.74 ± 1.04 3.2 ± 0.3 13.52 ± 2.05
Mimosaceae Acacia polyphylla wet ESS 283.1 ± 162.5 10.9 ± 3.7 5.49 ± 0.66 3.0 ± 0.7 17.10 ± 3.38
dry 240.8 ± 216.1 11.0 ± 3.5 5.68 ± 0.87 3.1 ± 0.3 16.01 ± 1.18
Euphorbiaceae Alchornea glandulosa wet ESS 262.6 ± 146.2 10.3 ± 0.5 2.35 ± 0.25 3.3 ± 0.4 14.12 ± 1.66
dry 92.7 ± 104.9 12.9 ± 2.1 1.23 ± 0.08 2.6 ± 0.4 17.92 ± 2.46
Apocynaceae Aspidosperma polyneuron wet ESS 134.5 ± 132.6 6.6 ± 0.8 5.70 ± 0.34 2.7 ± 0.6 19.57 ± 4.53
dry 154.6 ± 86.9 6.6 ± 1.8 6.42 ± 0.65 2.2 ± 0.1 21.67 ± 1.21
Meliaceae Cedrela fissilis wet ESS 166.6 ± 70.4 15.0 ± 2.1 3.99 ± 2.25 2.3 ± 0.3 22.09 ± 2.94
dry 140.3 ± 138.4 13.9 ± 4.2 3.32 ± 0.36 2.4 ± 0.9 23.04 ± 8.97
Fabaceae Centrolobium tomentosum wet ESS 203.1 ± 96.0 10.7 ± 0.5 2.03 ± 0.60 2.5 ± 0.3 18.83 ± 1.15
dry 47.6 ± 6.3 9.5 ± 0.5 0.78 ± 0.63 2.4 ± 0.2 19.78 ± 2.26
Sapotaceae Chrysophyllum gonocarpum wet ESS 162.9 ± 177.0 4.8 ± 0.8 2.27 ± 0.66 3.1 ± 0.7 15.33 ± 2.79
dry 70.8 ± 51.0 4.7 ± 1.0 2.74 ± 1.52 3.3 ± 0.4 14.77 ± 1.84
Boraginaceae Cordia ecalyculata wet ESS 83.8 ± 42.6 6.0 ± 0.3 4.44 ± 0.31 2.6 ± 0.2 16.36 ± 0.83
dry 107.8 ± 41.2 5.4 ± 0.7 4.19 ± 0.28 2.4 ± 0.3 17.11 ± 1.41
Euphorbiaceae Croton floribundus wet ESS 182.6 ± 48.3 5.7 ± 1.3 2.18 ± 0.83 3.0 ± 0.4 15.90 ± 1.76
dry 112.0 ± 75.3 6.6 ± 2.2 1.69 ± 0.75 2.7 ± 0.1 16.83 ± 0.14
Euphorbiaceae Croton piptocalyx wet ESS 99.0 ± 109.9 5.9 ± 1.1 3.67 ± 0.72 4.9 ± 0.4 9.06 ± 0.62
dry 86.2 ± 48.1 5.8 ± 1.0 3.94 ± 0.90 3.7 ± 0.3 11.15 ± 0.50
Rutaceae Esenbeckia febrifuga wet ESS 275.2 ± 152.3 7.9 ± 0.5 5.46 ± 1.09 3.8 ± 0.6 12.39 ± 2.28
dry 206.7 ± 141.5 9.3 ± 0.4 5.17 ± 0.81 2.8 ± 0.2 16.15 ± 1.53
Nyctaginaceae Guapira opposita wet ESS 64.7 ± 23.1 2.1 ± 0.2 2.16 ± 2.44 3.2 ± 1.6 13.42 ± 4.50
dry 70.1 ± 80.4 1.1 ± 0.1 2.34 ± 2.25 3.2 ± 1.1 12.45 ± 2.12
Mimosaceae Inga affinis wet ESS 161.8 ± 57.8 6.9 ± 1.8 0.43 ± 0.29 3.6 ± 0.3 13.47 ± 0.90
dry 316.3 ± 62.0 6.1 ± 1.1 -0.02 ± 0.60 3.0 ± 0.4 15.20 ± 1.66
Mimosaceae Inga luschnathiana wet ESS 116.9 ± 58.2 8.5 ± 0.9 2.23 ± 1.35 3.6 ± 0.6 13.41 ± 2.06
dry 213.3 ± 36.6 7.5 ± 1.4 2.33 ± 1.34 3.7 ± 0.4 13.09 ± 1.67
Bignoniaceae Jacaranda micrantha wet ESS 293.4 ± 0.0 11.7 ± 0.7 2.61 ± 0.00 3.2 ± 0.0 16.49 ± 0.00
dry 369.6 ± 0.0 10.7 ± 0.5 3.55 ± 0.00 3.2 ± 0.0 16.49 ± 0.00
132
δ N
- 15
NRA NO3 Ntotal
Fabaceae Machaerium stipitatum wet ESS 208.6 ± 0.0 6.5 ± 0.5 3.42 ± 0.00 3.1 ± 0.0 14.16 ± 0.00
dry 269.8 ± 147.0 4.6 ± 1.3 2.72 ± 0.95 3.5 ± 0.6 13.49 ± 2.27
Myrtaceae Myrciaria floribunda wet ESS 134.4 ± 105.9 6.6 ± 2.0 2.17 ± 1.22 1.9 ± 0.1 24.05 ± 1.82
dry 106.4 ± 86.9 5.3 ± 1.2 1.43 ± 1.73 2.0 ± 0.7 23.74 ± 7.26
Lauraceae Ocotea corymbosa wet ESS 73.1 ± 1.9 13.0 ± 2.7 0.36 ± 1.41 1.8 ± 0.1 28.65 ± 1.71
dry 30.9 ± 11.8 11.4 ± 1.6 0.62 ± 1.61 1.7 ± 0.1 28.27 ± 1.46
Mimosaceae Piptadenia gonoacantha wet ESS 177.6 ± 88.9 9.1 ± 1.0 5.28 ± 1.10 3.4 ± 0.8 14.61 ± 4.16
dry 159.9 ± 41.3 11.3 ± 0.7 5.79 ± 1.49 3.1 ± 0.3 15.00 ± 1.34
Myrtaceae Plinia cauliflora wet ESS 114.5 ± 55.0 5.1 ± 4.9 2.97 ± 1.30 2.1 ± 0.2 22.03 ± 1.69
dry 205.9 ± 10.2 7.4 ± 1.3 2.49 ± 0.56 2.0 ± 0.4 22.78 ± 3.41
Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum wet ESS 300.0 ± 70.6 7.3 ± 0.6 2.99 ± 0.11 3.0 ± 0.5 16.28 ± 3.00
dry 246.4 ± 189.0 6.4 ± 0.3 2.55 ± 0.26 2.4 ± 0.3 19.09 ± 3.17
Meliaceae Trichilia clausseni wet ESS 116.3 ± 31.2 6.5 ± 0.6 3.01 ± 1.24 2.6 ± 0.4 19.74 ± 2.15
dry 64.1 ± 3.6 7.1 ± 1.1 3.86 ± 0.57 2.5 ± 0.1 20.23 ± 0.28
Rutaceae Zanthoxylum acuminatum wet ESS 412.0 ± 169.4 5.9 ± 1.4 2.52 ± 1.50 2.2 ± 0.2 20.60 ± 1.14
dry 182.6 ± 81.9 4.9 ± 1.3 2.06 ± 0.74 2.2 ± 0.1 19.89 ± 1.05
Anacardiaceae Astronium graveolens wet LSS 35.5 ± 8.2 8.8 ± 0.9 3.80 ± 0.12 2.5 ± 0.6 19.29 ± 5.02
dry 45.8 ± 28.2 10.6 ± 1.3 2.52 ± 1.26 2.0 ± 0.8 27.13 ± 13.38
Myrtaceae Campomanesia guaviroba wet LSS 26.7 ± 6.4 10.1 ± 0.4 2.41 ± 0.21 2.4 ± 0.4 19.38 ± 2.93
dry 52.2 ± 65.0 10.2 ± 0.1 3.33 ± 1.15 2.0 ± 0.0 23.09 ± 0.21
Lecytidaceae Cariniana legalis wet LSS 87.6 ± 21.2 15.7 ± 1.2 4.13 ± 0.32 2.2 ± 0.2 22.30 ± 2.06
dry 77.1 ± 55.4 12.2 ± 0.9 4.08 ± 0.47 1.6 ± 0.3 29.85 ± 5.90
Rutaceae Esenbeckia leiocarpa wet LSS 151.3 ± 79.3 5.5 ± 0.7 2.80 ± 0.30 3.3 ± 0.2 13.99 ± 1.06
dry 54.3 ± 45.3 10.2 ± 2.4 4.08 ± 0.51 3.2 ± 0.1 15.47 ± 0.32
Myrtaceae Eugenia excelsa wet LSS 110.6 ± 93.9 8.4 ± 1.9 2.64 ± 0.42 2.0 ± 0.2 23.16 ± 2.25
dry 24.5 ± 16.3 9.9 ± 6.1 2.84 ± 1.03 2.1 ± 0.4 22.55 ± 4.58
Arecaceae Euterpe edulis wet LSS 65.2 ± 8.6 8.8 ± 1.2 1.08 ± 0.64 2.2 ± 0.1 20.81 ± 1.34
dry 34.4 ± 6.9 9.9 ± 0.3 1.53 ± 0.83 2.2 ± 0.3 21.37 ± 3.06
Rutaceae Galipea jasminiflora wet LSS 39.6 ± 8.3 9.6 ± 4.4 4.18 ± 0.64 3.2 ± 0.9 13.76 ± 4.54
dry 93.3 ± 89.0 10.7 ± 6.6 4.52 ± 0.68 3.0 ± 0.5 13.63 ± 2.16
Caesalpiniaceae Holocalyx balansae wet LSS 24.8 ± 10.2 6.1 ± 0.1 3.56 ± 0.47 3.2 ± 0.3 15.90 ± 1.12
dry 5.5 ± 2.1 6.2 ± 1.3 4.29 ± 0.86 3.2 ± 0.3 15.40 ± 1.86
Caesalpiniaceae Hymenaea courbaril wet LSS 119.1 ± 25.5 8.8 ± 1.3 2.69 ± 0.23 1.7 ± 0.3 29.58 ± 5.00
dry 93.6 ± 53.7 8.1 ± 1.1 2.28 ± 0.48 1.5 ± 0.1 32.92 ± 3.42
Rubiaceae Ixora gardneriana wet LSS 96.5 ± 0.5 9.0 ± 2.6 1.89 ± 0.20 1.8 ± 0.2 27.82 ± 0.52
dry 160.1 ± 81.2 10.5 ± 1.4 1.76 ± 1.06 1.3 ± 0.2 37.14 ± 4.77
Lauraceae Nectandra angustifolia wet LSS 110.9 ± 28.5 7.3 ± 0.0 1.79 ± 0.43 2.5 ± 0.2 18.71 ± 3.86
dry 58.0 ± 45.0 5.3 ± 0.6 0.32 ± 0.49 2.2 ± 0.5 22.11 ± 5.15
Euphorbiaceae Pachystroma longifolium wet LSS 17.8 ± 4.4 6.3 ± 0.1 2.75 ± 0.25 2.7 ± 0.3 17.24 ± 1.94
dry 13.2 ± 5.6 7.3 ± 0.3 2.92 ± 0.67 1.9 ± 0.2 22.59 ± 1.53
Rubiaceae Psychotria vauthieri wet LSS 93.6 ± 27.0 8.5 ± 3.9 1.99 ± 1.26 1.7 ± 0.2 28.33 ± 3.83
dry 103.4 ± 40.7 9.4 ± 4.4 2.28 ± 0.59 1.5 ± 0.3 31.18 ± 10.54
Euphorbiaceae Securinega guaraiuva wet LSS 40.5 ± 14.4 8.1 ± 1.6 3.88 ± 0.34 2.6 ± 0.3 17.94 ± 1.78
dry 63.7 ± 29.2 11.1 ± 1.7 4.78 ± 0.17 2.7 ± 0.3 16.83 ± 1.88
Arecaceae Syagrus romanzoffiana wet LSS 145.2 ± 62.9 9.1 ± 0.8 2.94 ± 0.65 2.3 ± 0.2 20.91 ± 2.26
dry 185.4 ± 150.8 8.9 ± 1.4 3.09 ± 0.24 2.5 ± 0.4 19.28 ± 3.58
Meliaceae Trichilia catigua wet LSS 49.6 ± 12.4 10.5 ± 2.5 3.70 ± 1.80 2.7 ± 0.2 17.11 ± 1.22
dry 26.6 ± 15.3 10.0 ± 0.9 3.67 ± 0.44 2.7 ± 0.2 17.75 ± 0.76
Euphorbiaceae Actinostemon communis wet NC 17.0 ± 4.8 9.2 ± 2.3 3.14 ± 0.66 2.8 ± 0.2 16.05 ± 1.55
dry 400.9 ± 167.1 7.4 ± 0.5 3.56 ± 0.44 2.8 ± 0.2 16.18 ± 1.50
133
Tabela 2.7 Conteúdo de nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de compostos nitrogenados de
baixo peso molecular (Xylem sap molecular weight nitrogen compounds) na seiva do xilema das 42 espécies arbóreas da parcela
permanente de 1,0 ha. Reserva Municipal de Santa Genebra, Campinas, SP. Valores referentes aos períodos úmido (wet) e seco (dry).
RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, NC = não caracterizada,
Others = aminoácidos de segunda importância e com taxa maior que 10% e Indet = soma de outros aminoácidos.
NO3-xylem sap aa xylem sap Xylem sap low molecular weight nitrogen compounds (%)
µmol.ml -1
µmol.ml -1
Flacourtiaceae Casearia decandra wet PS 0,29 ± 0,11 0,56 ± 0,06 6,0 12,2 60,3 3,6 0,5 0,6 16,8
dry 0,00 ± 0,00 1,49 ± 1,23 6,3 7,2 52,5 22,5 0,4 0,6 10,6
Cecropiaceae Cecropia pachystachya wet PS 4,65 ± 0,33 1,41 ± 1,31 8,7 15,1 42,7 13,8 1,0 0,6 18,0
dry 5,60 ± 7,28 1,76 ± 1,13 10,5 8,8 26,9 21,8 0,4 0,6 LYS (19,0) 12,0
Ulmaceae Trema micrantha wet PS 0,54 ± 0,28 0,42 ± 0,20 5,9 7,0 23,2 57,3 0,4 0,4 5,9
134
dry 0,25 ± 0,58 2,60 ± 1,99 0,8 1,9 6,1 83,2 1,1 0,3 6,6
Mimosaceae Acacia polyphylla wet ESS 1,14 ± 0,27 0,35 ± 0,28 1,2 10,5 40,1 19,7 2,3 0,5 CIT (18,3) 7,4
dry 1,39 ± 0,97 0,72 ± 0,26 15,8 14,6 15,5 37,8 2,1 0,6 13,5
Euphorbiaceae Alchornea glandulosa wet ESS 0,38 ± 0,21 1,19 ± 0,41 0,6 1,0 0,4 93,9 1,7 0,3 2,1
dry 0,41 ± 0,34 0,70 ± 0,29 2,9 4,3 0,0 87,4 1,6 0,3 3,5
Apocynaceae Aspidosperma polyneuron wet ESS 0,72 ± 0,45 2,04 ± 0,18 0,7 2,2 1,6 57,1 20,5 0,6 TYR (11,1) 6,3
dry 0,62 ± 0,68 3,62 ± 0,85 2,4 1,3 0,0 11,8 7,9 0,7 VAL (34,5) LYS (37,9) 3,4
Meliaceae Cedrela fissilis wet ESS 0,51 ± 0,37 1,17 ± 0,75 4,7 13,7 11,4 59,9 2,0 0,5 7,9
dry 1,04 ± 0,66 1,12 ± 0,92 10,3 14,8 28,1 29,9 6,0 0,6 10,3
Fabaceae Centrolobium tomentosum wet ESS 0,78 ± 0,56 0,66 ± 0,44 7,6 4,7 65,5 5,0 6,5 0,6 10,0
dry 0,10 ± 0,17 0,12 ± 0,07 6,5 8,6 6,6 69,0 0,0 0,4 8,7
Sapotaceae Chrysophyllum gonocarpum wet ESS 1,14 ± 0,73 0,81 ± 0,13 1,7 2,8 49,6 0,0 0,0 0,5 CIT (29,4) 15,9
dry 0,98 ± 1,40 7,12 ± 7,34 1,0 0,8 0,0 95,3 0,0 0,3 2,6
Boraginaceae Cordia ecalyculata wet ESS 2,23 ± 1,08 0,19 ± 0,10 6,1 35,7 42,9 0,0 1,0 0,7 13,6
dry 0,76 ± 0,60 0,34 ± 0,07 12,7 39,3 35,9 2,8 0,0 0,8 8,5
Euphorbiaceae Croton floribundus wet ESS 0,31 ± 0,14 1,06 ± 0,32 1,4 1,3 1,5 89,7 0,4 0,3 5,5
dry 0,01 ± 0,15 0,62 ± 0,33 15,9 13,6 1,3 56,2 0,4 0,5 12,1
Euphorbiaceae Croton piptocalyx wet ESS 0,63 ± 0,40 0,69 ± 0,47 3,4 1,2 0,9 80,1 0,4 0,4 GABA (10,3) 3,4
dry 0,54 ± 0,64 2,64 ± 1,26 2,1 0,9 1,3 82,2 0,0 0,3 13,1
Rutaceae Esenbeckia febrifuga wet ESS 1,71 ± 0,85 3,87 ± 1,90 1,0 2,3 34,4 39,1 3,8 0,5 HIS (12,8) 6,1
dry 1,27 ± 1,68 2,61 ± 1,30 1,0 0,5 0,0 94,5 0,1 0,3 3,7
Tabela 2.7 (Continuação).
µmol.ml -1
µmol.ml -1
Nyctaginaceae Guapira opposita wet ESS 0,61 ± 0,24 3,03 ± 2,70 1,4 4,4 69,2 3,1 8,3 1,0 12,5
dry 0,34 ± 0,30 8,24 ± 9,18 2,2 1,1 0,2 70,9 10,8 0,4 14,3
Mimosaceae Inga affinis wet ESS 0,20 ± 0,07 1,03 ± 0,12 7,5 7,4 52,9 15,7 3,5 0,6 12,3
dry 0,45 ± 0,06 2,21 ± 0,74 10,9 3,8 70,2 4,4 3,0 0,6 7,2
Mimosaceae Inga luschnathiana wet ESS 0,61 ± 0,38 0,88 ± 0,60 0,0 9,0 9,4 0,0 0,1 0,6 CIT(70,4) 10,4
dry 0,31 ± 0,35 0,50 ± 0,40 15,5 11,5 49,4 11,0 1,5 0,6 10,5
Bignoniaceae Jacaranda micrantha wet ESS 0,64 ± 0,45 0,31 ± 0,31 2,6 6,9 14,6 46,9 6,2 0,5 22,4
dry 0,00 ± 0,02 0,95 ± 0,00 10,5 14,1 0,0 19,4 13,8 0,7 LYS (16,7) 17,0
Fabaceae Machaerium stipitatum wet ESS 2,87 ± 0,27 0,52 ± 0,18 3,7 5,8 16,1 21,2 32,3 0,7 20,2
dry 0,80 ± 0,63 6,73 ± 1,24 2,3 0,6 0,0 70,1 0,1 0,4 26,5
Myrtaceae Myrciaria floribunda wet ESS 0,73 ± 0,42 1,23 ± 0,92 2,7 7,7 0,5 50,1 11,0 0,6 ALA (25,5) 2,0
dry 4,51 ± 0,11 7,93 ± 1,12 4,6 6,5 6,2 41,3 2,4 0,6 PHE (20,1) 18,4
Lauraceae Ocotea corymbosa wet ESS 0,32 ± 0,09 0,36 ± 0,20 9,7 7,3 61,3 2,8 0,6 0,6 GABA (11,9) 5,8
135
dry 0,28 ± 0,53 1,19 ± 1,44 6,4 5,9 0,0 80,8 0,4 0,4 6,2
Mimosaceae Piptadenia gonoacantha wet ESS 0,74 ± 0,68 0,59 ± 0,13 0,9 3,6 26,9 38,0 11,9 0,5 18,2
dry 0,75 ± 0,33 1,38 ± 0,72 10,8 5,8 17,2 52,4 2,6 0,5 10,6
Myrtaceae Plinia cauliflora wet ESS 1,06 ± 0,37 2,80 ± 0,56 2,5 7,9 1,1 54,0 10,9 0,6 ALA (16,8) 6,2
dry 1,45 ± 1,34 2,87 ± 1,27 6,1 18,2 0,0 18,3 3,4 0,8 MET (15,8) VAL (25,2) 5,8
Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum wet ESS 0,38 ± 0,23 0,52 ± 0,35 1,4 3,6 22,5 62,6 2,9 0,4 6,6
dry 0,31 ± 0,31 4,61 ± 0,89 1,0 1,3 0,0 93,4 0,1 0,0 4,2
Meliaceae Trichilia clausseni wet ESS 0,49 ± 0,12 1,67 ± 1,49 0,0 2,7 9,7 65,6 0,0 0,4 CIT (15,2) 6,4
dry 1,02 ± 1,85 3,84 ± 3,05 1,8 3,0 0,0 93,6 0,0 0,3 1,2
Rutaceae Zanthoxylum acuminatum wet ESS 0,89 ± 0,34 0,89 ± 0,31 2,1 1,6 20,5 62,6 0,6 0,4 12,2
dry 0,00 ± 0,00 3,39 ± 1,65 0,5 0,8 1,0 95,1 0,3 0,3 2,0
Anacardiaceae Astronium graveolens wet LSS 1,63 ± 1,48 0,61 ± 0,04 1,7 4,4 5,7 62,1 21,5 0,5 4,1
dry 0,09 ± 0,29 0,97 ± 1,26 19,1 24,8 0,0 6,0 9,8 0,9 MET (21,7) 17,7
Myrtaceae Campomanesia guaviroba wet LSS 0,55 ± 0,16 1,40 ± 0,28 0,0 4,1 23,7 0,0 20,9 0,8 PHE (15,8) LEU (12,8) 21,9
dry 1,70 ± 0,76 7,31 ± 5,26 2,7 10,7 0,0 8,3 3,7 0,7 PHE (20,9) LYS (48,4) 4,5
Lecytidaceae Cariniana legalis wet LSS 0,86 ± 0,21 0,25 ± 0,14 9,4 12,4 0,0 16,2 5,9 0,6 CIT (50,5) 5,0
dry 0,27 ± 0,57 1,04 ± 0,53 5,6 5,7 0,3 31,6 22,8 0,6 CIT (21,9) 11,5
Rutaceae Esenbeckia leiocarpa wet LSS 0,81 ± 0,28 2,16 ± 2,78 1,2 1,0 3,5 0,0 1,0 0,6 CIT (70,3) LYS (26,7) 7,9
dry 0,21 ± 0,50 1,44 ± 1,08 1,8 2,5 2,5 86,5 0,4 0,3 5,9
Tabela 2.7 (Continuação).
µmol.ml µmol.ml
-1 -1
Myrtaceae Eugenia excelsa wet LSS 1,30 ± 1,48 2,96 ± 1,78 3,6 10,5 0,8 11,9 67,3 0,9 5,1
dry 1,99 ± 0,36 2,62 ± 2,00 5,0 24,7 0,2 8,3 3,0 0,9 MET (48,24) 9,5
Arecaceae Euterpe edulis wet LSS 0,22 ± 0,01 0,30 ± 0,31 1,2 8,1 10,4 4,8 3,2 0,6 CIT (52,0) TYR (17,8) 1,9
dry 1,94 ± 1,18 2,03 ± 0,96 5,1 5,9 0,2 8,4 12,8 0,8 TYR (23,6) LYS (26,9) 16,3
Rutaceae Galipea jasminiflora wet LSS 1,93 ± 0,90 1,24 ± 0,64 0,0 2,9 1,9 0,0 0,0 0,5 CIT (86,3) 8,4
dry 3,06 ± 1,18 5,27 ± 5,77 1,3 3,6 4,8 59,2 0,1 0,4 CIT (17,5) 13,1
Caesalpiniaceae Holocalyx balansae wet LSS 0,46 ± 0,27 4,55 ± 2,58 0,4 1,1 15,6 77,6 0,6 0,3 4,4
dry 0,44 ± 0,49 3,99 ± 2,18 4,7 2,1 79,1 0,2 1,8 0,6 11,5
Caesalpiniaceae Hymenaea courbaril wet LSS 0,39 ± 0,13 0,56 ± 0,23 5,5 4,1 86,5 0,0 2,4 0,0 1,6
dry 0,13 ± 0,37 1,86 ± 1,12 5,8 3,6 55,7 19,1 10,2 0,6 5,1
Rubiaceae Ixora gardneriana wet LSS 1,48 ± 0,42 7,00 ± 6,20 2,6 4,0 78,0 11,0 0,2 0,5 3,6
dry 0,57 ± 0,42 9,73 ± 6,64 1,2 1,0 0,0 96,7 0,3 0,3 0,5
Lauraceae Nectandra angustifolia wet LSS 0,16 ± 0,00 0,38 ± 0,23 5,5 3,6 84,2 1,3 0,2 0,6 4,6
136
dry 0,08 ± 0,23 1,81 ± 1,36 1,0 1,4 0,0 97,1 0,0 0,3 0,2
Euphorbiaceae Pachystroma longifolium wet LSS 0,61 ± 0,21 0,37 ± 0,15 0,0 7,6 34,5 0,0 15,7 0,6 CIT (26,0) 15,6
dry 0,99 ± 1,17 0,82 ± 0,35 4,1 16,0 0,0 30,5 31,5 0,7 17,1
Rubiaceae Psychotria vauthieri wet LSS 0,89 ± 0,43 2,63 ± 1,11 0,7 2,2 39,6 48,9 0,2 0,4 7,9
dry 0,86 ± 1,48 5,67 ± 3,03 2,1 2,4 29,9 61,2 0,9 0,4 3,2
Euphorbiaceae Securinega guaraiuva wet LSS 0,99 ± 0,32 2,21 ± 1,85 0,0 11,1 23,1 14,9 16,0 0,7 34,2
dry 0,34 ± 0,73 0,60 ± 0,43 17,3 29,9 0,5 9,3 15,8 0,9 26,3
Arecaceae Syagrus romanzoffiana wet LSS 1,09 ± 0,96 1,15 ± 0,94 1,3 2,3 28,6 1,6 0,5 0,6 HIS (15,7) CIT (42,8) 6,7
dry 1,72 ± 2,11 5,48 ± 6,26 4,6 2,5 73,7 3,3 0,7 0,6 14,6
Meliaceae Trichilia catigua wet LSS 1,21 ± 0,59 1,10 ± 1,28 4,1 18,2 62,7 1,5 10,4 0,7 2,5
dry 0,00 ± 0,00 0,58 ± 0,45 4,9 11,4 0,0 78,0 0,0 0,4 5,2
Euphorbiaceae Actinostemon communis wet NC 0,96 ± 0,73 1,42 ± 1,08 0,8 2,7 11,5 64,1 0,7 0,4 19,7
dry 1,62 ± 0,17 2,80 ± 0,65 0,8 1,5 0,0 71,2 3,7 0,4 22,4
Análise Discriminante para as 42 espécies durante o período úmido de 2007. Reserva Municipal
de Santa Genebra, SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial e LSS =
secundária tardia.
Casearia decandra PS PS PS 0.00 0.00 1.00 6.3 -0.8 42.9 78.0 15.1
Cecropia pachystachya PS PS PS 0.00 0.00 1.00 5.9 -2.4 49.1 79.2 19.2
Trema micrantha PS PS PS 0.29 0.00 0.71 3.5 -0.7 15.4 35.9 13.6
Acacia polyphylla ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 1.1 -0.2 8.6 17.8 30.2
Alchornea glandulosa ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.1 1.1 8.5 20.0 34.3
Aspidosperma polyneuron ESS ESS ESS 0.86 0.14 0.00 -0.4 1.2 5.3 9.0 45.6
Cedrela fissilis ESS ESS ESS 0.95 0.05 0.00 0.2 0.5 10.9 16.6 43.2
Centrolobium tomentosum ESS ESS ESS 0.77 0.23 0.00 0.3 -1.6 11.7 14.1 35.4
Chrysophyllum gonocarpum ESS ESS ESS 0.59 0.41 0.00 -0.3 -0.7 7.6 8.3 40.5
Cordia ecalyculata ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.5 0.0 27.3 38.7 46.3
Croton floribundus ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 0.7 1.1 7.4 16.8 37.2
Croton piptocalyx ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.7 3.9 24.3 43.8 55.2
Esenbeckia febrifuga ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.7 0.5 7.6 20.9 26.3
Guapira opposita ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 0.5 1.5 20.2 29.0 53.5
Inga affinis ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.6 0.6 9.9 23.0 30.0
Inga luschnathiana ESS ESS ESS 0.59 0.41 0.00 -0.8 0.5 12.4 13.1 53.7
Jacaranda micrantha ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.9 0.6 6.6 21.0 23.9
Machaerium stipitatum ESS ESS ESS 0.89 0.11 0.00 0.5 -1.3 13.1 17.4 35.9
Myrciaria floribunda ESS ESS ESS 0.95 0.05 0.00 0.2 0.7 8.1 14.2 41.1
Ocotea corymbosa ESS ESS ESS 0.63 0.37 0.00 -0.6 0.1 17.9 18.9 55.8
Piptadenia gonoacantha ESS ESS ESS 0.88 0.12 0.00 -0.2 0.7 5.3 9.3 41.8
Plinia cauliflora ESS ESS ESS 0.93 0.07 0.00 0.0 0.6 7.9 13.0 42.0
Rhamnidium elaeocarpum ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 1.8 0.4 5.2 19.2 22.2
Trichilia clausseni ESS ESS ESS 0.69 0.31 0.00 -0.8 1.1 6.1 7.7 49.6
Zanthoxylum acuminatum ESS ESS ESS 0.54 0.00 0.46 3.3 -0.6 16.1 35.7 16.4
Astronium graveolens LSS LSS LSS 0.02 0.98 0.00 -2.3 0.1 16.2 8.1 70.2
Campomanesia guaviroba LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -3.1 -0.3 20.8 8.1 80.2
Cariniana legalis LSS LSS LSS 0.32 0.68 0.00 -0.7 -1.0 19.9 18.4 55.0
Esenbeckia leiocarpa LSS LSS LSS 0.04 0.96 0.00 -0.6 -0.7 14.1 13.7 48.9
Eugenia excelsa LSS LSS LSS 0.06 0.94 0.00 -1.6 -0.5 31.8 26.4 76.7
Euterpe edulis LSS LSS LSS 0.03 0.97 0.00 -2.0 -0.3 13.8 6.7 62.8
Galipea jasminiflora LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -3.1 -1.5 28.3 13.4 83.5
Holocalyx balansae LSS LSS LSS 0.32 0.68 0.00 -1.6 1.8 11.8 10.3 65.2
Hymenaea courbaril LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -3.0 -1.7 41.6 26.8 95.4
Ixora gardneriana LSS LSS LSS 0.05 0.95 0.00 -1.8 -0.3 18.6 12.6 66.3
Nectandra angustifolia LSS LSS LSS 0.14 0.86 0.00 -1.0 -1.1 15.7 12.1 53.6
Pachystroma longifolium LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 -2.9 -0.3 17.7 5.7 75.7
Psychotria vauthieri LSS LSS LSS 0.12 0.88 0.00 -1.7 0.7 15.3 11.3 65.8
Securinega guaraiuva LSS LSS LSS 0.02 0.98 0.00 -2.2 0.1 12.2 4.8 64.6
Syagrus romanzoffiana LSS LSS LSS 0.07 0.93 0.00 -1.3 -1.1 11.3 6.2 52.0
Trichilia catigua LSS LSS LSS 0.06 0.94 0.00 -1.6 -0.6 16.3 10.7 61.3
137
Análise Discriminante para as 42 espécies durante o período seco de 2006. Reserva Municipal de
Santa Genebra, SP. Species = Espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária
tardia.
Casearia decandra PS PS PS 0.00 0.00 1.00 -6.2 1.5 45.8 68.4 11.1
Cecropia pachystachya PS PS PS 0.00 0.00 1.00 -6.2 0.9 52.0 76.2 19.1
Trema micrantha PS PS PS 0.00 0.00 1.00 -6.9 0.8 52.5 79.7 11.0
Acacia polyphylla ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 -1.4 -0.9 7.8 18.3 39.9
Alchornea glandulosa ESS ESS ESS 0.57 0.43 0.00 0.6 0.2 9.7 10.3 62.2
Aspidosperma polyneuron ESS ESS ESS 0.60 0.40 0.00 0.6 0.0 15.3 16.1 69.0
Cedrela fissilis ESS ESS LSS 0.13 0.87 0.00 0.9 1.4 11.1 7.2 64.0
Centrolobium tomentosum ESS ESS ESS 0.71 0.29 0.00 0.9 -0.9 6.1 7.9 66.2
Chrysophyllum gonocarpum ESS ESS ESS 0.86 0.14 0.00 0.8 -1.5 8.0 11.7 68.4
Cordia ecalyculata ESS ESS ESS 0.84 0.16 0.00 0.0 -0.1 24.7 28.1 71.2
Croton floribundus ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 -0.6 -3.0 13.4 26.2 62.1
Croton piptocalyx ESS ESS ESS 0.84 0.16 0.00 1.1 -1.7 9.4 12.7 74.5
Esenbeckia febrifuga ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 -1.7 -0.1 7.7 17.2 33.3
Guapira opposita ESS ESS ESS 0.96 0.04 0.00 0.4 -1.8 11.9 18.1 68.1
Inga affinis ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 -2.2 -0.1 12.8 24.2 31.9
Inga luschnathiana ESS ESS ESS 0.96 0.04 0.00 -0.1 -1.3 10.2 16.8 59.8
Jacaranda micrantha ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 -1.8 0.5 15.4 23.9 38.0
Machaerium stipitatum ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 -1.7 -1.1 9.9 22.2 38.2
Myrciaria floribunda ESS ESS ESS 0.92 0.08 0.00 -0.7 0.3 14.7 19.5 51.1
Ocotea corymbosa ESS ESS LSS 0.21 0.79 0.00 1.7 -0.3 10.2 7.6 78.1
Piptadenia gonoacantha ESS ESS ESS 0.95 0.05 0.00 -0.2 -0.8 5.8 11.8 51.4
Plinia cauliflora ESS ESS ESS 0.95 0.05 0.00 -1.2 0.7 10.9 16.8 39.7
Rhamnidium elaeocarpum ESS ESS ESS 0.99 0.01 0.00 -1.0 -1.2 26.7 36.3 64.5
Trichilia clausseni ESS ESS ESS 0.78 0.22 0.00 0.6 -0.7 4.1 6.7 59.9
Zanthoxylum acuminatum ESS ESS ESS 1.00 0.00 0.00 -1.6 -0.9 8.9 20.0 38.5
Astronium graveolens LSS LSS LSS 0.23 0.77 0.00 2.0 -0.8 16.5 14.0 89.5
Campomanesia guaviroba LSS LSS LSS 0.02 0.98 0.00 2.4 0.7 21.3 13.5 94.3
Cariniana legalis LSS LSS LSS 0.00 1.00 0.00 2.5 1.9 22.3 11.4 92.7
Esenbeckia leiocarpa LSS LSS LSS 0.03 0.97 0.00 1.7 -0.6 9.0 7.3 77.0
Eugenia excelsa LSS LSS LSS 0.03 0.97 0.00 1.8 1.3 19.8 12.8 83.5
Euterpe edulis LSS LSS LSS 0.05 0.95 0.00 2.0 0.7 14.8 8.8 82.8
Galipea jasminiflora LSS LSS ESS 0.60 0.40 0.00 0.4 0.3 11.5 12.3 61.8
Holocalyx balansae LSS LSS LSS 0.01 0.99 0.00 3.2 0.4 26.1 16.3 109.7
Hymenaea courbaril LSS LSS LSS 0.01 0.99 0.00 2.1 1.9 20.4 10.8 86.4
Ixora gardneriana LSS LSS LSS 0.15 0.85 0.00 0.9 1.3 21.9 18.4 74.8
Nectandra angustifolia LSS LSS ESS 0.84 0.16 0.00 0.7 -1.1 6.0 9.4 63.6
Pachystroma longifolium LSS LSS LSS 0.01 0.99 0.00 1.9 2.1 31.8 22.6 94.5
Psychotria vauthieri LSS LSS LSS 0.09 0.91 0.00 1.2 1.4 11.3 6.7 67.0
Securinega guaraiuva LSS LSS LSS 0.44 0.56 0.00 1.2 -0.3 12.1 11.6 73.6
Syagrus romanzoffiana LSS LSS LSS 0.39 0.61 0.00 0.0 1.7 13.6 12.7 53.6
Trichilia catigua LSS LSS LSS 0.41 0.59 0.00 1.5 -0.7 7.3 6.6 74.0
138
Figura 2.3 Atividade de redutase do nitrato (Leaf NRA - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e
seco (dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS =
pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.
139
Figura 2.4 Conteúdo de nitrato foliar (Leaf nitrate content - Média ± DP) para os períodos úmido
(wet) e seco (dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica:
PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.
140
Figura 2.5 Valores de δ15N foliar (Média ± DP ) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as
42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira, ESS =
secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.
141
Figura 2.6 Taxa de nitrogênio foliar total (Ntotal - Média ± DP) nos períodos úmido (wet) e seco
(dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS =
pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.
142
Figura 2.7 Razão C:N foliar (Média ± DP ) nos períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 42
espécies arbóreas organizadas nos três grupos de sucessão ecológica: PS = pioneira, ESS =
secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não caracterizada.
143
Figura 2.8 Conteúdo de nitrato na seiva do xilema (Xylem sap nitrate - Média ± DP) para os
períodos úmido (wet) e seco (dry) para as 42 espécies arbóreas organizadas nos três grupos de
sucessão ecológica PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia e NC = não
caracterizada.
144
4.3 As estratégias do uso de nitrogênio e a categorização em grupos de sucessão ecológica
As variáveis relacionadas à utilização do nitrogênio foram analisadas através da matriz de
correlação r de Pearson (Apêndice I), cuja significância foi medida pelo Teste de esfericidade de
Bartlett (α=0,05). Os resultados desse teste mostraram correlação muito significativa (p<0,0001)
entre as variáveis, permitindo a marcha da Análise de Componentes Principais (Tabela 2.10). A
utilização desse tipo de análise multivariada serviu como uma análise exploratória inicial que
procurou evidenciar as dimenções da variação entre as variáveis de uso de nitrogênio e os três
grupos sucessionais propostos.
Tabela 2.10 Teste de esfericidade de Bartlett (α=0,05) para a Análise de Componentes Principais
dos períodos úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
Season Wet Dry
χ obs
2
210.7 312.3
χ crit
2
86.0
GL 66
p-value < 0.0001
A análise da matriz de Pearson mostrou correlações substanciais entre as taxas de

transportadores de nitrogênio na seiva do xilema, enquanto que as correlações entre as variáveis
relacionadas com a assimilação desse elemento foram moderadas. Foi observada uma relação
positiva entre as taxas de GLU e ASP, com valor de correlação muito forte no período seco
(+0,70) que indica uma possível subseqüência de redistribuição na planta relacionada à
assimilação primária do amônio do solo. No período úmido, essa correlação foi moderada
(+0,45), possivelmente em virtude da maior disponibilidade de nitrogênio inorgânico assimilável.
O aminocomposto ASP também teve correlação positiva com ASN, principalmente no período
úmido (+0,45 – úmido e +0,25 – seco), o que pode estar relacionado com a maior assimilação de
nitrogênio nas raízes.
Foram observadas correlações negativas entre as taxas de GLN e GLU, mais expressivas
no período seco (-0,56) em relação ao período úmido (-0,36), e a razão C:N foliar mostrou
correlação muito forte e negativa (-0,92 – úmido e -0,93 – seco) com Ntotal, indicando uma
relação inversamente proporcional entre as taxas de carbono e de nitrogênio.
Reunindo as variáveis de uso do nitrogênio das 42 espécies da RMSG para o período
úmido, as componentes 1 e 2 da Análise de Componentes Principais explicaram apenas 42,2% da
145
variância total (Figura 2.9), ainda assim permitiram reduzir a dimensionalidade dos dados e
relacioná-los aos grupos sucessionais. Os vetores de maior contribuição na componente 1 nesse
período foram ASP, ASN e GLN e, na componente 2, NO3-xylem sap e NO3, o que denota relações
importantes quanto ao investimento das espécies no transporte do nitrogênio via seiva do xilema.
Em ambas as componentes, Ntotal, C:N e GLU foram os vetores de maior peso. No período seco,
as duas componentes concentraram 49,1% da variância total e a componente 1 teve ASP, GLU,
GLN e NO3 como as variáveis de maior contribuição e, a componente 2, vetores C:N e Ntotal
(Tabela 2.11 e Figura 2.9).
A interpretação das contribuições e das relações dos grupos sucessionais com as variáveis
de uso de nitrogênio mostraram que as espécies pioneiras tiveram contribuição de 21,1% no eixo
F2 do período úmido. As espécies desse grupo apresentaram maiores conteúdos de nitrato na
seiva do xilema e a maior percentagem de contribuição foi atribuída à Cecropia pachystachya,
influenciada pelo vetor NO3-xylem sap, o que evidencia que essa espécie foi mais responsiva a
disponibilidade de nitrogênio. No eixo F1 a contribuição desse grupo foi de apenas 1,1%, sendo
pouco influenciado por vetores de grande peso como C:N, Ntotal e pelos vetores dos
transportadores relacionados com a assimilação de amônio (ASP, GLU e GLN).
As espécies secundárias iniciais contribuíram com 63% no eixo F1, tendo influência
difusa de diversas variáveis relacionadas ao transporte de nitrogênio. Em especial, Ntotal e GLN
foram os vetores de maior influência sobre Croton piptocalyx, Ocotea corymbosa e Alchornea
glandulosa, o que pode ser considerada uma condição comum em espécies secundárias iniciais
(Aidar et al. 2003) e representar a assimilação primária de nitrogênio inorgânico na forma de
amônio. Em F2, a contribuição desse grupo foi de quase 48%, com destaque para Cordia
ecalyculata e Machaerium stipitatum que foram mais influenciados NO3 e GLU, o que poderiam
ser evidências da assimilação tanto de nitrato como de amônio do solo.
O grupo de secundárias tardias contribuiu com 35,5% na componente F1, foram mais
influenciados pelo vetor ASN e tiveram significante influência dos vetores ASP, GLN e C:N.
Apesar da taxa de ASN verificada em Hymenaea courbaril e Ixora gardneriana, o vetor C:N teve
maior influência nessas espécies. Em F2 a contribuição desse grupo foi de 31,1% e 1/3 dessa
percentagem foi atribuída somente a Hymenaea courbaril, fortemente influenciada pelo vetor
C:N novamente.
A Análise de Componentes Principais do período úmido mostra que as espécies pioneiras
146
investem na estratégia de aquisição, transporte e assimilação do nitrato nas folhas, enquanto que
as secundárias iniciais parecem ter tendência de usar tanto o amônio, assimilado nas raízes e
transportado via xilema, como um pouco do nitrato que pode estar sendo assimilado tanto nas
raízes como nas folhas. As espécies tardias investem nas estratégias de aquisição e assimilação de
nitrogênio inorgânico através das raízes sendo pouca a assimilação do nitrato nas folhas.
As análises do período seco mostraram que o grupo pioneiro teve uma contribuição de
4,9% na F1 e estiveram mais relacionados com o vetor NRA, período em que as três espécies
estudadas apresentaram as maiores atividades de redutase do nitrato. Em F2 essa contribuição foi
de 7,6%, mostrando novamente a maior influência de NRA sobre o grupo. Aparentemente a
atividade de redutase do nitrato foi bastante variável nesse período e a baixa contribuição das
variáveis relacionadas à assimilação desse íon demonstra alguma dificuldade no seu uso, o que
possivelmente pode ser atribuído à imobilização do nitrato no solo em função da escassez de
chuvas observada para o período nessa região.
As secundárias iniciais contribuíram com 47,4% na componente 1, recebendo mais
influencias dos vetores GLN, ASP e GLU. Três secundárias iniciais foram fortemente
influenciadas pelo vetor de maior peso (GLN), Rhamnidium elaeocarpum, Cordia ecalyculata e
Croton piptocalyx. Em F2, os vetores C:N e Ntotal influenciaram as espécies Ocotea corymbosa e
Inga luschnathiana. A influência das demais variáveis de uso de nitrogênio parece ter sido difusa
para esse grupo, assim como observado no período úmido. Esse investimento em compostos
nitrogenados sugere maior uso do amônio do solo, uma vez que esse íon pode ser mais facilmente
assimilado do que na condição de pouca água no solo.
A contribuição das espécies secundárias tardias foi substancialmente maior tanto em F1
(47,7%) como em F2 (50%) em relação ao período úmido. Na F1, os vetores que mais
influenciaram esse grupo foram NO3, GLN, GLU e ASP, estes três últimos relacionados à
assimilação e metabolização do amônio. As espécies Securinega guaraiuva e Astronium
graveolens foram as mais influenciadas pelos vetores GLU e NO3. A razão C:N teve maior
contribuição em F2 e pareceu ter maior influência sobre Ixora gardneriana e Psychotria
vauthieri. O vetor ARG teve contribuição de mais de 10% nas duas componentes e pareceu
influenciar fortemente Pachystroma longiflorum, Euterpe edulis, Eugenia excelsa e Cariniana
estrellensis.
A espécie classificada como não caracterizada apresentou comportamento confuso nos
147
dois períodos, associando-se melhor aos vetores de assimilação do nitrato no período seco e aos
vetores de transporte de nitrogênio via seiva do xilema durante o período úmido.
Os resultado da Análise de Componentes Principais do período seco mostra que os grupos
secundários, de forma geral, investem na estratégia de assimilação do nitrogênio inorgânico do
solo, principalmente a forma amoniacal e as espécies pioneiras ainda persistem com o
investimento na aquisição e assimilação do nitrato.
Analisando os dois períodos ficou evidente que as espécies tardias foram influenciadas
pelo vetor NO3-, o qual se contrapôs ao vetor NRA. Essa disposição vetorial pode ser explicada
pelos elevados conteúdos desse íon foliar nesse grupo, em detrimento de uma baixa atividade de
redutase do nitrato. Os vetores C:N e Ntotal também mostraram contraposição e isso evidencia um
maior investimento em nitrogênio pelas espécies iniciais na sucessão ecológica, possivelmente
para crescimento rápido, em detrimento ao maior emprego de carbono foliar pelas tardias, em
virtude de um crescimento mais lento.
Considerando o total de espécies estudadas, 23 delas foram classificadas como
secundárias iniciais e detêm quase 50% do IVI acumulado para a parcela permanente da RMSG.
Com isso, pode-se dizer que a assimilação de amônio e de nitrato nas raízes, com subseqüente
distribuição via seiva do xilema na forma de compostos nitrogenados orgânicos, constituem as
principais estratégias de uso do nitrogênio nessa formação florestal.
Os resultados indicam que a assimilação do nitrato nas folhas ocorre de modo mais
eficiente durante o período úmido, evidenciado um metabolismo mais responsivo a oferta de
nitrogênio, o que pode ser, juntamente com o processo natural de lixiviação, uma justificativa
para o menor conteúdo desse íon no solo da parcela permanente, quando a precipitação
condiciona o funcionamento do processo de nitrificação, a qual mantém a demanda desse íon
para as plantas.
Com as limitações de uma análise exploratória, a interpretação da Análise de
Componentes Principais forneceu informações importantes sobre a relação entre as variáveis
estudadas e as categorias de sucessão ecológica. As espécies arbóreas analisadas responderam à
variação sazonal dos conteúdos de nitrogênio inorgânico através da utilização de estratégias
voltadas especialmente à melhor assimilação de nitrogênio nas raízes do que nas folhas.
148
A baixa explicação da variância total na Análise de Componentes Principais ocorreu em
virtude do grande número de variáveis e de espécies interpretadas, o que levou à necessidade da
Análise Discriminante como uma forma explicativa da relação entre grupos sucessionais e suas
variáveis de uso do nitrogênio.
As Análises de Discriminantes serviram como técnica confirmatória na proposição dos
três grupos sucessionais para a Floresta Estacional Semidecidual. Os resultados da matriz de
acerto sustentaram uma taxa de acerto na classificação sucessional de 100% no período úmido e
de 90,2% no período seco (Tabela 2.12).
149
Biplot (eixos F1 e F2: 42.17 %) Biplot (eixos F1 e F2: 49.10 %)
6 6
WET DRY
4 CpaPS 4 IgaLS C:N

CecES NO3-
xylem sap
NO3 OcoES CleLS
MstES PvaLS
GLU Ntotal
d15N HcoLS
2 2
F2 (19.66 %)
F2 (18.58 %)
CdePS GopES PloLS

TcaLS EfeES NanLS NO3-
EexLS ARG NRA MflES EedLS
ApoES GLN ZacES AglES
ASP
GjaLS
SguLS CgoES IluESPgoES CpiES CtoES CguLS ARGEexLS AgraLS
RelES TclES
IafES PloLS EleLS TcaLSPcaES CfiES
0 ASN CtoES CguLS 0 AspoES
JmiESAspoES EfeES EleLS NO3- GLU
CleLS TmiPS AgraLS
NanLS SroLS PcaES RelES CgoES GjaLS xylem sap
CflES NO3
CfiES SguLS
NO3- AcoNC
MflES ZacES HbaLS GopES AcoNC CpaPS SroLS
150
AglES PgoES d15N JmiES

IgaLS EedLS GLN TmiPS MstES ASN ASPCecES
TclES CpiES CdePS
-2 OcoES CflES -2 NRA IafES ApoES
HbaLS
C:N PvaLS
IluES
HcoLS
Ntotal
-4 -4
-6 -4 -2 0 2 4 6 8 -6 -4 -2 0 2 4 6 8
F1 (23.59 %) F1 (29.44 %)
Figura 2.9 Escore bidimensional da Análise de Componentes Principais entre variáveis de assimilação e transporte de nitrogênio e as
42 espécies organizadas em grupos sucessionais durante os períodos úmido de 2007 (wet) e seco (dry) de 2006. Reserva Municipal de
Santa Genebra, SP. •PS = pioneira, •ES = secundária inicial, •LS = secundária tardia. Siglas das espécies e dos grupos sucessionias na
Tabela 2.1.
Componentes Principais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Reserva Municipal de Santa
Genebra, SP. Atividade de redutase do nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-),
abundância natural de nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono
nitrogênio (C:N), aspartato (ASP), glutamato (GLU), asparagina (ASN), glutamina (GLN),
arginina (ARG), nitrato (NO3) e nitrato na seiva do xilema (NO3- xylem sap). Siglas das espécies e
dos grupos na Tabela 2.1.
Season Wet Dry Season Wet Dry

Species F1 F2 F1 F2 Variables F1 F2 F1 F2
CdePS 0.16 3.58 0.00 3.41 NRA 0.90 2.96 1.03 8.82
CpaPS 0.81 17.40 0.17 1.92 NO3
-
4.94 1.99 4.41 4.22
TmiPS 0.16 0.17 4.71 2.24
δ N
15
4.06 6.86 0.97 4.07
ApoES 0.10 1.16 1.44 3.78
AglES 6.55 2.13 1.26 1.00 Ntotal 17.52 11.35 2.46 32.03
AspoES 1.95 0.00 0.30 0.01 C:N 15.30 17.79 2.21 32.22
-
CfiES 0.58 1.09 2.42 0.15 NO3 xylem sap 0.44 19.12 0.23 0.11
CtoES 3.18 0.01 0.21 0.75 ASP 12.93 1.33 15.47 5.00
CgoES 0.12 0.23 5.10 0.33 GLU 9.23 13.25 18.05 0.61
CecES 4.64 13.84 6.20 2.80 ASN 11.32 0.05 1.36 6.49
CflES 5.29 2.79 0.12 0.52 GLN 16.36 6.45 21.03 2.91
CpiES 13.41 0.58 4.00 2.57 ARG 1.16 2.63 8.33 2.75
EfeES 4.09 2.97 3.03 0.06 NO3 5.84 16.21 24.44 0.78
GopES 0.07 3.35 2.30 0.90
IafES 0.18 0.19 0.13 4.43
IluES 0.70 0.54 0.84 8.84
JmiES 0.36 0.01 1.87 1.78
MstES 0.04 7.30 3.12 2.39
MflES 0.26 1.45 0.01 0.95
OcoES 14.43 4.24 0.17 7.44
PgoES 2.22 0.49 0.05 2.08
PcaES 0.01 0.39 1.84 0.18
RelES 2.25 0.57 6.25 0.37
TclES 2.10 2.87 2.44 0.47
ZacES 0.77 1.55 4.29 0.67
AgraLS 0.31 0.10 11.22 0.81
CguLS 0.87 0.01 1.04 1.26
CleLS 4.20 0.02 2.58 7.61
EleLS 1.55 0.21 2.16 0.06
EexLS 4.22 1.49 4.37 0.52
EedLS 0.82 1.31 1.70 1.28
GjaLS 1.06 0.99 0.74 0.40
HbaLS 5.07 1.60 0.10 4.19
HcoLS 4.35 10.16 1.16 4.53
IgaLS 4.93 2.65 1.20 15.42
NanLS 2.11 0.59 4.03 2.43
PloLS 0.07 0.06 3.62 3.01
PvaLS 0.75 8.00 0.16 6.21
SguLS 0.09 0.57 11.04 0.82
SroLS 0.31 0.26 0.21 0.94
TcaLS 3.06 2.05 0.30 0.06
AcoNC 1.76 1.03 2.09 0.42
151
Tabela 2.12 Resultados de acerto (success) da matriz de acerto da Análise Discriminante dos três
grupos sucessionais para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Reversa Municipal de Santa
Genebra, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneiras, ESS = secundárias
iniciais, LSS = secundárias tardias.
Season wet Season dry
RS ESS LSS PS success RS ESS LSS PS success Total
ESS 22 0 0 100% ESS 20 2 0 90.9% 22
LSS 0 16 0 100% LSS 2 14 0 87.5% 16
PS 0 0 3 100% PS 0 0 3 100.0% 3
Total 22 16 3 100% Total 22 16 3 90.2% 41
Os grupos formados expressaram, em grande parte, a organização das espécies no padrão

de sucessão ecológica proposto no modelo de Aidar et al. (2003). A observação dos escores
bidimensionais (Figuras 2.10 e 2.11) mostraram a associação do grupo de espécies pioneiras com
a principal variável de assimilação do nitrato foliar (NRA), indicando o investimento dessas
espécies na estratégia de aquisição e assimilação desse íon preferencialmente nas folhas. Esse
grupo ficou bem isolado em relação aos dois grupos secundários no período seco e menos
distantes no período úmido. As associações observadas confirmam os resultados obtidos por
Stewart & Orebanjo (1983), Smirnoff et al. (1984), Stewart et al. (1988, 1990) e Aidar et al.
(2003) que mostraram que pioneiras têm maior habilidade em utilizar nitrato e têm níveis
elevados de atividade de redutase do nitrato foliar.
As espécies secundárias iniciais estiveram mais associadas às variáveis GLN, GLU e
Ntotal, o que sugere o investimento em uma estratégia de transporte de nitrogênio a longa distância
e o uso de amônio como fonte alternativa desse elemento. Assim como foi observado na Floresta
Ombrófila Submontana, as espécies classificadas nesse grupo quase não utilizaram ARG no
transporte de nitrogênio na seiva do xilema. Isso foi reforçado pelas análises estatísticas que não
mostraram associação desse aminocomposto com esse grupo inicial, resultado que não confirma
essa estratégia proposta por Aidar et al. (2003).
O grupo de secundárias tardias não se relacionaram à NRA, já que fisiologicamente tem
níveis relativamente baixos dessa enzima nas folhas. As espécies desse grupo se contrapuseram
ao Ntotal e apresentaram maior associação com C:N, NO3-, ARG e ASN, indicando claramente o
investimento em estratégias de transporte, armazenamento e mobilização interna de nitrogênio,
confirmando a proposta de Aidar et al. (2003).
O modelo de sucessão baseado no uso de nitrogênio proposto por Aidar et al. (2003)
152
evidencia a existência de um continuum de respostas ecofisiológicas entre pioneiras e secundárias
tardias. As classificações a priori e a posteriori (Tabelas 2.8 e 2.9) e os escores bidimensionais
(Figuras 2.10 e 2.11) correspondentes às 42 espécies da RMSG ilustraram claramente que
algumas espécies estão contidas nos dois conjuntos representativos dos grupos secundários,
sugerindo a existência desse mesmo continuum na Floresta Estacional Semidecidual. Essas
espécies intermediárias na sucessão ecológica podem ser organizadas nesse continuum de uso do
nitrogênio em virtude de suas variáveis ecofisiológicas se condicionarem ao desempenho de
estratégias apropriadas e mais eficientes para a utilização do nitrogênio disponível.
153
5 1
ESS
4
0.75
GLN
3
0.5
LSS 2 ESS Ntotal
ESS
ESS ESSESS
0.25
LSS ESS ESS1 ESS
ESSESSESS
F2 (7.83 %)
ESS
F2 (7.83 %)
LSS ESS ESS

ESS
LSS 0 ESS ESS 0
LSS
-7 -6 -5 -4 -3 -2 LSS
-1 0 ESS
1 2 3 4 5 6 7 ARG
LSSLSS
LSS LSS ESS ESS
LSS -1 PS PS C:N NO3 GLU
PS -0.25
154
LSS LSS LSS ESS NO3-

LSS NRA
-2 ESS ASN
LSS ASP
-0.5 NO3-
-3
PS xylem sap
-0.75
-4
-1
-5
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (92.17 %) F1 (92.17 %)
correspondente ao período úmido de 2007. Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. •PS = pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS
= secundária tardia e • = centróide do grupo.
5 1
4
0.75
3
0.5
C:N
2 LSS NO3- ARG
LSS ASN
LSS LSS NO3- NO3
ESS LSS LSS
LSS
0.25 NRA xylem sap
F2 (9.52 %)
PS 1 ESS
ESS ESS
F2 (9.52 %)
LSS LSS GLU

PSPS
PS ESS ESS LSS
0
LSS
LSS 0
-7 -6 -5 -4 -3 ESS
-2 -1 0 ESS
LSS LSS
ESS1 2 3 4 5 6 7
ESS ESS ESS ASP
-1
155
LSS LSS -0.25

ESS ESSESSESSESSESS
LSS
ESSESS ESS
-2
ESS -0.5
ESS Ntotal GLN
-3
-0.75
-4
-1
-5
-1 -0.75 -0.5 -0.25 0 0.25 0.5 0.75 1
F1 (90.48 %) F1 (90.48 %)
correspondente ao período seco de 2006. Reserva Municipal de Santa Genebra, SP. •PS = pioneira, •ESS = secundária inicial, •LSS =
5. CONCLUSÃO
A baixa fertilidade, o baixo pH, conseqüentemente a pouca reatividade de matéria
orgânica e a estacionalidade da precipitação são fatores condicionantes de um processo natural de
limitação da nitrificação no solo da parcela da RMSG. Além disso, aparentemente ocorre uma
taxa moderada desse processo influenciada diretamente pela aquisição das plantas e por
processos naturais de perdas como a lixiviação e outros fatores que removem rapidamente o
nitrato do solo.
Apesar da limitação dos conteúdos de nitrogênio inorgânico, as relações naturais entre esse
elemento e as espécies arbóreas da RMSG mostraram a existência de diferentes habilidades para
sua utilização. Essas habilidades puderam ser organizadas em grupos de sucessão ecológica em
função do uso de nitrogênio. As espécies pioneiras procuram investir em estratégias de aquisição
direta do nitrato do solo pelas raízes, assimilam preferencialmente nas folhas e procuram
transportar o nitrogênio assimilado através de ASN. As secundárias iniciais investem em
estratégias de assimilação tanto do nitrato como do amônio do solo e transportam nitrogênio
predominantemente através de GLN. As secundárias tardias utilizam estratégias direcionadas ao
transporte, ao armazenamento e à mobilização interna de nitrogênio nas formas de NO3- foliar,
ARG e ASN. As evidências de um continuum de respostas ecofisiológicas de uso do nitrogênio
adaptado à estacionalidade climática da Floresta Estacional Semidecidual mostram que as
espécies desse continuum condicionam suas estratégias de utilização do nitrogênio de acordo com
a forma mais apropriada e eficiente disponível no solo.
Apesar do nitrogênio ser reconhecido como um importante fator ecológico na determinação
tanto da performance como da distribuição dos vegetais, é relativamente pouco o conhecimento
das características ecofisiológicas de seu uso por espécies tropicais, especialmente nos seus
ambientes naturais. A confirmação do modelo de uso de nitrogênio para espécies arbóreas do
neotrópico traz à tona a necessidade de aprofundamento no entendimento dessas estratégias nas
diferentes formações florestais que compõem a Mata Atlântica lato sensu. Os resultados obtidos
para a RMSG oferecem novas características ao conjunto já existente de observações e
interpretações da dinâmica da Floresta Estacional Semidecidual e contribuem com o
conhecimento sobre o comportamento sucessional de espécies arbóreas tropicais.
156
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163
APÊNDICE I
Correlação r de Pearson para os períodos úmido (wet) e seco (dry). Atividade de redutase do
nitrato (NRA), concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância natural de nitrogênio (δ15N),
taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono nitrogênio (C:N), aspartato (ASP), glutamato
(GLU), (ASN) asparagina, glutamina (GLN), arginina (ARG), nitrato (NO3) e nitrato na seiva do
xilema (NO3- xylem sap). Reserva Municipal de Santa Genebra, SP.
Variáveis NRA NO3- δ15N Ntotal C:N NO3-xylem sap ASP GLU ASN GLN ARG NO3
NRA 1.00 WET
NO3- 0.00 1.00
δ15N 0.08 0.08 1.00
Ntotal 0.24 -0.28 0.27 1.00
C:N -0.25 0.34 -0.28 -0.92 1.00
NO3-xylem sap 0.20 -0.09 0.25 0.10 -0.17 1.00
ASP 0.29 0.36 -0.27 -0.15 0.19 0.18 1.00
GLU 0.04 0.19 0.18 -0.14 0.02 0.35 0.45 1.00
ASN 0.09 -0.03 -0.25 -0.19 0.23 -0.01 0.41 0.16 1.00
GLN 0.15 -0.07 0.14 0.19 -0.13 -0.19 -0.27 -0.36 -0.55 1.00
ARG -0.19 -0.04 0.13 -0.19 0.12 0.17 -0.07 0.08 -0.25 -0.11 1.00
NO3 -0.16 -0.09 -0.03 -0.04 -0.13 0.23 0.10 0.40 0.08 -0.56 0.47 1.00
Variáveis NRA NO3- δ15N Ntotal C:N NO3-xylem sap ASP GLU ASN GLN ARG NO3
NRA 1.00 DRY
NO3- -0.14 1.00
δ15N -0.04 0.20 1.00
Ntotal 0.27 -0.26 0.26 1.00
C:N -0.27 0.35 -0.25 -0.93 1.00
NO3-xylem sap 0.14 -0.04 -0.05 -0.10 -0.01 1.00
ASP 0.02 0.27 0.07 0.11 -0.06 -0.05 1.00
GLU -0.16 0.23 0.15 -0.13 0.04 0.02 0.70 1.00
ASN 0.21 -0.10 -0.04 0.11 -0.05 0.00 0.25 -0.02 1.00
GLN -0.02 -0.14 -0.16 0.11 -0.08 -0.20 -0.58 -0.56 -0.52 1.00
ARG -0.20 0.16 0.13 -0.26 0.24 -0.10 0.19 0.27 -0.15 -0.39 1.00
NO3 -0.12 0.21 0.17 -0.15 0.12 0.17 0.64 0.73 0.17 -0.89 0.49 1.00
164
CAPÍTULO 3 - INFLUÊNCIA DO PULSO NATURAL DE NITROGÊNIO
INORGÂNICO EM ESPÉCIES ARBÓREAS DE FLORESTA OMBRÓFILA
DENSA SUBMONTANA, PARQUE ESTADUAL DE CARLOS BOTELHO,
SP
165
RESUMO
Este trabalho investiga se a ecofisiologia de utilização do nitrogênio de algumas espécies
arbóreas está relacionada à disponibilização sazonal de nitrogênio inorgânico no solo da Floresta
Ombrófila Densa Submontana do Sul do Estado de São Paulo. As espécies pioneiras (PS)
selecionadas foram Casearia sylvestris e Cecropia glazioui, as secundárias iniciais (ESS), Inga
marginata e Tabebuia serratifolia e as secundárias tardias (LSS), Cariniana estrellensis e
Chrysophyllum innornatum. Durante os meses de setembro a novembro de 2006 foram feitas
determinações de atividade de redutase do nitrato foliar in vivo e o conteúdo de nitrato na seiva
do xilema e nas folhas dessas espécies. Foram determinadas as taxas de amonificação e
mineralização através da análise de amostras de solo na camada 0-5cm de profundidade. A
dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis foi verificada por correlação r de
Pearson (α=0,05). A nitrificação esteve fortemente correlacionada com os eventos de
precipitação (+0,67) e de evapotranspiração (-0,89) e se correlacionou com a temperatura (-0,55)
e com a matéria orgânica do solo (-0,63). Foi verificado para o grupo PS uma correlação
substancial entre a evapotranspiração e o conteúdo de nitrato da seiva (+0,64), enquanto que ASN
teve forte correlação com amônio (+0,85) e com o nitrato (+0,72) do solo. Esse grupo também
apresentou elevados conteúdos de nitrato foliar e de atividade de redutase do nitrato,
evidenciando que as folhas são um importante compartimento de assimilação desse íon no grupo.
Nas espécies ESS, os níveis de ARG se correlacionaram fortemente com a evapotranspiração
(+0,85) e foi observado um conteúdo médio de nitrato e baixa atividade de redutase do nitrato nas
folhas. O grupo LSS apresentou baixa atividade de redutase do nitrato foliar, baixo conteúdo de
nitrato na seiva e quantidades elevadas desse íon nas folhas. Para C. estrellensis, foram
observadas variações nos conteúdos de ARG e GLU e essa espécie possivelmente desempenha
uma estratégia diferenciada de transporte de nitrogênio através da CIT. A correlação positiva
entre conteúdo de nitrato do solo e precipitação local mostrou a essencialidade das chuvas para a
ocorrência do pulso de nitrogênio inorgânico no solo do PECB. Os resultados obtidos confirmam
a hipótese proposta e a relaciona com a sazonalidade dos conteúdos de nitrato e de amônio do
solo da floresta, indicando o uso pelas espécies, seja na condição de alta ou de baixa
disponibilidade desse elemento, demonstrando uma condição responsiva dos grupos sucessionais
ao nitrogênio do solo concomitante aos eventos da precipitação local. Os grupos de sucessão
ecológica utilizam diferentes maneiras para assimilar nitrogênio na condição do pulso sazonal e o
166
que colabora para o desenvolvimento dessas estratégias são as naturezas constitutiva e adaptativa
dos processos de aquisição, de transporte e de assimilação do nitrogênio, fundamentais para suas
adaptações às condições edáficas do ambiente estudado.
Palavras-chave: pulso de nitrogênio inorgânico, Floresta Ombrófila Densa Submontana, sucessão

ecológica, redutase do nitrato, nitrato, amônio, seiva do xilema.
167
1. INTRODUÇÃO
composição local e o desempenho individual das plantas (Bell & Lechowicz 1994), além de
serem algumas das causas de variações no status nutricional de espécies vegetais (Glass et al.
2002). Essa heterogeneidade nutricional ocorre devido às modificações estruturais do solo em
escalas temporal e espacial e à influência dos fatores bióticos e abióticos, de tal forma que a
sinergia entre tempo, espaço e fatores são o aspecto chave para a disponibilidade de nutrientes na
solução do solo que direciona a ocupação e o sucesso das plantas no ambiente.
A disponibilidade de formas nitrogenadas no ambiente envolve a mineralização, via ação
de bactérias e fungos no catabolismo da matéria orgânica do solo, a amonificação, que
disponibiliza nitrogênio mineral na forma de amônio e a nitrificação, que dispõe o nitrato no
ambiente. Esses dois últimos processos envolvem a oxidação da forma amoniacal em nitrito pela
ação bacteriana de Nitrosomonas sp. e de Nitrospira sp. e a oxidação desse produto em nitrato
por Nitrobacter sp. (Taiz & Zeiger 2002). Em condições de baixa disponibilidade de oxigênio
ocorrem dificuldades na aquisição do nitrato reduzido que pode ser denitrificado por
Pseudosomonas thiobacillus e Micrococcus denitrificans (Scharenbroch & Lloyd 2004).
A atividade microbiana da mineralização pode ser influenciada principalmente pela
quantidade de água (Brady 1989) e pelo pH do solo (Malavolta & Kliemann 1985). A mesma
influência ocorre na atividade da nitrificação, em que o amônio é rapidamente convertido em
nitrato em solos com boa aeração e de pH mais elevado (Fredeen & Field 1992). A comunidade
microbiana do solo responde imediatamente a entrada de água no sistema (Austin et al. 2004),
ocasionando alterações na sua composição e na sua biomassa (Saetre & Stark 2004),
disponibilizando nitrogênio em breves pulsos concomitantes aos eventos de precipitação (James
& Richards 2005).
A imobilização do nitrogênio no solo pode ocorrer devido a elevadas taxas de C:N (20:1 a
25:1) (Burgess et al. 2002, Sullivan et al. 2002, Scharenbroch & Lloyd 2004) e o seu equilíbrio
com a mineralização pode ser influenciado por diversos fatores como temperatura, umidade do
solo, oxigênio, população microbiana e conteúdos de carbono e de nitrogênio da matéria orgânica
(Evangelou 1998 apud Scharenbroch & Lloyd 2004).
168
As perdas de nitrogênio representam uma importante influência na variação sazonal de
suas diversas formas presentes no solo. Os conteúdos de nitrato disponibilizados podem
acompanhar a sazonalidade de variáveis do clima como a precipitação, que pode ocasionar a
saturação hídrica e a anaerobiose do solo, influenciando o crescimento, a sobrevivência e as
interações competitivas entre organismos e, conseqüentemente, inibindo a nitrificação e afetando
o consumo e o armazenamento de nitrato pelas plantas (James & Richards 2006). O amônio
restante dos processos de aquisição pelas plantas e por outros organismos pode ser oxidado e
volatilizado como gás amônia e o nitrato não absorvido pode ser perdido por lixiviação e por
escoamento superficial (Evangelou 1998).
As relações naturais entre nitrogênio e comunidades vegetais têm sido investigadas em
diversas regiões, sustentando a idéia de que as espécies vegetais diferem quanto à habilidade de
utilizar as fontes orgânicas e inorgânicas desse elemento (Read 1991, Stewart et al. 1992,
Kielland 1994, Schmidt et al. 1998, Aidar et al. 2003, Pereira-Silva et al. 2006). Diversos
trabalhos estão focados nas respostas das plantas à heterogeneidade da distribuição espacial e
temporal desse elemento (Hodge 2004) e nas estratégias utilizadas na sua captura, no seu
transporte e na sua assimilação (Tilman 1987, Stewart et al. 1988, Schmidt & Stewart 1998,
Aidar et al. 2003, James & Richards 2005, James & Richards 2006, Schimann et al. 2008).
O uso de nitrogênio pelas plantas depende de uma variedade de estratégias que podem ser
adaptações dos mecanismos metabólicos em milhares de anos de evolução (Stewart & Schmidt
1999), atendendo à diversidade de formas nitrogenadas disponíveis e à variação na quantidade
desse elemento nos ecossistemas de tal forma a garantir a economia do nitrogênio durante o ciclo
de vida da planta (Cánton et al. 2005).
As diferentes estratégias para assimilar nitrogênio têm sido relatadas para as espécies
vegetais de diversos ecossistemas (Smirnoff et al. 1984, Abuzinadah & Read 1986, Stewart et al.
1988, Fredeen & Field 1992, Traw & Ackerly 1995, Aidar et al. 2003, James & Richards 2005,
2006, Stulen et al. 2006, Cruz et al. 2006, Dias et al. 2006, Pereira-Silva et al. 2006, Schimann et
al. 2008), embora ainda não esteja totalmente esclarecido se existem preferências de uso por uma
ou outra forma de nitrogênio (Rodrigues & Coutinho 2000).
Para as plantas, a rápida captura de um recurso limitante é importante para a determinação
de habilidades competitivas, dessa forma, no caso do nitrogênio, sua disponibilização em pulsos
simultâneos aos eventos climáticos faz com que as plantas desempenhem estratégias para captura
169
desse elemento (Tilman 1987, James & Richards 2006). A habilidade na captura do nitrogênio
pode variar entre as espécies de plantas, algumas capturam mais esse elemento no início do pulso,
enquanto outras, no final desse evento (Gebauer & Ehleringer 2000). Isso sugere que o tempo de
duração do pulso pode afetar o crescimento, o desenvolvimento e a coexistência das espécies
(James & Richards 2006).
O conhecimento das estratégias de aquisição e de uso das formas inorgânicas do
nitrogênio pelas espécies arbóreas tropicais e o comportamento da distribuição temporal do
nitrogênio nos solos ainda são incipientes. Apesar de estar bem documentado em diversos
ecossistemas o ritmo sazonal do pulso de nitrogênio no solo e a sua influencia nos processos
ecológicos, ainda não se tem nota sobre esse tipo de evento natural na Mata Atlântica.
Considerando essa contextualização, foi verificado se a ecofisiologia de utilização do nitrogênio
de algumas espécies arbóreas da Floresta Ombrófila Densa Submontana está relacionada à
disponibilização sazonal de nitrogênio inorgânico no solo. A hipótese desse trabalho presume que
grupos de sucessão ecológica embasados no modelo de Aidar et al (2003) utilizam estratégias no
transporte e no uso do nitrogênio que se relacionam com a temporalidade das variáveis
ambientais locais e com as variações na disponibilidade de nitrogênio inorgânico no solo.
2. ÁREA DE ESTUDO
O Parque Estadual de Carlos Botelho (PECB) está localizado na região sul do Estado de
São Paulo, entre as coordenadas 24o00’ a 24o15’S e 47o45’ a 48o10’W, é administrado pelo
Instituto Florestal do Estado de São Paulo, possui área total de 37.793,63 ha, com altitude entre
30 e 1003 m e abriga um dos maiores e mais bem conservados remanescentes de Mata Atlântica
do Brasil, representado pelas formações da Floresta Ombrófila Densa Montana em altitudes entre
400 e 1000 m, na região do planalto de Guapiara e da Floresta Ombrófila Densa Submontana,
entre 30 e 400 m, nas escarpas da Serra de Paranapiacaba (Relatório temático 2006). O relevo
variável do PECB define dois tipos climáticos mesotérmicos distintos, segundo a classificação de
Köppen, o tipo Cwa, em Capão Bonito e São Miguel Arcanjo, e o tipo Cfa, em Sete Barras. A
região é caracterizada por períodos de excedente hídrico entre os meses de outubro e março e nos
meses restantes, entre abril e setembro, esse excedente diminui, podendo ocorrer deficiência
hídrica (Relatório temático 2006).
Nessa Unidade de Conservação está alocada desde 2002 uma parcela permanente de
170
10,24 ha (320 x 320 m) na coordenada base 24˚ 10’S e 47˚ 56’W, entre cotas de altitude 350 e
450 m, no Núcleo Sete Barras do PECB. Essa parcela tem sido objeto de estudo do projeto
temático “Diversidade, dinâmica e conservação em florestas do Estado de São Paulo: 40ha de
parcelas permanentes” (1999/09635-0), apoiado pelo Programa Biota da Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de São Paulo.
A área da parcela está inserida em um relevo de morros e montanhas onde se distribuem
Cambissolos latossólicos, Neossolos litólicos e Gleissolos háplicos cobertos por Floresta
Ombrófila Densa Submontana que abriga 217 espécies arbóreas, com predomínio das famílias
Myrtaceae, Leguminosae, Rubiaceae, Lauraceae, Euphorbiaceae e Sapotaceae e sendo comuns as
espécies Euterpe edulis, Hyeronima alchorneoides, Virola bicuhyba, Guapira opposita,
Tretastylidium grandifolium e Chrysophyllum viride (Relatório temático 2006).
3. MATERIAL E MÉTODO
3.1 Seleção e a caracterização sucessional das espécies arbóreas
Foram selecionadas seis espécies representadas por três indivíduos cada uma (Tabela
3.1). Essas espécies foram previamente caracterizadas quanto às suas estratégias ecofisiológicas
de assimilação e de transporte do nitrogênio, de acordo com os resultados da caracterização
anterior obtida para 66 espécies arbóreas da Mata Atlântica lato sensu (Capítulos 1 e 2) e com o
modelo de grupos sucessionais inicialmente proposto por Aidar et al. (2003), que organiza as
espécies da seguinte forma:
- Pioneiras: espécies que têm níveis relativamente altos de atividade de redutase do
nitrato foliar, elevada quantidade de nitrato nas folhas, transportam nitrogênio
predominantemente através do nitrato e de ASN e são responsivas ao aumento da
disponibilidade sazonal de nitrogênio no solo;
- Secundárias iniciais: espécies com níveis médios de atividade de redutase do nitrato
foliar, tem predominantemente transportadores de longa distância como GLN e ARG
na seiva do xilema e possuem características intermediárias de sucessão, algumas
mais próximas às espécies iniciais e responsivas às variações sazonais de nitrogênio
no solo e outras menos responsivas e mais próximas às mais avançadas na sucessão.
171
- Secundárias tardias: espécies com baixo nível de atividade de redutase do nitrato
foliar, com predomínio de ASN e ARG na seiva do xilema e pouco responsivas às
variações sazonais de nitrogênio no solo.
Tabela 3.1. Lista das espécies selecionadas para os experimentos do pulso de nitrogênio
inorgânico em solo na parcela permanentes de 10,24ha do Parque Estadual de Carlos Botelho,
Sete Barras, SP. Siglas n – número de indivíduos, RS – estratégia de regeneração das espécies em
que PS = pioneira, ESS = secundária inicial e LSS = secundária tardia. Dados do Relatório
temático 2006: h – média da altura da espécie, DBH – média do diâmetro na altura do peito e IVI
– Índice de Valor de Importância.
FAMILY SPECIES AUTHOR n RS h DBH IVI

Flacourtiaceae Casearia sylvestris Sw. 3 PS 6.5 21.8 1.4
Cecropiaceae Cecropia glaziouii Snethl. 3 PS 7.5 20.0 1.5
Mimosaceae Inga marginata Willd. 3 ESS 6.2 23.8 1.0
Bignoniaceae Tabebuia serratifolia (Vahl) G. Nicholson 3 ESS 8.0 35.4 3.0
Lecythidaceae Cariniana estrellensis (Raddi) Kuntze 3 LSS 11.5 69.5 2.2
Sapotaceae Chrysophyllum innornatum Mart. 3 LSS 10.0 74.5 3.4
3.2 Período de análises e coleta de dados

Os experimentos duraram oito semanas entre setembro e novembro (16/09 a 05/11/2006),
sendo realizadas coletas consecutivas semanais de solo. Quinzenalmente foram feitas coletas e
análises do transporte e uso de nitrogênio das espécies selecionadas.
Em campo, eram coletadas amostras de folhas frescas e de seiva do xilema dos indivíduos
no período das 07:00 às 12:00 da manhã, quando há um aumento na atividade de redutase do
nitrato em virtude da maior oferta do nitrato trazido pelo fluxo transpiratório até a folha (Sodek
2004). Com a remoção das folhas, a seiva do xilema era retirada dos galhos principais com o
auxílio de bomba de vácuo manual. As amostras eram numeradas e mantidas resfriadas em
campo e depois, em laboratório, congeladas em freezer a -20˚C.

Para análise de atividade de redutase do nitrato foram utilizadas fitas foliares imersas em
solução de incubação tampão fosfato (K2HPO4; 0,1 M), 1-propanol 1% (v/v), acrescido de 100
mM de nitrato de potássio (KNO3) de acordo com Stewart et al. (1986).
172
de ácido salicílico (Cataldo et al. 1975). Eram utilizadas alíquotas de 0,2 ml da seiva do xilema
extraída em campo e de eluente folha + metanol obtido de sub-amostras de fitas foliares imersas
em 5,0 ml de metanol, mantidas em temperatura ambiente por 24 h e posteriormente congeladas a
-20˚C. A leitura em espectrofotômetro foi feita na absorbância de 410 nm, utilizando curva de
calibração para obtenção dos conteúdos.

Amostras de 10 µL de seiva do xilema eram diluídas em 30 µL de ortoftaldialdeído-borato
(OPA-borato) e mercaptoetanol de acordo com Jarret et al. (1986) e analisadas por cromatografia
líquida de alta performance (HPLC) com coluna de fase reversa (C18 Waters Spherisorb ODS-2
Supelco Inc.®, 4x250 mm de fluxo 0,8 ml.min.-1) para separação dos aminoácidos livres. Os
derivados aminoácidos-OPA foram detectados em monitor de fluorescência (Shimadzu® RF-530)
e comparados aos picos de um padrão (Sigma® AAS-18) com 15 aminoácidos protéicos (ASP,
GLU, SER, HIS, GLY, THR, ARG, ALA, TYR, MET, VAL, PHE, ILE, LEU e LYS)
enriquecidos com ASN, GLN e GABA, todos em concentração de 250nmol.ml-1. A taxa de
compostos nitrogenados de baixo peso molecular na seiva do xilema foi estimada pela proporção
entre a concentração total do aminoácido, seu número de átomos de nitrogênio e a concentração
total de nitrogênio da amostra.
3.6 Caracterização química do solo e obtenção de dados climatológicos

Foram ordenadas amostragens de solo em seis sub-parcelas na profundidade de 0-5cm. O
solo era acondicionado em sacos plásticos numerados e mantido em freezer a -20˚C. As variáveis
determinadas foram os conteúdos de nitrato (NO3-) e de amônio (NH4+), convertidos para ng.g-1
para comparações com outros resultados. Essas análises foram feitas no Centro de Solos e
Recursos Agroambientais, Laboratório de Fertilidade do Solo do Instituto Agronômico de
Campinas.
Os dados diários do clima para o município de Sete Barras foram colhidos no sistema
CIIAGRO online do Instituto Agronômico de Campinas e os dados de umidade do solo da
173
parcela permanente do PECB foram cedidos pelo prof. Dr. Miguel Cooper do Departamento de
Solos da ESALQ/USP.

Para as análises estatísticas foi utilizado XLStat® versão experimental - Addinsoft© 2007,
com interface Excel© - Microsoft Corporation 2000. Foi verificada a dependência linear entre os
pares dos conjuntos de variáveis através de correlação r de Pearson com nível de significância
α=0,05.
4.1 Caracterização da disponibilidade de nitrogênio inorgânico no solo e sua relação com
variáveis ambientais
O conteúdo médio de nitrogênio inorgânico no solo pode ser considerado baixo (Tabela
3.2) quando comparado com quantidades observadas por Schmidt et al. (1998) em floresta de
escarpa (67ng.g-1 seco e 127ng.g-1 – úmido), em floresta de eucalipto (217 ng.g-1 - seco e
822ng.g-1 – úmido), em floresta decídua de monção (135ng.g-1 - seco e 4396 ng.g-1 – úmido) e em
floresta sempre verde de monção (83ng.g-1 - seco e não detectado – úmido).
Tabela 3.2. Valores médios e desvio padrão dos conteúdos de nitrato e de amônio e a razão do
nitrogênio inorgânico do solo durante oito semanas consecutivas de investigação do pulso de
nitrogênio no solo, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP.
Mineral Nitrogen pulse

3 -1
nitrogen 10 ng.g
NO3
-
3.15 ± 2.28
NH4
+
27.1 ± 10.1
+ -
NH4 :NO3 8.7
Apesar desse baixo conteúdo, em oito semanas consecutivas de acompanhamento do

nitrogênio inorgânico do solo, foi obtido um valor médio de amônio aproximadamente nove
vezes maior que a concentração de nitrato (Tabela 3.2). Essa baixa quantidade do nitrato pode
estar relacionada com a elevada e constante quantidade de água no solo (Brady 1989) (Figura
3.1) e com o baixo pH (Tabela 3.3) que dificultam a atividade microbiana no processo da
174
mineralização (Malavolta & Kliemann 1985). A maior concentração de amônio pode ser
atribuída ao fato do nitrato ser facilmente assimilado pelas plantas e à sua alta concentração no
solo ser dificilmente mantida, não só pelas substanciais perdas naturais, como também pela
competição e consumo entre os organismos.
O acompanhamento temporal das variações do nitrogênio do solo permitiu caracterizar três
pulsos de amônio com amplitudes variáveis. Os dois primeiros pulsos duraram cerca de 15 dias e
tiveram amplitudes semelhantes (p<0,001), o primeiro de 17 a 40.103 ngNH4+.g-1 e o segundo,
com amplitude de 17 a 24.103 ngNH4+.g-1. O terceiro pulso foi mais duradouro, 21 dias, e
apresentou uma maior amplitude (19 a 42.103 ngNH4+.g-1) (Figura 3.1).
Essa oscilação em pulsos também foi observada para o nitrato, embora com menor
amplitude em relação ao amônio, deixando clara sua baixa concentração no solo da parcela
permanente. Foi caracterizado um primeiro pulso de pouco mais de 21 dias com maior amplitude
(0,7 a 7,4 .103 ngNO3-.g-1) e um segundo de 28 dias e com menor amplitude (1,1 a 2,5 .103
ngNO3-.g-1) (Figura 3.1). A diferença entre amplitudes do conteúdo de nitrato parece estar
relacionada com o fato dos dois primeiros pulsos de amônio coincidirem temporalmente com o
primeiro pulso de nitrato e possivelmente suplementaram a amplitude deste. Além disso, o
terceiro, pulso de amônio permitiu uma nova etapa de nitrificação com maior duração, porém
com menor amplitude, o que leva a suposição de que não ocorreu menor disponibilização de
nitrato, mas possíveis perdas pela absorção dos organismos, pelas influências dos processos
naturais de imobilização e de denitrificação e pela lixiviação, evidente com o acúmulo de 206,8
mm de chuva desde o início do acompanhamento (Figura 3.1).
Os eventos de intensa precipitação local durante a investigação do pulso podem ter
proporcionado a formação de lençóis freáticos suspensos, a infiltração e a condução de água
(Relatório temático 2006), o que pode ter causado a rápida saturação e conseqüente lixiviação do
nitrato, reduzindo sua quantidade no solo (Bloom 1988). A carga líquida negativa de superfície
dos colóides do solo faz com que parte do nitrato não se ligue a esta matriz e acabe sendo
lixiviada rapidamente pela percolação da água (Pires O’Brien & O’Brien 1995). Além disso, a
concentração desse íon apresenta amplas variações espaciais e sazonais e é controlada por fatores
bióticos e abióticos que muitas vezes resultam na rápida diminuição de seu conteúdo no solo
(Crawford & Glass 1998, Cruz et al. 2003).
175
Figura 3.1. Variações climáticas e do solo obtidas durante oito semanas, Parque Estadual de
Carlos Botelho, SP. A - variações nas concentrações de amônio (ammonium) e de nitrato (nitrate)
no solo. B – Variações na temperatura (temperature), precipitação (precipitation),
evapotranspiração (evapotranspiration) e umidade do solo (volumetric moisture).
A observação dos conteúdos de nitrogênio inorgânico no solo por sub-parcela também

indicou o comportamento em pulso desse elemento concomitante à precipitação (Figuras 3.2),
com exceção da sub-parcela J01 que não teve o mesmo padrão das demais sub-parcelas. Nessa
sub-parcela, ocorreu a diminuição do amônio nos primeiros 30 dias de acompanhamento. Isso
pode ser atribuído à nitrificação e ao fato dela estar localizada na porção mais baixa da parcela
176
permanente, próxima a um corpo d’água. Possivelmente, a mineralização e o consumo do
nitrogênio pelos organismos atuaram sinergicamente com a chuva, que deve ter sido responsável
pela elevação do volume de água no córrego e no lençol freático, lixiviando continuamente tanto
o amônio como o nitrato do solo.
Figura 3.2. Variações nos conteúdos de amônio e nitrato nos solos das seis sub-parcelas
analisadas durante oito semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP.
As influências da disponibilidade hídrica e da sazonalidade do clima são essenciais para a

disponibilidade do nitrogênio no solo da parcela permanente do PECB. A importância desses
177
fatores também foi observada por Usman et al. (2000), em florestas do Himalaya. Esses autores
afirmam que após o período de estiagem o “pool” de nitrogênio inorgânico do solo se encontra
esgotado, em função da imobilidade dos processos de disponibilização de nitrogênio e do
consumo pelas plantas. Entretanto, com o início da estação das chuvas e a conseqüente entrada de
água no sistema, ocorre uma rápida ativação da mineralização, restituindo o “pool” à uma
condição de maior disponibilidade de nitrogênio inorgânico no solo.
Outros fatores podem atuar na disponibilidade do nitrogênio em pulsos no solo. Os
resultados obtidos por James & Richards (2005) sugerem que a captura de nitrogênio pelas
plantas pode depender de sua taxa de crescimento e da disponibilidade de outros recursos
limitantes. Esses autores concordam que a entrada de água no sistema, juntamente com os
conteúdos de fósforo no solo, influenciam na amplitude dos pulsos e na habilidade de captura de
nitrogênio das plantas. Nesse estudo, algumas das espécies apresentaram variações nas
quantidades de nitrogênio concomitantes às variações de tamanho do pulso que estiveram
diretamente relacionadas com os eventos de precipitação. Isso permitiu que os autores
deduzissem que a variação no sincronismo do pulso e a sua amplitude de duração interagem com
as quantidades de água e de fósforo disponíveis no solo, determinando a distribuição do
nitrogênio às plantas.
Usman et al. (2000) obtiveram uma alta taxa de mineralização em florestas cujo solo era
rico em nitrogênio e verificaram que esse processo era diretamente dependente da umidade e da
temperatura do solo. Observaram que o comportamento sazonal da distribuição de nitrogênio
inorgânico estava relacionado com as estações climáticas locais, no verão havia mais nitrato e
amônio no solo que decaia na estação chuvosa e diminuía ainda mais no inverno. As diminuições
dessas formas inorgânicas no solo durante o inverno permitiram deduzir que ambas as formas
nitrogenadas foram utilizadas pelas plantas nesse período. Esses autores comentam que a
diminuição do nitrato na estação das chuvas, que resultou no predomínio do amônio no solo, foi
decorrente da maior demanda de nutrientes pelas plantas.
Os resultados das análises químicas do solo das seis sub-parcelas (Tabela 3.3) analisadas
durante a investigação do pulso de nitrogênio mostraram que a camada de 0-5cm de profundidade
do solo possui característica ácida, distrófica de baixa fertilidade natural, baixo valor de soma de
bases (V≤35%), baixos conteúdos de fósforo, cálcio, magnésio e potássio, demonstrado também
pela baixa capacidade de troca iônica. Em função da elevada acidez ocorre maior
178
disponibilização de alumínio o que permite também caracterizá-lo como álico. Os teores de H+ e
Al+3 e a baixa capacidade de troca iônica (CTC<130 cmolc.dm-3) indicam baixa reatividade da
matéria orgânica (MO). Esses fatores acabam influenciando a disponibilidade de nutrientes e as
atividades orgânicas e biológicas nessa fração do solo, o que reflete na baixa concentração do
nitrogênio inorgânico.
Tabela 3.3. Análise química do horizonte 0-5cm de profundidade do solo em seis sub-parcelas
do Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Variáveis de qualidade química e de macronutrientes:
pH (H2O e CaCl2), matéria orgânica (MO – g.L-1), fósforo (P – mg.L-1), sódio (Na+ - mg. L-1),
potássio (K+ - mg. L-1), cálcio (Ca+2 - molc. L-1), magnésio (Mg+2 - molc. L-1), alumínio (Al+3 -
molc. L-1), acidez potencial (H + Al - molc. L-1), soma de bases (SB - %), capacidade de troca de
cátions (CTC - cmolc. L-1), saturação de bases (V - %) e saturação de alumínio (m - %).
+ + +2 +2 +3
Parc Depth pH H2O pH CaCl2 OM P Na K Ca Mg Al H + Al SB CTC V% m%
B03 0-5 4.1 3.9 17 9 0.8 1.9 15 5 11 88 22.7 110.7 21 33
F06 0-5 4 3.6 31 25 0.6 3.4 22 9 15 82 35 117 30 30
H03 0-5 3.5 3.5 23 14 0.6 1.8 9 5 29 86 16.4 102.4 16 64
I03 0-5 4.3 3.9 54 13 1.1 5.9 23 13 10 89 43 132 33 19
J01 0-5 3.6 3.6 54 9 0.9 2 4 3 26 120 9.9 129.9 8 72
J03 0-5 3.7 3.6 59 12 0.9 4.2 8 4 17 102 17.1 119.1 14 50
Average 0-5 3.9 3.7 39.7 13.7 0.8 3.2 13.5 6.5 18.0 94.5 24.0 118.5 20.3 44.7
SD 0.3 0.2 18.2 5.9 0.2 1.6 7.8 3.8 7.8 14.2 12.6 11.3 9.6 20.8
Fonte: Relatório temático do Projeto Parcelas Permanentes (2006)
Apesar do caráter distrófico, os valores de MO do solo apresentaram uma correlação

negativa significativa muito forte, porém pouco significativa, com a concentração de amônio (-
0,79, p<0,09), o que sugere uma relação entre o processo de decomposição da MO e a
mineralização do nitrogênio que resultou em amônio no solo (Figura 3.3 e Tabela 3.3).
A oscilação na concentração de amônio apresentou correlação positiva forte com a variação
dos eventos de precipitação (+0,82, p<0,08) na parcela permanente e uma correlação forte e
negativa com a matéria orgânica (-0,79, p<0,09), sugerindo a ocorrência de amonificação no solo
(Figura 3.3).
A concentração de nitrato também esteve relacionada com os atributos climáticos, uma vez
que essa variável apresentou correlação positiva substancial com a precipitação (+0,67, p<0,08),
indicando que a ocorrência de chuvas na região da parcela permite o funcionamento do processo
da nitrificação. A concentração sazonal do nitrato teve uma correlação negativa forte com a
179
evapotranspiração (-0,89, p<0,008) e correlação negativa substancial e significativa com a
temperatura (-0,55, p<0,33), o que sugere que essas duas variáveis climáticas altamente
correlacionadas entre si (+0,76, p<0,03) influenciam nos conteúdos de nitrato do solo de forma
indireta, possivelmente através da evaporação ou através de processos fisiológicos como a
transpiração das plantas (Figura 3.3).
+0,76
p<0,03
EVP
Temp
Precip
-0,55
p<0,15
-0,89
p<0,008
+0,35
p<0,39 +0,45
+0,82 p<0,24
p<0,08
-0,55
p<0,33 Moisture
OM
-0,79
+0,67 p<0,09
p<0,08
NH4+
NO3- -0,63
p<0,25
Figura 3.3. Resultados da dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis climáticas
e pedológicas analisadas durante oito semanas consecutivas de investigação do pulso de
nitrogênio, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de correlação r de Pearson, α=0,05.
180
Entre os conteúdos de nitrato e de amônio no solo a correlação foi baixa e não significativa
(+0,24, p<0,82), resultado semelhante ao observado por Cruz et al. (2003) em solo de origem
calcárea sob vegetação Semidecidual.
Segundo Marrs et al. (1991), os processos de mineralização e de nitrificação ocorrem com
maior intensidade durante a transição entre o seco e o úmido e com menor intensidade no período
seco. Esse comportamento foi observado na área da parcela permanente e, de acordo com a
Figura 3.3 e com os resultados entre a correlação de nitrogênio e a precipitação, no início do
pulso, anterior às chuvas, havia uma baixa concentração de nitrogênio inorgânico no solo que
aumentou com a precipitação na primeira semana de acompanhamento. Esse comportamento na
disponibilização do nitrogênio no solo comumente tem sido observado em ecossistemas áridos
(James & Richards 2005, 2006). Nesses ambientes, a chuva é um fator chave que estimula o
pulso de atividades biológicas, como as respostas rápidas das plantas aos eventos de
precipitação, a transformação de nitrogênio no solo pela mineralização, a imobilização
microbiana e a perda desse elemento na forma gasosa (Ivans et al. 2003, Austin et al. 2004,
Welter et al. 2005).
Usman et al (2000) verificaram que a mineralização foi muito similar à nitrificação,
alcançando uma taxa máxima durante a estação das chuvas e taxa mínima no verão, quando a
mineralização era limitada pela estiagem dessa estação. Esses autores comentam que a
diminuição da mineralização no verão não pode ser atribuída à ausência desse processo e sim à
imobilidade da biomassa microbiana e ao acúmulo de nitrogênio inorgânico imóvel que resulta
em um “pool” maior no período seco em relação ao úmido.
Quanto à influência da água na mobilidade do nitrato na parcela permanente, embora o
potencial de retenção desse elemento no solo seja baixo (8-30Pka), o fato do comportamento da
água do solo nessa região não sofrer flutuações durante todo o ano, faz com que as raízes não
enfrentem problemas com o dessecamento (Relatório temático 2006). Nessa circunstância de
abundância de recurso hídrico, a mobilidade e a absorção do nitrato pelas plantas são facilitadas,
ainda que a adição de água no solo por eventos chuvosos possa causar uma rápida saturação e
conseqüente lixiviação do nitrato, o que poderia ser uma justificativa para a sua baixa quantidade
no segundo período de nitrificação observado.
181
O início das chuvas em setembro favoreceu a nitrificação em virtude da oferta de condições
ótimas para esse processo e, na medida em que se prolongou essa época mais úmida, aumentou a
quantidade de água no solo e diminuiu a concentração desse íon na solução. As flutuações da
umidade nos horizontes superficiais, diretamente relacionadas com a quantidade de matéria
orgânica no solo da parcela, influenciaram positivamente a estruturação, a porosidade, a
infiltração e a drenabilidade (Relatório temático 2006), atuando na mobilidade do nitrato que se
manteve solúvel devido às cargas negativas do solo, que tornam possível o deslocamento do
nitrato até as raízes pelo fluxo de massa (Malavolta et al. 1997). Nessa etapa de aquisição, o
papel da transpiração da planta é fundamental para conduzir esse íon via simplasto e apoplasto e
transportá-lo via xilema pelo fluxo de massa e pela tensão da transpiração até outros órgãos da
planta.
4.2 Ecofisiologia do uso de nitrogênio das espécies e suas relações com a disponibilidade de
nitrogênio inorgânico no solo
As correlações obtidas entre os conjuntos de variáveis ecofisiológicas de uso de nitrogênio
e o conteúdo desse elemento no solo estão sumarizadas na tabela 3.3 e os resultados sobre a
ecofisiologia do uso do nitrogênio pelas plantas estão apresentados nas tabelas 3.4 e 3.5.
A análise de dependência linear entre a atividade de redutase do nitrato de Casearia
sylvestris e o nitrato do solo apresentou correlação positiva (+0,78, p<0,21). A correlação entre o
nitrato do solo e da folha também foi positiva (+0,86, p<0,13), ao contrário da relação nitrato da
seiva e do solo (-0,93, p<0,06). Essas fortes correlações indicam que a variação temporal de
nitrogênio no solo refletiu nas concentrações de nitrato nos indivíduos dessa espécie.
A concentração de aminoácidos foi elevada durante o pulso e a sua correlação com o
nitrogênio inorgânico do solo forte (-0,92, p<0,07), o que fornece evidências da assimilação de
nitrogênio nas raízes e posterior transporte via xilema, predominantemente através de ASN.
Os resultados obtidos para Casearia sylvestris confirmam a característica de espécie
pioneira e hábil assimiladora de nitrato conforme os resultados obtidos nos períodos úmido e seco
de 2005 (Capítulo 1) e demonstram que está bem adaptada ao evento de pulso desse íon no solo.
A atividade de redutase do nitrato, o conteúdo de nitrato foliar e o nitrato na seiva indicam que
essa espécie tem afinidade ao nitrato como fonte de nitrogênio e o transporta abundantemente via
182
xilema. Essas características mostram a responsividade dessa espécie à sazonalidade do
nitrogênio no solo da parcela permanente do PECB.
A atividade de redutase do nitrato foliar de Cecropia glaziovi e o conteúdo de nitrato no
solo mostraram uma correlação positiva (+0,84, p<0,16), evidenciando que essa espécie capturou
o nitrato disponibilizado na nitrificação, acompanhando a heterogeneidade temporal desse íon no
solo.
Os conteúdos de nitrato do solo e da seiva do xilema mostraram correlação negativa (-0,91,
p<0,08), sugerindo um aumento no transporte via xilema e uma diminuição de sua concentração
no solo. Isso pode estar relacionado com diferenças temporais na disponibilidade, na absorção e
no seu transporte via xilema e com a precipitação no solo, que pode ter causado lixiviação e
conseqüente diminuição na disponibilidade do nitrato.
A análise de correlação entre os conteúdos de nitrato foliar e do solo foi positiva ínfima,
porém, foi muito significativa (-0,06, p<0,93), o que reforça o fato da temporalidade influenciar
nas diferenças observadas nas concentrações desse íon no solo, na seiva e nas folhas. Isso
também mostra que espécies tropicais, apesar de concentrarem maior atividade de redutase do
nitrato nas folhas (Pate 1980), dependem da quantidade de nitrato adquirido no solo e trazido
pelo fluxo transpiratório via seiva do xilema (Sodek 2004).
Confrontando os conteúdos de aminoácidos na seiva do xilema com as fontes de nitrogênio
inorgânico no solo não foi possível inferir a respeito pela pouca significância da correlação.
Entretanto, os resultados de nitrato na seiva e de seus aminoácidos transportadores sugerem uma
elevada assimilação de nitrogênio nas raízes (Tabela 3.5).
Essa espécie utilizou ASN como principal transportador e o nitrato teve significante
contribuição nesse transporte. Isso está relacionado com sua alta capacidade fotossintética (Sodek
2004), característica comum de espécies heliófitas de áreas abertas e de clareiras recentes
(Lorenzi 1998).
As estratégias utilizadas por essa espécie nos períodos úmido e seco de 2005 (Capítulo 1)
foram confirmadas durante o acompanhamento do pulso de nitrogênio. Essa espécie demonstrou
ser pioneira e bastante responsiva aos conteúdos de nitrato do solo. A afinidade por esse íon pôde
ser evidenciada através de características comuns como a alta atividade de redutase do nitrato e a
elevada absorção desse íon pelas raízes, confirmada pela sua presença na seiva do xilema.
A espécie Inga marginata teve correlação positiva e substancial entre as variáveis
183
redutase do nitrato e nitrato do solo (+0,65, p<0,34), embora a atividade dessa enzima tenha sido
relativamente baixa durante o evento do pulso, o que sugere baixa assimilação, comportamento
característico de secundárias iniciais. O conteúdo de nitrato foliar teve correlação positiva com o
nitrato do solo (+0,92, p<0,04) e a correlação entre nitrato na seiva do xilema e do solo foi
negativa (-0,84, p<0,15), sugerindo que essa espécie tem tendência em acumular nitrato
concomitante à variação temporal desse íon no solo.
Em Tabebuia serratifolia foi encontrada correlação positiva entre a atividade de redutase do
nitrato foliar e o nitrato do solo (+0,76, p<0,23) e correlações forte e negativa entre o conteúdo de
nitrato da seiva do xilema (-0,95, p<0,04) e do nitrato foliar (-0,92, p<0,07) com o nitrato do solo,
o que indica, frente à baixa atividade de redutase do nitrato, possível armazenamento interno
desse íon.
A correlação observada entre o conteúdo de aminoácido na seiva e o amônio do solo
(+0,97, p<0,03), apesar de pouco significativa, permite deduzir o uso dessa fonte inorgânica de
nitrogênio, assimilada nas raízes e transportada em forma de compostos nitrogenados.
A assimilação do nitrogênio mostrou a alternância entre GLN e ARG como principais
transportadores de nitrogênio na seiva durante o pulso. O aminoácido transportador mais
abundante foi GLN, com contribuição de ARG, sendo observado o inverso em 2005 (Capítulo 1).
Frak et al. (2002), comentam que compostos nitrogenados como ARG estão envolvidos na
dinâmica temporal da remobilização do nitrogênio e podem representar a grande maioria do total
de aminoácidos na seiva do xilema.
A espécie Cariniana estrellensis apresentou baixa atividade de redutase do nitrato durante o
pulso (Tabela 3.4), e a correlação dessa atividade com o nitrato na seiva teve baixa significância,
apesar da alta correlação obtida (+0,78, p<0,4). Além disso, foi observado elevado conteúdo de
nitrato foliar correlacionado negativamente com a atividade de redutase do nitrato (-0,94,
p<0,05), o que sugere um possível acúmulo desse íon, como já observado nos períodos úmido e
seco de 2005 (Capítulo 1). Foi verificada correlação muito forte e negativa entre os conteúdos de
nitrato da seiva do xilema e do solo durante o evento do pulso (-0,89, p<0,16).
O principal transportador de nitrogênio em C. estrellensis foi CIT (Tabela 3.5) e quando a
taxa desse aminoácido diminuiu (19,4% - 02/10), ocorreu o predomínio de ARG (32,8% - 02/10).
Isso mostra uma estratégia diferenciada para o transporte de nitrogênio relacionada à ARG e ao
ciclo da uréia, envolvendo a absorção de amônio ou reassimilação da amônia pela espécie. Frente
184
a uma maior oferta de amônio em relação ao nitrato do solo durante o pulso (Figura 3.1), pode
ser que essa espécie não apresente problemas de competição com outros organismos pelo nitrato,
visto que não indicou preferência por esse íon, possivelmente buscando o amônio disponível no
solo como fonte de nitrogênio inorgânico, uma estratégia característica de secundária tardia.
Além dessas características, o fato de ARG ter sido, em algum momento do pulso, um dos
principais transportadores de nitrogênio na seiva deixa evidente uma estratégia de
armazenamento e de remobilização desse elemento nessa espécie.
A outra espécie secundária tardia estudada durante o pulso foi Chrysophyllum inornatum,
que também apresentou baixa atividade de redutase do nitrato, um elevado conteúdo de nitrato
nas folhas (Tabela 3.4) e uma correlação negativa entre os conteúdos de nitrato da seiva do
xilema e do solo (-0,94, p<0,05). O principal transportador de nitrogênio na seiva foi ASN,
seguido por GLN durante o evento do pulso (Tabela 3.5). Esses dois compostos nitrogenados são
fundamentais na exportação e na distribuição do nitrogênio e são precursores das principais
famílias de aminoácidos protéicos em plantas (Taiz & Zeiger 2002). A presença desses
aminoácidos indica a assimilação de nitrogênio nas raízes e uma possível subseqüência de
redistribuição de nitrogênio na planta relacionada à síntese de compostos envolvidos no
metabolismo do amônio. Esse comportamento no transporte via xilema, aliado à baixa
assimilação de nitrato, sugerem a aquisição de amônio como fonte inorgânica de nitrogênio,
assim como observado nos períodos úmido e seco de 2005 (Capítulo 1).
185
Tabela 3.4. Resultados da dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis da
ecofisiologia do nitrogênio das espécies e o conteúdo de nitrogênio inorgânico do solo da parcela
permanente do Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. Valores de correlação r de Pearson,
α=0,05.
- -
NRA NO3 NO3 xylem sap aa xylem sap aa xylem sap aa xylem sap
Species RS x x x x x x
- - - - -
NO3 soil NO3 soil NO3 soil NO3 soil NH4 soil Inorganic N
Casearia sylvestris PS +0,78 p<0,21 +0,86 p<0,13 -0.93 p<0,06 -0.24 p<0,75 -0.83 p<0,16 -0.92 p<0,07
Cecropia glaziouii PS +0,84 p<0,16 -0.06 p<0,93 -0.91 p<0,08 -0.22 p<0,78 -0.22 p<0,78 -0.02 p<0,98
Inga marginata ESS +0,65 p<0,34 +0,92 p<0,40 -0.84 p<0,15 +0,82 p<0,17 +0,10 p<0,89 -0.32 p<0,67
Tabebuia serratifolia ESS +0,76 p<0,23 -0.92 p<0,07 -0.95 p<0,04 +0,49 p<0,51 +0,97 p<0,03 +0,95 p<0,05
Cariniana estrellensis LSS +0,77 p<0,22 -0.78 p<0,21 -0.89 p<0,16 -0.38 p<0,61 +0,20 p<0,79 -0.007 p<0,99
Chrysophyllum innornatum LSS +0,86 p<0,13 -0.09 p<0,91 -0.94 p<0,05 +0,20 p<0,71 -0.42 p<0,57 -0.24 p<0,76
186
Tabela 3.5. Atividade de redutase do nitrato (NRA) e concentração de nitrato foliar (NO3-) das
seis espécies lenhosas amostradas concomitante ao evento de pulso de nitrogênio no Parque
Estadual de Carlos Botelho, SP. RS – estratégia de regeneração, PS – pioneira, ESS – secundária
inicial e LSS – secundária tardia.
NRA NO3-
Family Species Date RS -1
pkat.g FW mol.g-1FW
Flacourtiaceae Casearia sylvestris 16-Sep PS 594.2 ± 192.2 6.7 ± 1.4
2-Oct 529.1 ± 307.5 8.6 ± 1.3
15-Oct 271.2 ± 153.5 8.5 ± 0.3
5-Nov 440.5 ± 71.5 7.5 ± 1.9
Cecropiaceae Cecropia glaziouii 16-Sep PS 333.0 ± 26.9 3.6 ± 0.4

2-Oct 267.4 ± 11.0 4.0 ± 0.4
15-Oct 178.7 ± 59.8 3.0 ± 0.4
5-Nov 151.3 ± 127.9 3.6 ± 0.9
Mimosaceae Inga marginata 16-Sep ESS 92.5 ± 108.2 5.6 ± 2.9
2-Oct 102.6 ± 48.5 5.0 ± 0.7
15-Oct 68.0 ± 27.7 6.0 ± 1.4
5-Nov 95.6 ± 52.5 6.2 ± 0.7
Bignoniaceae Tabebuia serratifolia 16-Sep ESS 105.2 ± 74.5 9.6 ± 1.4
2-Oct 186.8 ± 195.5 13.8 ± 2.3
15-Oct 124.3 ± 51.3 7.2 ± 0.3
5-Nov 77.5 ± 10.8 6.5 ± 0.1
Lecythidaceae Cariniana estrellensis 16-Sep LSS 59.4 ± 17.5 5.4 ± 0.5
2-Oct 37.2 ± 23.4 7.3 ± 0.7
15-Oct 10.0 ± 10.2 10.9 ± 0.3
5-Nov 16.4 ± 8.8 8.5 ± 0.8
Sapotaceae Chrysophyllum innornatum 16-Sep LSS 58.1 ± 37.9 6.5 ± 1.4
2-Oct 158.5 ± 125.3 9.2 ± 1.3
15-Oct 35.2 ± 23.2 9.2 ± 0.7
5-Nov 27.6 ± 14.4 7.6 ± 1.1
187
Tabela 3.6. Conteúdo de nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de compostos nitrogenados de
baixo peso molecular (Xylem sap molecular weight nitrogen compounds) na seiva do xilema das seis espécies arbóreas amostradas
concomitante ao evento de pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos Botelho, SP. RS = estratégia de regeneração da espécie: PS
= pioneira, ESS = secundária inicial, LSS = secundária tardia, Others = outros aminoácidos com taxa maior que 10%, Indet = soma de
outros aminoácidos.
-
Family Species Date RS
µmol.ml-1 µmol.ml-1 ASP GLU ASN GLN ARG NO3 Others Indet
Flacourtiaceae Casearia sylvestris 16-Sep PS 0.41 ± 0.25 5.27 ± 2.56 4.4 6.1 82.9 1.6 0.0 0.6 4.4
2-Oct 0.68 ± 0.59 18.39 ± 8.06 1.9 3.3 75.1 16.6 0.9 0.5 1.8
15-Oct 5.03 ± 2.96 21.30 ± 13.18 1.1 1.9 61.6 31.8 0.0 0.4 3.0
5-Nov 2.76 ± 0.84 11.52 ± 3.37 1.0 2.0 67.3 22.7 0.2 0.5 6.4
188
Cecropiaceae Cecropia glaziouii 16-Sep PS 0.19 ± 0.05 7.90 ± 6.64 10.4 9.6 44.2 23.1 0.2 0.6 11.9
2-Oct 0.27 ± 0.21 4.22 ± 3.67 14.4 14.4 40.0 16.0 1.1 0.6 13.4
15-Oct 3.06 ± 0.41 13.18 ± 8.52 7.7 9.7 42.7 20.5 1.7 0.6 17.2
5-Nov 1.73 ± 0.55 2.95 ± 1.82 19.9 20.7 39.3 0.5 0.8 0.8 18.0
Mimosaceae Inga marginata 16-Sep ESS 0.34 ± 0.29 5.75 ± 2.96 6.4 5.6 57.9 4.3 2.8 0.6 22.5
2-Oct 0.36 ± 0.11 22.35 ± 7.93 5.4 4.3 72.9 0.7 1.6 0.6 14.4
15-Oct 1.73 ± 0.19 3.83 ± 4.09 4.5 9.3 63.0 3.0 1.7 0.6 17.9
5-Nov 1.61 ± 0.98 3.79 ± 1.98 1.0 4.7 78.5 0.6 1.7 0.6 13.0
Bignoniaceae Tabebuia serratifolia 16-Sep ESS 0.05 ± 0.05 42.47 ± 54.47 1.03 1.34 1.15 71.3 20.3 0.45 4.4
2-Oct 0.06 ± 0.26 18.73 ± 15.93 4.06 4.88 2.71 67.5 13.5 0.47 6.9
15-Oct 0.73 ± 0.47 13.31 ± 15.24 1.47 1.74 1.05 72.8 21 0.44 1.6
5-Nov 0.24 ± 0.17 14.64 ± 9.74 3.71 5.22 1.85 18.8 38.8 0.83 ALA (23,0) 7.8
Lecythidaceae Cariniana estrellensis 16-Sep LSS 0.05 ± 0.02 5.69 ± 7.85 7.5 11.9 0.6 3.4 4.9 0.6 CIT (67,2) 3.9
2-Oct 0.14 ± 0.19 2.37 ± 1.77 11.9 14.6 0.0 11.7 32.8 0.8 CIT (19,4) 8.9
15-Oct 1.15 ± 1.40 7.41 ± 4.95 7.5 10.9 1.7 5.7 9.6 0.6 CIT (58,3) 5.7
5-Nov 0.42 ± 0.23 1.77 ± 0.60 7.9 8.8 2.1 3.4 10.8 0.6 CIT (63,4) 3.0
Sapotaceae Chrysophyllum innornatum 16-Sep LSS 0.15 ± 0.04 12.35 ± 2.55 1.3 3.8 86.1 6.8 0.0 0.5 1.5
2-Oct 0.15 ± 0.53 19.91 ± 13.13 0.5 1.1 75.4 22.2 0.1 0.5 0.3
15-Oct 1.70 ± 0.05 20.72 ± 21.87 0.9 2.2 74.3 21.8 0.0 0.5 0.4
5-Nov 1.81 ± 1.03 5.56 ± 0.93 1.0 2.2 90.1 4.7 0.2 0.5 1.3
4.3 As estratégias do uso de nitrogênio e sua relação com as variáveis ambientais
As características ecofisiológicas dos indivíduos estudados durante o pulso foram agrupadas
de acordo com a classificação sucessional de uso do nitrogênio das espécies e depois
correlacionadas com o conjunto de variáveis climáticas e com o nitrogênio inorgânico do solo
(Figuras 3.4, 3.5 e 3.6).
Foi verificada para as espécies pioneiras uma correlação substancial entre a
evapotranspiração e o conteúdo de nitrato da seiva (+0,64, p<0,08), evidenciando que o processo
transpiratório dessas plantas pode influenciar no transporte do nitrato do xilema até as folhas. O
aminoácido ASN teve forte correlação com o amônio (+0,85, p<0,15) e com o nitrato do solo
(+0,72, p<0,27), o que, juntamente com o fato do nitrato ter contribuído significativamente no
transporte de nitrogênio na seiva do xilema (Tabela 3.5), indica a assimilação do nitrogênio
inorgânico, disponibilizado durante o pulso, através das raízes. Conforme esperado para as
pioneiras, esse grupo apresentou elevados conteúdos de nitrato na folha e na seiva do xilema,
além de alta atividade de redutase do nitrato foliar (Tabela 3.4), evidenciando que as folhas são
um importante compartimento de assimilação desse íon.
A elevada atividade de redutase do nitrato nesse grupo apresentou correlação forte,
negativa e significativa com o conteúdo de nitrato na seiva (-0,96, p<0,02) e correlação baixa,
negativa e pouco significativa com o nitrato foliar. Esse mecanismo indica que a assimilação de
nitrato foliar não é determinada pelo teor desse íon presente nas folhas, mas pela quantidade
trazida pelo fluxo transpiratório via seiva do xilema (Sodek 2004).
As correlações verificadas entre as taxas de ASN e as variáveis evapotranspiração e
temperatura foram pouco significativas, mostrando que o clima não foi um fator preponderante
para o transporte desse aminoácido na planta. Contudo, o nitrato da seiva apresentou correlação
forte, negativa e significativa com o seu conteúdo do solo (-0,92, p<0,07) e correlação pouco
significativa com o amônio (-0,55, p<0,44), reforçando a hipótese de que espécies pioneiras tem
o nitrato como íon preferencial para aquisição e assimilação.
As espécies secundárias iniciais tiveram um conteúdo médio de nitrato e baixa atividade
de redutase do nitrato nas folhas (Tabela 3.4), assim como verificado nos períodos úmido e seco
de 2005 (Capítulo 1). As taxas de ARG se correlacionaram fortemente com a evapotranspiração
(+0,85, p<0,14) e com a temperatura (+0,75, p<0,24) e as taxas de nitrato apenas com a
evapotranspiração (+0,73, p<0,26), evidenciado que a transpiração nas espécies desse grupo
189
auxilia no transporte de nitrogênio através do xilema. As taxas de GLN não apresentaram
correlações satisfatórias, não permitindo conclusões.
As taxas de ARG não tiveram correlações significativas nem com o amônio e nem com o
nitrato do solo, o que indica a possibilidade de parte desse nitrogênio transportado ser oriundo de
processo de redistribuição interna de nitrogênio e de ter ocorrido uma diferença temporal entre a
absorção e a assimilação do nitrogênio disponível, o que justificaria o fato de GLN também não
apresentar correlações significativas com as fontes inorgânicas monitoradas durante o pulso.
A atividade de redutase do nitrato apresentou correlação substancial negativa com o
nitrato na seiva (-0,60, p<0,29) e correlação forte e negativa com o nitrato foliar (-0,96, p<0,03),
o que indica possível acúmulo e baixa assimilação desse íon. Isso traz evidências de que o nitrato
não é a forma preferencial de nitrogênio assimilada por esse grupo de espécies, o que foi
constatado na caracterização da ecofisiologia de uso do nitrogênio de 24 espécies arbóreas do
PECB (Capítulo 1).
O grupo secundário tardio apresentou baixa atividade de redutase do nitrato, baixo
conteúdo de nitrato na seiva do xilema e quantidade elevada desse íon nas folhas, que confirmam
os resultados obtidos nos períodos úmido e seco de 2005 (Capítulo 1). Entre essas variáveis, a
atividade de redutase do nitrato apresentou correlação moderada e pouco significativa com o
nitrato foliar (+0,35, p<0,64) devido aos elevados conteúdos desse íon em detrimento à baixa
atividade de assimilação nas folhas. Como era esperado, essas variáveis envolvidas no processo
de assimilação foliar deixaram evidente que o nitrato não é o íon preferencialmente utilizado por
esse grupo de espécies.
As taxas de ARG apresentaram correlações fortes, negativas e significativas com as
variáveis temperatura (-0,94, p<0,05) e evapotranspiração (-0,80, p<0,2), fato que evidencia a
influência do clima local no transporte desse aminocomposto nesse grupo de espécies. Além
disso, ARG apresentou correlações moderadas e negativas com o amônio (-0,58, p<0,42) e
positiva com o nitrato (+0,62, p<0,37), dando evidências da assimilação do nitrogênio inorgânico
pelas raízes. Outra evidência de absorção nas raízes e armazenamento desse íon nas folhas foi a
forte, negativa e significativa correlação (-0,95, p<0,04) do nitrato na seiva com o nitrato do solo.
190
Pioneer Species
Temp +0,76 EVP
p<0,03
+0,64
-0,23 p<0,08
p<0,76
ANR
-0,96 NO3- -0,45
p<0,02 p<0,54
NO3-
-0,04
p<0,95
ASN
-0,92 -0,55
p<0,44
p<0,07
+0,85
+0,72 p<0,15
p<0,27
NH4+
NO3-
-0,79
p<0,09
-0,63 OM
p<0,25
Figura 3.4. Resultados da dependência linear entre os pares dos conjuntos de variáveis da
ecofisiologia do nitrogênio das espécies pioneiras (PS) e variáveis ambientais durante oito
semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos Botelho,
SP. Valores de correlação r de Pearson, α=0,05.
191
Early Secondary Species
Temp +0,76 EVP
p<0,03
+0,73
-0,96 p<0,26
p<0,03
ANR
-0,60 NO3-
p<0,29
NO3- +0,85
p<0,14
+0,75 GLN
p<0,24
-0,53
p<0,47
ARG
-0,06
-0,95 p<0,93
p<0,04
-0,61
p<0,38 +0,17
+0,33 p<0,82
p<0,66
NH4+
NO3-
-0,79
p<0,09
-0,63 OM
p<0,25
ecofisiologia do nitrogênio das espécies secundárias iniciais (ESS) e variáveis ambientais durante
oito semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos
Botelho, SP. Valores de correlação r de Pearson, α=0,05.
192
Late Secondary Species
Temp +0,76 EVP
p<0,03
+0,75
+0,35 p<0,24
p<0,64
ANR
-0,86 NO3-
p<0,13
NO3- -0,80
p<0,2
-0,94 ASN
p<0,05
-0,53
p<0,46
ARG
-0,58
-0,95 p<0,42
p<0,04
+0,62
p<0,37 +0,53
-0,22 p<0,46
p<0,78
NH4+
NO3 -
-0,79
p<0,09
-0,63 OM
p<0,25
ecofisiologia do nitrogênio das espécies secundárias tardias (LSS) e variáveis ambientais durante
oito semanas consecutivas de investigação do pulso de nitrogênio, Parque Estadual de Carlos
Botelho, SP. Valores de correlação r de Pearson, α=0,05.
193
A sazonalidade que ocorre com a precipitação local favoreceu a disponibilização de
nitrogênio, causando períodos de elevada concentração e de diminuição na oferta desse recurso
no solo da parcela permanente. Em ambientes temperados, os padrões sazonais do clima também
influenciam na disponibilidade de nitrogênio e mostram a ocorrência de uma alta concentração de
nitrato no solo durante o verão e alta concentração de amônio na primavera e no outono (Lee &
Stewart 1978, Cruz et al. 2003). Diferentemente, na Floresta Ombrófila Densa Submontana, tanto
o nitrato como o amônio, estão disponíveis no solo em baixa quantidade, as quais dependem
diretamente dos eventos climáticos locais, sobretudo da precipitação, que proporciona condições
ideais para o desempenho dos processos naturais relacionados à ciclagem do nitrogênio.
A caracterização da ecofisiologia de uso do nitrogênio das espécies selecionadas para o
acompanhamento do pulso no solo demonstrou os mesmos mecanismos para aquisição,
transporte e assimilação desse elemento observados nos períodos úmido e seco de 2005
(Capítulo1). As espécies pioneiras se mostraram mais responsivas à sazonalidade do nitrogênio
inorgânico no solo do que as espécies secundárias tardias.
Ficou evidente que os grupos sucessionais investigados buscam suprir sua demanda de
nitrogênio utilizando as estratégias propostas pelo modelo de Aidar et al. (2003) mesmo diante
das variações de concentrações desse íon no solo, ocorrendo uma proporcionalidade entre a
aquisição, transporte, assimilação e processo sazonal de nitrificação. De acordo com Fitter & Hay
(2002), a concentração de amônio costuma ser maior em comunidades que se encontram em
estágio avançado na sucessão ecológica, enquanto que a quantidade de nitrato é menor, sendo
observado o contrário em situações de sucessão ecológica inicial. Isso significa que as espécies
características de um estágio sucessional estão bem adaptadas à forma de nitrogênio disponível
no ambiente (Cruz et al. 2003).
A correlação positiva entre o conteúdo de nitrato do solo e a precipitação local mostrou a
essencialidade das chuvas para a ocorrência do pulso de nitrogênio inorgânico no solo do PECB.
Pôde-se observar um aumento da precipitação em quase 100% entre 16/set e 02/out, o que
proporcionou o aumento na nitrificação e elevou a oferta de nitrato no solo. Conseqüentemente
aumentaram os conteúdos de nitrato nas folhas e na seiva, com elevação das taxas de compostos
nitrogenados, deixando evidente a ativação dos mecanismos para captura do nitrogênio
disponibilizado, quer seja sob a forma de amônio ou de nitrato, dependendo, portanto da
preferência de uso para cada grupo sucessional. A redução das chuvas entre 02/out e 15/out
194
proporcionou aumento na evapotranspiração, ocasionando elevação nos conteúdos de nitrato na
seiva do xilema destinado à assimilação imediata na parte aérea nas espécies pioneiras e,
possivelmente armazenado e pouco assimilado, nas espécies dos grupos sucessionais mais
tardios.
5. CONCLUSÃO
Os conteúdos de nitrogênio inorgânico são regulados e concomitantes às variações dos da
precipitação e dos mecanismos de disponibilização em pulso no solo da parcela permanente,
atendendo à demanda das espécies arbóreas da Floresta Ombrófila Densa Submontana, sejam nas
condições de alta ou de baixa disponibilidade desse elemento. Os grupos de sucessão ecológica
utilizam diferentes maneiras para assimilar nitrogênio na condição do pulso sazonal e o que
colabora para o desenvolvimento dessas estratégias são os processos de aquisição, de transporte e
de assimilação desse elemento, fundamentais para o desenvolvimento das plantas frente às
condições edáficas do ambiente estudado.
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198
4. DISCUSSÃO GERAL
As florestas tropicais possuem elevada diversidade de espécies vegetais que se encontra
associada às variações sazonais do clima responsável pela regulação de água no ambiente
(Whitmore 1984). As diferenças florísticas entre a Floresta Estacional Semidecidual e a Floresta
Ombrófila Densa são muito importantes e estão fortemente correlacionadas com o regime de
chuvas (Oliveira-Filho & Fontes 2000). A existência dessas duas formações florestais, além de
estar relacionada aos regimes do clima, está condicionada ao caráter intrínseco da limitação de
nutrientes comum nas zonas tropicais (Pimentel 1998).
Nas florestas ombrófilas, a precipitação anual aparentemente tem maior importância do
que o regime sazonal de chuvas, já nas florestas semidecíduais, que abrigam um sub-conjunto da
flora das florestas ombrófilas, a estacionalidade marcante das chuvas pode ocasionar déficit
hídrico e atuar na manutenção de espécies capazes de enfrentar um estado de seca mais
prolongado (Oliveira-Filho & Fontes 2000).
A maior parte do seu suprimento hídrico das plantas provém do solo, mediado pelos
processos de transpiração, absorção e transporte da água das raízes até as superfícies transpirantes
(Larcher 2000). Com esse fluxo de água, estabelece-se o continuum solo-planta-atmosfera que
conduz elementos essenciais como o nitrogênio, sobretudo nas formas de nitrato e de compostos
nitrogenados assimilados na raiz, que são transportados pela força motora do balanço hídrico da
planta, da qual depende do déficit de pressão hídrica do ar (Taiz & Zeiger 2002). Dessa forma, os
eventos de chuva e as variações de temperatura e de umidade condicionam o funcionamento
desses mecanismos fisiológicos nas espécies arbóreas que, através da transpiração, conseguem
efetivar o transporte e distribuir o nitrogênio adquirido do solo e da remobilização das reservas
internas, utilizando a água como elemento difusor no interior da planta.
Nos solos das parcelas permanentes da RMSG e do PECB, o nitrogênio inorgânico esteve
disponível em baixa quantidade e sua concentração no solo teve variação concomitante aos
eventos de precipitação (período úmido) e de estiagem (período seco). Segundo Larcher (2000), a
água proveniente principalmente da chuva infiltra no solo gradualmente e permanece retida nos
poros por longo período, atuando como o principal elemento de ativação e de manutenção dos
processos que disponibilizam o nitrogênio. Apesar dos baixos conteúdos de nitrogênio inorgânico
no solo distrófico do PECB e no mesotrófico da RMSG, a manutenção de sua quantidade
aparentemente depende de variáveis pedológicas como pH, CTC, SB, V%, reatividade da matéria
199
orgânica, disponibilidade hídrica e diversos outros fatores bióticos e abióticos que regulam as
etapas de disponibilização e, indiretamente, mantêm uma concentração suficiente de nitrato e de
amônio que permite a coexistência e o desenvolvimento das plantas em uma condição de
economia e conservação de nitrogênio.
No PECB, a elevada quantidade de água no solo atua como fator limitante para a
disponibilidade e aquisição do nitrogênio pelas plantas. O aumento da precipitação eleva o fluxo
de escoamento superficial da água, arrastando parte dos nutrientes e reduzindo sua concentração
no solo (Walsh 1998). Esse comportamento leva a crer que as características de porosidade
combinadas com a disponibilidade da água no solo possam ser fatores que influenciam a
nitrificação, colaborando para a baixa concentração do nitrato. Além dessa influencia, ficou
evidente que as espécies arbóreas são mais responsivas à disponibilidade de nitrogênio no solo
durante o período úmido, o que acaba colaborando para o baixo conteúdo do nitrato.
Na RMSG, a estacionalidade das chuvas proporciona a infiltração gradual de água no solo,
formando possivelmente dois reservatórios de água, um mais superficial e outro proveniente de
água gravitacional percolada ao solo (Larcher 2000), que permitem a manutenção das plantas e
dos processos biológicos durante o período de ausência das chuvas. O nitrato acumulado no solo
da RMSG no período seco pode tomar diferentes destinos: ser incorporado pelos microrganismos,
assimilado pelas plantas, lixiviado pela água ou escapar do ciclo do nitrogênio sob a forma de gás
(Brady 1989). Esses destinos podem se relacionar em diferentes intensidades, uma vez que na
floresta tropical o nitrato é um íon intensamente disputado pelos organismos (Taiz & Zeiger
2002) e fatores como água e temperatura influenciam diretamente sua disponibilidade no
ambiente. Esse comportamento da água no solo pode favorecer a alocação de recursos pelas
plantas e, sobretudo, facilitar a aquisição de formas nitrogenadas móveis como o nitrato.
A distribuição das chuvas tem grande significado ecológico para as formações vegetais
(Walsh 1998) e, apesar das diferenças de distribuição entre as áreas estudadas, foi verificada a
essencialidade da água para a demanda de nitrogênio das espécies. A sazonalidade dos conteúdos
de nitrato e de amônio no solo nos períodos úmido e seco foi influenciada pela precipitação
nessas florestas que, por sua vez, influencia na incidência da luz e na radiação solar e determina
condições adequadas de temperatura, de umidade do ar, de regime de evaporação, de transpiração
e de fotossíntese das plantas.
200
Mesmo em duas situações distintas de fertilidade do solo e de sazonalidades da
precipitação, as estratégias empregadas pelas espécies foram muito semelhantes às utilizadas por
outras espécies arbóreas de outros ecossistemas, como observado por Schmidt et al. (1998), Aidar
et al. (2003) e Pereira-Silva et al. (2006). Uma grande parte dessas espécies pode ser considerada
perenifólia, que são conservadoras de nutrientes e adaptadas a condições limitadas de nitrogênio
(Eckstein et al. 1999, Pornon & Lamaze 2007). Outra parte das espécies são semidecíduais e
algumas são decíduas, ambas com menor tempo de vida (Eamus & Prichard 1998) e maior
quantidade de nutrientes nas folhas em relação às perenifólias (Haddad et al. 2004).
Pode ser que as espécies arbóreas perenifólias do PECB e da RMSG busquem prolongar o
tempo de vida útil de suas folhas como estratégia para efetivar a reabsorção interna, com uso
mais eficiente de nutrientes (Eckstein et al. 1999). Entretanto, o aumento na longevidade foliar
requer investimento em estruturas de carbono, o que diminui a capacidade fotossintética da
espécie (Wright & Westoby 2003). Na Austrália, Schimidt et al. (1998) encontraram baixas
concentrações de nitrato em folhas de espécies arbóreas perenifólias em relação às espécies
decíduas e Prior et al. (2003) observaram correlação negativa entre concentração de clorofila e
duração das folhas em espécies arbóreas.
Para adquirir o nitrogênio inorgânico, as espécies arbóreas das duas formações florestais
estudadas utilizam mecanismos ecofisiológicos semelhantes para absorver, transportar, assimilar,
armazenar e remobilizar esse elemento que puderam ser organizados em grupos de sucessão
ecológica. Ficou constatado que essas espécies investem na aquisição e assimilação de nitrogênio
através das raízes, transportando esse elemento predominantemente através de quatro moléculas,
NO3-, ASN, GLN e ARG, as quais otimizam o uso de nitrogênio que pode ser destinado ao
armazenamento e posterior remobilização interna. Além desse compartimento de assimilação, as
espécies também utilizam as folhas para efetuar a assimilação do nitrato adquirido do solo. A
análise do conjunto total das espécies evidenciou dois mecanismos fisiológicos de uso do
nitrogênio, a assimilação de nitrato na folha, especialmente aquelas do grupo pioneiro, e o
processo transpiratório para o transporte do nitrato até a parte aérea.
Quatro espécies, Alchornea glandulosa, Guapira opposita, Euterpe edulis e Hymenaea
courbaril ocorreram tanto na Floresta Ombrófila Densa Submontana como na Floresta Estacional
Semidecidual. As duas primeiras foram classificadas no grupo de secundárias iniciais, utilizam a
estratégia de baixa atividade de assimilação de nitrato foliar e transportam nitrogênio
201
predominantemente através de ASN e GLN. As outras duas espécies, classificadas como
secundárias tardias, utilizam predominantemente CIT, ASN e ASP e têm baixa atividade de
nitrato foliar, evidenciando a tendência desse grupo em utilizar amônio do solo ou dos processos
catabólicos internos do nitrogênio. A síntese dos resultados evidencia que essas quatro espécies,
duas a duas em seus respectivos grupos sucessionais, utilizam as mesmas estratégias de utilização
do nitrogênio, mesmo diante de diferenças na composição das comunidades e nas características
climáticas das duas áreas.
Avaliando gêneros comuns às áreas estudadas, Cecropia e Casearia fazem jus à
classificação no grupo de espécies pioneiras, utilizando o nitrato como fonte preferencial de
nitrogênio e assimilando-o abundantemente nas folhas a partir da elevada oferta desse substrato
transportado na seiva do xilema. Em ambas as formações florestais, esses gêneros assimilam
nitrogênio nas raízes e o transportam abundantemente através de ASN e pela própria molécula de
nitrato. Através das taxas de nitrogênio total e da baixa relação C:N, esse grupo mostrou absorver
mais nitrogênio durante o período úmido, quando sua disponibilidade no solo costuma ser maior.
Foi observado que gêneros de secundárias tardias comuns às duas áreas, como Cariniana,
Hymenaea e Eugenia, utilizaram outra estratégia, assimilando pouco o íon nitrato. Em ambas as
formações florestais, o nitrogênio absorvido por esses gêneros foi predominantemente assimilado
nas raízes sob as formas de ARG, CIT, GLU, ASP e ASN. Os conteúdos de nitrato existentes nas
folhas diferiram da pouca oferta na seiva do xilema e com a baixa atividade de redutase do
nitrato, evidenciando sua baixa absorção do solo.
As baixas taxas de nitrogênio total refletiram em uma elevada relação C:N (Tabela 4.1)
que permitiu deduzir que esse grupo de espécies investe na reabsorção de nitrogênio, utilizando
compostos nitrogenados como ARG e CIT, relacionados ao ciclo da uréia e à metabolização do
amônio produzido internamente. Em síntese, o aminocomposto ARG pode ser considerado um
indicador de remobilização de reservas internas de nitrogênio no grupo de secundárias tardias,
enquanto que ASN seria resultado do processo de assimilação de nitrogênio nas raízes,
contribuindo no transporte de nitrogênio em longa distância e podendo ser destinado
posteriormente à síntese de ARG, complementando indiretamente o armazenamento de
nitrogênio.
Foi verificada para esses gêneros uma diminuição nas taxas de ARG do período úmido
em relação ao seco, o que sugere a remobilização de reservas internas de nitrogênio. Na estação
202
seca, ocorreu o aumento na taxa desse aminocomposto, evidenciando o investimento desse grupo
na estratégia de armazenamento de nitrogênio, garantindo seu suprimento no próximo período de
crescimento. Essa estratégia de conservação e redistribuição do nitrogênio tem vital importância
para a economia desse elemento que é um fator limitante para o crescimento e desenvolvimento
vegetal (Cooke & Weich 2005, Cantón et al. 2005). Milla et al. (2005) observaram que nas
espécies perenifólias do Mediterrâneo a remobilização de nutrientes depende da senescência
foliar que é o principal mecanismo de redistribuição interna de nitrogênio para os ramos das
plantas. Aidar et al. (2003) verificaram que espécies tardias na sucessão ecológica mobilizam
reservas internas de nitrogênio durante o inverno na forma de ARG. As reservas de nitrogênio
são importantes para a conservação interna deste elemento e para sua reutilização em um novo
período de crescimento (Bausenwein et al. 2001).
A tabela 4.1 ilustra a hipótese do continuum de respostas ecofisiológicas de uso do
nitrogênio e mostra que nas duas formações florestais, nos períodos úmido e seco, espécies
pioneiras têm maior atividade de redutase do nitrato que diminui na medida em que se avança na
sucessão até as secundárias tardias. Isso pode ser sustentado pelos conteúdos de nitrato na seiva
do xilema que indicaram o grupo de espécies pioneiras como assimilador preferencial desse íon.
O conteúdo de nitrato foliar por grupo de sucessão foi significativamente diferente entre
as duas florestas, com maiores concentrações nos grupos da RMSG (Tabela 4.1) em função da
maior fertilidade do solo mesotrófico dessa área.
Quanto ao conteúdo de nitrogênio total foliar, ocorreu sua diminuição no decorrer dos
grupos de sucessão em ambas as áreas, indicando maior investimento no uso desse elemento pelo
grupo pioneiro e refletindo em uma menor taxa de C:N (Tabela 4.1). As espécies desse grupo
têm elevada taxa fotossintética (Quilici & Medina 1998), investem em enzimas de carboxilação,
em compostos orgânicos nitrogenados (Evans 1989) e em assimilação de nitrato nas folhas que
pode ser dirigida primariamente pelo transporte de elétrons da fotossíntese, o que resulta em
baixo custo de carbono para a planta (Bloom et al. 1992).
O grupo de secundárias tardias teve comportamento inverso ao grupo pioneiro, com maior
razão C:N, o que sugere a reabsorção de nitrogênio e uma maior longevidade foliar (Eckstein et
al., 1999). Pelo fato desse grupo tardio ter baixa taxa fotossintética em relação às pioneiras, sua
concentração de nitrogênio foliar costuma ser baixa (Eamus, 2003), o que pode ser compensado
pela maior unidade de tempo do desempenho fotossintético (Chabot & Hicks, 1982). O custo-
203
benefício da longevidade foliar das espécies tardias pode estar no investimento de ganho de
carbono através de tecidos de sustentação e de compostos secundários (Chabot & Hicks 1982).
Durante o período úmido, não foram observadas diferenças significativas entre as duas
áreas em relação aos compostos nitrogenados da seiva do xilema característicos de cada grupo
sucessional (Tabela 4.1). Contudo, as médias foram diferentes para ASN no grupo de espécies
pioneiras, evidenciando maior taxa desse aminocomposto na seiva das espécies do PECB. Foi
observada diferença para GLN no grupo de secundárias iniciais, indicando maior taxa para as
espécies da RMSG, o que sugere o investimento em estratégias relacionadas ao uso de amônio.
Para o grupo de secundárias tardias, a média de ARG foi significativamente diferente, indicando
que as espécies do PECB possuem maiores taxas desse aminocomposto na seiva. As diferenças
significativas observadas nas taxas de ARG entre as duas formações deixam clara a estratégia de
remobilização no grupo de secundárias tardias do PECB nos dois períodos de amostragem, o que
pôde ser evidenciado pelas elevadas taxas desse aminoácido na seiva do xilema (Tabela 4.1).
Ficou evidente que ao invés de utilizar ARG, o grupo de espécies tardias da RMSG tem a
tendência de empregar a estratégia de transporte de ASN. O conteúdo total de aminoácido na
seiva do xilema apresentou diferenças significativas para os três grupos da RMSG no período
seco (Tabela 4.1), mostrando que as espécies tem mais aminoácidos na seiva do xilema em um
período em que o nitrogênio inorgânico do solo não está muito disponível para aquisição das
plantas, o que indica a remobilização de reservas de nitrogênio nas raízes como uma estratégia de
uso desse elemento.
204
Tabela 4.1. Comparação de médias (t-student) das variáveis de uso de nitrogênio do período úmido (Wet) e seco (Dry) para o Parque
Estadual de Carlos Botelho (A) e para a Reserva Municipal de Santa Genebra (B). Atividade de redutase do nitrato (NRA),
concentração de nitrato foliar (NO3-), abundância natural de nitrogênio (δ15N), taxa de nitrogênio total foliar (Ntotal), razão carbono
nitrogênio (C:N), conteúdo de nitrato (NO3- xylem sap), concentração de aminoácidos (aa xylem sap) e taxa de compostos nitrogenados
de baixo peso molecular (Xylem sap molecular weight nitrogen compounds) predominante em cada grupo sucessional: ASN
(asparagina), GLN (glutamina) e ARG (arginina). RS = estratégia de regeneração da espécie: PS = pioneira, ESS = secundária inicial,
LSS = secundária tardia. nv – não verificado. LSD – diferença mínima significativa.
Season Wet Dry
RS PS ESS LSS PS ESS LSS
Variable Area Mean LSD p-value Mean LSD p-value Mean LSD p-value Mean LSD p-value Mean LSD p-value Mean LSD p-value
A 647.5 ± 390.6 89.2 ± 58.2 107.8 ± 46.8 525.2 ± 201.4 159.8 ± 157.5 56.7 ± 24.1
NRA b 0.05 b 0.005 a 0.153 a 0.21 a 0.986 b 0.024
B 462.2 ± 89.1 183.0 ± 89.1 151.3 ± 72.5 561.8 ± 68.4 158.9 ± 91.2 68.2 ± 50.1
205
- A 6.5 ± 1.4 7.0 ± 2.1 6.0 ± 1.9 8.2 ± 6.1 *6.7 ± 3.1 6.7 ± 2.0
NO3 b 0.41 b 0.438 b 0.002 a 0.15 a 0.409 b 0.001
B 8.3 ± 0.8 7.9 ± 3.0 8.8 ± 2.3 7.3 ± 0.4 *7.7 ± 3.2 9.4 ± 1.8
A 2.9 ± 1.4 1.5 ± 0.8 1.2 ± 0.9 2.2 ± 0.6 1.8 ± 0.7 1.4 ± 0.9
δ N
15
a 0.03 b 0.003 b <0.0001 a 0.025 b 0.006 b 0.001
B 2.8 ± 1.5 3.1 ± 1.5 2.9 ± 0.9 2.3 ± 1.3 2.9 ± 1.7 3.0 ± 1.2
A 3.0 ± 0.5 2.8 ± 0.7 2.0 ± 0.4 2.3 ± 0.3 2.6 ± 0.6 2.0 ± 0.3
Ntotal a 0.06 a 0.484 b 0.025 a 0.01 a 0.577 a 0.28
B 3.1 ± 0.2 3.0 ± 0.7 2.5 ± 0.5 2.7 ± 0.4 2.7 ± 0.6 2.2 ± 0.6
A 15.4 ± 2.7 18.2 ± 5.1 23.4 ± 6.1 21.2 ± 3.4 18.9 ± 4.7 24.3 ± 5.4
C:N a 0.487 a 0.546 a 0.127 b 0.67 a 0.656 a 0.603
B 14.7 ± 0.7 17.2 ± 4.5 20.1 ± 4.8 16.7 ± 2.7 17.9 ± 4.2 23.0 ± 6.9
A 0.8 ± 0.2 1.2 ± 0.8 0.7 ± 0.6 0.9 ± 0.9 *1.4 ± 1.3 *1.1 ± 1.0
aa xylem sap a 0.06 a 0.855 b 0.036 b 0.047 b 0.047 b 0.047
B 0.8 ± 0.5 1.2 ± 1.0 1.8 ± 1.8 2.0 ± 0.6 *2.9 ± 2.6 *3.2 ± 2.7
A 4.7 ± 3.1 1.2 ± 1.1 0.8 ± 0.5 1.7 ± 0.1 1.3 ± 1.2 *0.79 ± 0.4
NO3- xylem sap b 0.034 a 0.056 a 0.479 a 0.19 a 0.163 a 0.67
B 1.8 ± 2.5 0.9 ± 0.6 0.9 ± 0.5 1.9 ± 3.2 0.8 ± 0.9 *0.9 ± 0.9
A 52.9 ± 6.9 13.3 ± 20.2 50.1 ± 36.3 20.8 ± 28.8
ASN a 0.11 nv a 0.119 b 0.51 nv a 0.636
B 42.0 ± 18.6 30.0 ± 30.1 28.5 ± 23.2 15.4 ± 28.2
A 32.4 ± 36.5 18.6 ± 25.8
GLN nv a 0.568 nv nv b 0.003 nv
B 39.4 ± 30.7 55.3 ± 33.6
A 12.7 ± 19.9 26.7 ± 26.1 16.7 ± 21.3 *34.5 ± 34.6
ARG nv a 0.291 b 0.046 nv b <0.0001 0.027
B 5.8 ± 7.9 9.8 ± 16.7 2.6 ± 3.8 *7.1 ± 9.5
*O número dos graus de liberdade foi aproximado pela fórmula de Welch-Satterthwaite.
a - diferença entre as médias não é significativamente diferente.
b- diferença entre as médias é significativamente diferente.
A organização dos mecanismos ecofisiológicos de aquisição, transporte e assimilação do
nitrato permitiu identificar grupos com padrões de uso de nitrogênio distribuídos em um
continuum de sucessão ecológica e confirmar a hipótese de que, na Floresta Ombrófila Densa
Submontana e na Floresta Estacional Semidecidual, as espécies pioneiras possuem níveis
relativamente altos de atividade de redutase do nitrato foliar, elevada quantidade de nitrato nas
folhas e transportam nitrogênio predominantemente através do nitrato e de ASN. Em uma
posição intermediária desse continuum, as espécies secundárias iniciais possuem níveis médios
de atividade de assimilação de nitrato nas folhas, com o predomínio de transportadores de longa
distância como GLN e ARG na seiva do xilema. No outro extremo, estão posicionadas as
secundárias tardias, com níveis de atividade de assimilação do nitrato muito baixos, com o
predomínio de aminoácidos como ASN e ARG e com baixo conteúdo de nitrato na seiva do
xilema (Figura 4.1).
A funcionalidade dos grupos sucessionais foi confirmada no experimento de pulso natural
de nitrogênio inorgânico no solo da parcela permanente do PECB. Os três grupos propostos se
mostraram respondem à condição sazonal de disponibilidade de nitrogênio, o que variou
concomitante às precipitações locais. A avaliação do pulso mostrou a existência de relações
importantes entre solo, clima, espécies arbóreas e disponibilidade sazonal do nitrogênio em solos
tropicais. Com a alternância em curto intervalo de tempo entre chuva e não-chuva, foi possível
observar o aumento súbito na disponibilidade do amônio e do nitrato com o início das chuvas.
Segundo Pimentel (1998), isso ocorre em virtude da rápida degradação da matéria orgânica, com
o aumento da população de microrganismos nos solos, principalmente fungos.
Na situação de pulso de nitrogênio no solo, as espécies arbóreas do PECB utilizaram a
estratégia de rápida absorção e, talvez, de acúmulo de nitrato e de compostos nitrogenados para
posterior utilização, durante fases em que a disponibilidade de nitrogênio inorgânico diminuiu
por influência de processos naturais como a lixiviação, as chuvas e o consumo por
microorganismos do solo.
A florestas do PECB e da RMSG formam mosaicos sucessionais, onde predominam
espécies secundárias iniciais e tardias que coexistem com espécies pioneiras. A classificação
sucessional de espécies florestais tem sido um ponto muito polêmico nos estudos de florestas
tropicais em virtude da carência de conhecimentos sobre autoecologia (Rodrigues 1995). Apesar
desses obstáculos, esse trabalho permitiu classificar 66 espécies arbóreas de duas importantes
206
formações florestais do Estado de São Paulo. Isso foi possível a partir da escolha de atributos
relevantes e de métodos apropriados de classificação, que levaram em consideração as
características fisiológicas das espécies e suas relações com a sazonalidade climática de cada
floresta, resultando na formação de três grupos de sucessão ecológica em função da utilização do
nitrogênio (Figura 4.1).
continuum de respostas ecofisiológicas de uso do nitrogênio
NO3- NO3- ARG ARG GLN ARG ARG

ASN ASN GLN GLN NH4+ ASN ASN
NH4+ NH4+ NH4+
± NO3- Remobilização
NO3-
NH4+
? ?
PS-ESS ESS-LSS
PS outros níveis ESS outros níveis ESS
complexidade metabólica
complexidade da comunidade
Figura 4.1. Modelo progressivo de complexidade metabólica e do continuum de estratégias de
uso do nitrogênio dos grupos sucessionais. PS = pioneira, ESS = secundária inicial, LSS =
secundária tardia, PS-ESS = grupo intermediário I e ESS-LSS = grupo intermediário II.
207
5. CONCLUSÃO GERAL
As espécies arbóreas da Floresta Ombrófila Densa Submontana selecionadas no PECB

forneceram um panorama geral do comportamento ecofisiológico de uso do nitrogênio por
espécies tropicais em duas situações climáticas (úmido e seco) e durante um período sazonal de
precipitação e de pulso de nitrogênio inorgânico no solo. Os resultados permitiram concluir que a
ecofisiologia de assimilação e uso do nitrogênio varia nos diferentes estágios de sucessão que
coexistem nessa floresta.
Na Floresta Estacional Semidecidual, as influencias da estacionalidade do regime de
chuvas são ainda mais importantes para a disponibilização de nitrogênio inorgânico no solo. As
relações naturais entre esse elemento e as espécies arbóreas selecionadas permitiram identificar
diferentes habilidades para sua utilização e, assim como na Floresta Ombrófila Densa
Submontana, puderam ser organizadas em grupos de sucessão ecológica em função do uso de
nitrogênio. Além disso, essa proposta complementa o conjunto de informações a respeito dos
critérios de sucessão ecológica e oferece de forma satisfatória subsídio para a determinação de
categorias sucessionais da Floresta Estacional Semidecidual.
Nas duas florestas, as variáveis ecofisiológicas das 66 espécies selecionadas se
condicionam ao desempenho de estratégias apropriadas e eficientes na utilização do nitrogênio
inorgânico disponível no solo, podendo ser distribuídas em um continuum de respostas
ecofisiológicas de uso do nitrogênio entre pioneiras, secundárias iniciais e tardias.
A análise sintética dos grupos sucessionais evidencia que as espécies arbóreas da Mata
Atlântica têm estratégias padronizadas de assimilação de nitrogênio foliar, o que valida o modelo
de Aidar et al. (2003). A aplicação desse modelo de sucessão ecológica em ambas as formações
florestais preenche algumas lacunas de informações e atende à necessidade de avanços na
determinação de categorias sucessionais em florestas tropicais.
208
6. PERSPECTIVAS
No início da década de 80, os relatórios a respeito da acidificação do solo nas zonas
temperadas apontavam as elevadas entradas de amônio como protagonista do aumento na
deposição de nitrogênio, que podem conduzir à alterações na produtividade da floresta, à
acidificação do solo e à contaminação da água pelo nitrato (Nihlgard 1985). A deposição
antropogênica de nitrogênio pode acelerar o aumento de espécies herbáceas invasoras, bem como
acelerar a expansão de florestas (Siemann & Rogers 2003), até mesmo naquelas de clima
tropical, onde o nitrogênio é um fator limitante (Pimentel 1998), alterando a composição das
comunidades, mudando as interações planta-solo e abrindo o ciclo de nitrogênio (Hendricks et al.
2000).
A deposição de nitrogênio tem significante contribuição na acidificação do solo através da
deposição do ácido nítrico, pela oxidação do amônio e pela lixiviação de cátions como o cálcio
(Moiser et al. 2001), e seu excesso pode causar o declínio da diversidade de espécies (Vitousek et
al. 1996, Pitcaim et al. 1998). Os ecossistemas com solos ácidos, como os do PECB e da RMSG,
possuem caracteristicamente baixa capacidade de troca iônica e perdem mais facilmente seus
cátions. Com a elevação na deposição de nitrogênio, essas perdas aumentarão e poderão
prejudicar o desenvolvimento e o estabelecimento das espécies vegetais (Keeney & Hatfield
2001), conduzindo a um cenário de espécies mais adaptadas às condições determinadas pelo
excesso de deposição de nitrogênio, sendo inevitável a perda de uma diversidade biológica ainda
pouco conhecida.
O aumento na deposição de nitrogênio em ecossistemas cujo ciclo são relativamente mais
fechados, pode torná-lo potencialmente aberto, aumentando a importância de taxas relativa das
entradas e das saídas de nitrogênio, o que teria implicações não somente para florestas, mas
também para a atmosfera e para os ecossistemas que recebem as saídas de nutriente (Nadelhoffer
2001). Nas circunstâncias de um cenário futuro pouco promissor para a atual biodiversidade de
espécies arbóreas da Mata Atlântica, devem ser incentivadas investigações a respeito da
deposição de nitrogênio e suas influências qualitativas e quantitativas no comportamento
ecofisiológico das espécies vegetais e em suas interações com o meio abiótico em formações
florestais tropicais.
As formações florestais da Mata Atlântica apresentam alta variação em termos de estrutura,
composição e distribuição espacial das espécies e suas particularidades fisionômicas, florísticas e
209
estruturais dificilmente têm sido reproduzidas em projetos de recuperação e de restauração de
áreas degradadas ou perturbadas (Hardt et al. 2006). Em muitos projetos tem sido constatado que
os planos de plantios de recuperação não têm sido satisfatoriamente cumpridos, uma vez que
grande parte não segue a diversidade florística proposta, o que compromete a recuperação e a
manutenção da diversidade florestal nativa. Nessas circunstâncias, as atividades de recuperação
exigidas pelos órgãos ambientais fiscalizadores não podem se resumir ao plantio de algumas
árvores (Bacci 1994, apud Hardt et al. 2006) e devem considerar a importância de se recomendar
espécies adequadas para cada uma das situações de recuperação.
Nos plantios de recuperação, uma ferramenta fundamental para o sucesso poderia ser a
escolha de espécies com base nas estratégias de uso do nitrogênio. Isso permitiria o emprego de
espécies com performance mais adequada às condições de solos degradados, cujas condições
nutricionais e edáficas estão comprometidas. O uso de métodos apropriados de fertilização e de
irrigação do solo aliados à escolha de um conjunto de espécies que desempenham estratégias para
utilizar o nitrogênio mecanicamente disponibilizado no solo serviria como força motriz inicial
para o estabelecimento de uma heterogeneidade florística, para o desencadeamento da dinâmica
sucessional e para a criação de condições que assegurem a manutenção das funções ecológicas
dessas áreas a serem recuperadas. A escolha dos grupos sucessionais apropriados às
peculiaridades de degradação e de limitação ambiental seria o fator chave para o restabelecimento
e manutenção das condições e recursos para a fauna e a flora locais, o que reestruturaria ou
manteria as interações ecológicas dentro do ecossistema.
210
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Estratégias Ecofisiológicas No Uso de Nitrogênio em Espécies Arbóreas de Floresta Ombrófila Densa Submontana e Estacional Semidecidual, Sp.

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Estratégias Ecofisiológicas No Uso de Nitrogênio em Espécies Arbóreas de Floresta Ombrófila Densa Submontana e Estacional Semidecidual, Sp.

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ii

Campinas, 23 de Julho de 2008

Aos colegas do Departamento de Botânica pelo importante convívio. Aos colegas do

Palavras-chave: sucessão ecológica, nitrogênio inorgânico, nitrato, amônia, redutase do nitrato,

Keywords: ecological succession, inorganic nitrogen, nitrate, ammonium, nitrate reductase,

Figura 1. Etapas de assimilação de amônio em plantas superiores através do sistema

A análise da seiva do xilema pode indicar transportadores de nitrogênio assimilado

3.3 Disponibilização de nitrogênio no ambiente

NO N2O Fase gasosa do solo N2

Assimilação biótica N2O NO Fase aquosa

Figura 2. Representação do ciclo de nitrogênio e suas interconversões biológicas de diferentes

A atividade microbiana da mineralização pode ser influenciada principalmente pela

3.5 Influência do nitrogênio e as estratégias de uso pelas plantas

6. FORMA DE APRESENTAÇÃO DOS RESULTADOS

Palavras-chave: sucessão ecológica, redutase do nitrato foliar, aminocompostos, nitrato, amônio.

- espécies Pioneiras (PS) são aquelas que tendem a ocorrer preferencialmente em

- espécies Secundárias Iniciais (ESS) são aquelas que possuem um comportamento

- espécies Secundárias Tardias (LSS) são menos dependentes de luz em relação às

Segundo os dados do Relatório temático (2006), as 24 espécies arbóreas selecionadas para

3.2 Coleta de dados na parcela permanente de 10,24 ha

3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo

3.4 Determinação do conteúdo de nitrato na folha e na seiva do xilema

3.5 Determinações de δ15N, razão C:N e nitrogênio total

3.6 Conteúdo de aminoácidos na seiva do xilema

3.7 Caracterização química do solo

3.8 Taxas de mineralização e amonificação no solo

3.10 Caracterização climatológica

3.11 Análise estatística dos dados

O teste de Lambda de Wilks apresentou valores de lambda muito próximos a zero

Wilks´s lambda wet dry

Season Wet Dry

EcuLS MsuLS CglP GopES

-1 d15N GLN HalES NRA

As Análises de Discriminantes foram confirmatórias na proposição de três grupos

Season wet Season dry

LSS LSS LSS -0.25 C:N ASP NO3 xylem

ESS ASN Ntotal

Palavras-chave: Floresta Estacional Semidecidual, atividade de redutase do nitrato, seiva do

3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo

3.4 Determinação do conteúdo de nitrato na folha e na seiva do xilema

3.5 Determinações de δ15N, razão C:N e nitrogênio total

3.7 Caracterização química do solo e obtenção de dados climatológicos

3.8 Análise estatística dos dados

A quantificação da matéria orgânica do solo pode fornecer interpretações sobre a presença

A pouca fertilidade desse solo, o baixo pH, conseqüentemente a pouca reatividade de

Figura 2.2 Dados de precipitação (average precipitation) e de temperatura (average

A seguir é apresentada uma sumarização dos resultados obtidos para a caracterização

A análise da matriz de Pearson mostrou correlações substanciais entre as taxas de

4 CpaPS 4 IgaLS C:N

CdePS GopES PloLS

AglES PgoES d15N JmiES

Season Wet Dry Season Wet Dry

Os grupos formados expressaram, em grande parte, a organização das espécies no padrão

LSS ESS ESS

LSS LSS LSS ESS NO3-

LSS LSS GLU

LSS LSS -0.25

Palavras-chave: pulso de nitrogênio inorgânico, Floresta Ombrófila Densa Submontana, sucessão

FAMILY SPECIES AUTHOR n RS h DBH IVI

3.2 Período de análises e coleta de dados

3.3 Atividade de redutase do nitrato in vivo

3.5 Conteúdo de aminoácidos na seiva do xilema

3.6 Caracterização química do solo e obtenção de dados climatológicos