Comportamientos repetitivos anormales en aves cautivas: una revisión Tinbergian

Emma Mellor , Ben Brilot , Sarah Collins

- Bristol Veterinary School, University of Bristol, Langford, Bristol, BS40 5DU UK

- School of Biological and Marine Sciences, University of Plymouth, Drakes Circus, Plymouth, PL4 8AA UK

ABSTRACTO:

Los comportamientos repetitivos anormales (ARB) se asocian con problemas del bienestar ,
pasados , presentes y son elementos comunes de rasgos de comportamiento de algunos animales en
cautiverio, incluidas las aves. Millones de aves de cientos de especies, se mantienen en diversos
entornos cautivos, sin embargo, la mayoría de las investigaciones que se enfocan en ARB aviar
hasta la fecha son muy pocas. Por lo tanto, nuestro conocimiento de los ARB, y por implicación de
una variedad taxonómicamente diversa de especies de aves, es pobremente conocida. El propósito
de esta revisión es empezar a abordar esto, al proporcionar una revisión útil de los ARB acerca de
las especies de aves cautivas. Aprovechando el esfuerzo de investigación sobre especies bien
estudiadas, reunimos los hallazgos actuales relacionados con los ARB aviares en un marco
coherente, resaltamos los espacios en la comprensión y usamos esto para proporcionar un punto de
referencia para futuras investigaciones en estas y otras especies. Nosotros adoptamos el enfoque ´´
Cuatro Preguntas ´´ de timbergen para considerar exhaustivamente los ARB desde cada una de sus
cuatro perspectivas. Nosotros comenzamos presentando estudios sobre el desarrollo de los ARB,
describiendo cómo las predisposiciones fisiológicas y las viviendas y experiencias de la primera
infancia afectan el riesgo de ARB en etapas posteriores de la vida. A continuación describimos los
desencadenantes causales internos de los ARB, como los efectos de los neurotransmisores, las
hormonas y las deficiencias dietéticas, y analizamos los desencadenantes ambientales externos de
los ARB. En la sección de evolución, detallamos la influencia de la historia evolutiva de las
especies en el ARB, y usamos los hallazgos de los primeros estudios moleculares en gallinas
ponedoras para discutir la heredabilidad y los genes asociados con ARB. Los beneficios de utilizar
estudios cruzados entre especies para determinar los impulsores evolutivos subyacentes de los ARB
también se ilustran con un ejemplo de Psittaciformes. Al analizar la 'función' del BRA, hacemos dos
sugerencias tentativas para posibles ejemplos del rendimiento del ARB, lo que permite que un ave
se las arregle, y también consideramos situaciones en las que el ARB puede ser inútil. Luego
resumimos y discutimos estas cuatro perspectivas interactivas sobre los ARB de aves. Para
finalizar, los beneficios del enfoque de Tinbergen se muestran en un ejemplo elaborado de un ARB
en una especie, que demuestra cómo este valioso marco conduce a la comprensión más completa de
ARB. Por lo tanto, al utilizar las Cuatro preguntas de Tinbergen, nuestra revisión proporciona una
plataforma para futuras investigaciones sobre los ARB de aves, para conducir a una mejor
comprensión de los ARB tanto en especies bien estudiadas como en especies poco estudiadas y
solucionar, prevenir medidas para mejorar el bienestar de las aves.

PALABRAS CLAVE: Bienestar de aves, Comportamiento repetitivo anormal, Causalidad,

Desarrollo, Evolución, Función.
1. Introducción

Los comportamientos repetitivos anormales (ARB) son un elemento común del repertorio
conductual de algunos animales en cautiverio ( Mason, 1991b, Garner y Mason, 2002 ). Aquí,
usamos 'ARB' para abarcar 'estereotipos' altamente repetitivos e invariables ( Ödberg, 1978; Mason,
1991b ) y comportamientos compulsivos / impulsivos más variables como el picoteo / desplume
(revisado por: Garner, 2006 ). Los BRAs están asociados con los problemas del bienestar del
pasado y presente ( Mason, 2006b ), tales como la experiencia de ambientes empobrecidos
( Hediger, 1950; Morris, 1964; Carlstead, 1998 ), o cuando los comportamientos altamente
motivadas no se pueden realizar ( por ejemplo, en ratones, Mus musculus : Würbel et al., 1996) El
desempeño de los ARB puede reflejar y agravar situaciones de bienestar deficientes; por ejemplo, la
estimulación de Carnívoros en cautiverio a veces causa abrasiones, llagas y abscesos ( Morris,
1964; Meyer-Holzapfel, 1968; Mason, 1991a ). Los ARB también causan problemas en las
interacciones animales-humanos : el rendimiento del ARB generalmente se percibe de forma
negativa ( p . Ej. En animales del zoológico: Miller, 2012 ), reduce la deseabilidad de los animales
de compañía (ARB puede provocar la renuncia de la mascota: Marston et al., 2004; Gaskins y
Bergman, 2011 ), y puede reducir el valor económico de los animales (por ejemplo , equinos ,
Equus caballus , con ARB: McBride y Long, 2001 ).

Los ARB en mamíferos han sido bien documentados y revisados ( por ejemplo, Bashaw et al.,
2001; Benhajali et al., 2014; Clubb y Mason 2007; Mason, 1991b; Sahakian et al., 1975 ), pero no
ocurre lo mismo con la mayoría especies de aves (pero ver: van Hoek y Ten Cate, 1998). Millones
de aves cautivas de cientos de especies se alojan en zoológicos ( Conde et al., 2011 ), utilizadas con
fines de investigación (anualmente, aproximadamente 151,000-215,000 paseriformes : Bateson y
Feenders, 2010 ), criadas para alimentación (en todo el mundo, un estimado de 9.5 millones de
gallinas ponedoras, Gallus gallus domesticus, y 71 mil millones de pollos de engorde fueron
producidos en 2014: FAO, 2014 ), y como mascotas (por ejemplo, en América del Norte hay
alrededor de 10 millones de loros como mascotas: Tweti, 2008). A pesar de esto, la gran mayoría de
la literatura publicada está dividida hacia dos especies, gallinas domésticas y estorninos
europeos, Sturnus vulgaris , y una orden: Psittaciformes (loros). El conocimiento sobre los ARB
avícolas e, implícitamente, el bienestar alrededor de esta variedad taxonómicamente diversa de
especies, permanece actualmente limitado a problemas específicos para estas especies. Para abordar
estos problemas, ahora se requiere una consideración holística de los ARB aviares, que permita
predicciones claras y amplias sobre la susceptibilidad, la mejora y el impacto, en todas las especies
y situaciones.

El propósito de esta revisión, por lo tanto, es proporcionar una visión general útil de los BRA a
través de aves cautivas, aprovechando el esfuerzo de investigación sobre especies bien estudiadas,
para dar un punto de partida para futuras investigaciones. Tinbergen (1963) defendió que una
comprensión integral del comportamiento solo es posible a través de un marco de planteamiento de
"Cuatro preguntas" (ver también: Bateson y Laland, 2013 ). Por lo tanto, esta revisión seguirá su
marco. En primer lugar, abordamos las siguientes preguntas: desarrollo (¿cómo se ha desarrollado
el BRA individual a lo largo del tiempo?) Y causalidad (¿cuáles son los mecanismos internos y / o
externos que desencadenan ARB?) ( Mayr, 1961; Klopfer y Hailman, 1972).) A continuación,
consideramos las preguntas fundamentales: la evolución (¿cómo puede la historia evolutiva y la
genética dar forma al ARB?) Y la función (¿cuál es el valor, si hay alguno, de ARB para el
individuo?) ( Mayr, 1961; Klopfer y Hailman, 1972 ).

2. ARB en aves

La Tabla 1 resume los ARBs aviares reportados en la literatura, agrupados de forma flexible en base
a las similitudes en su forma externa. Si el parecido superficial de algunos ABR en diferentes
especies se basa en la causalidad compartida es una cuestión importante que debe abordarse en el
futuro. Actualmente, sin embargo, no hay suficiente información para adoptar un enfoque
informado, un problema que enfatiza aún más la necesidad de esta revisión. Por lo tanto, nuestras
agrupaciones se basan en similitudes físicas y, lo que es más importante, no implican similitud de
desarrollo, causalidad, evolución o función (aunque no descartamos que el trabajo futuro pueda
demostrar tales homologías).

Con respecto al picoteo de plumas (FP) en pollos, hay dos formas comúnmente reportadas en la
literatura: severas y suaves (ver Tabla 1 ). Aquí, indicamos la forma específica si se ha reportado,
aunque esto no siempre ha sido posible ya que los autores no siempre discriminan entre los dos
(prácticamente, esto puede ser difícil para grandes bandadas de aves). Como se verá, las dos formas
de FP tienen implicaciones diferentes de bienestar ( p . Ej., McAdie y Keeling, 2000 ), y los casos
en que ambas se combinan complican la comprensión de la base de cada una. Por esta razón,
recomendamos encarecidamente a los investigadores en estudios futuros para discriminar entre las
dos formas de FP siempre que sea posible.

2.1. Desarrollo

El desarrollo examina, el desarrollo del comportamiento durante la vida de un

individuo. Experiencias pasadas, etapas de la vida ( es decir , el polluelo, el juvenil y el adulto) y el
perfil hormonal y fisiológico conforman todo el comportamiento y la susceptibilidad al desarrollo
de ARB.

2.1.1. Trayectoria de desarrollo de los ARB

Varios estudios longitudinales han demostrado la trayectoria de desarrollo de FP en gallinas
ponedoras ( Huber-Eicher y Sebö, 2001; Lambton et al., 2010; Gilani et al., 2013 ). Generalmente,
hay un buen acuerdo acerca de los estudios de la prevalencia y las tasas de PF más severas y
dañinas que aumentan a medida que la gallina envejece, por ejemplo , del 27% y 0.4 eventos por
ave por hora durante la crianza, al 65% y 1.9 eventos por ave por hora durante la puesta ( Gilani et
al., 2013 ). Sin embargo, la trayectoria evolutiva suave de la FP es diferente y no cambia ni
disminuye ( p . Ej ., Lambton et al., 2010; Gilani et al., 2013 ), apoyando el argumento de que las
FP suaves y severas son comportamientos diferentes, con diferentes direcciones de bienestar.
Aunque el desarrollo de PF es tal vez el ARB aviar mejor estudiado, dos estudios longitudinales
sobre loros Amazónicos de alas anaranjadas, Amazona amazonica , examinaron el desarrollo de
varios BRA en estas especies ( Meehan et al., 2004 ). Se observaron dos grupos de aves, criados
idénticamente (criados en cautividad y criados por los padres), durante 48 semanas a partir de las 18
semanas. Mientras que todos fueron alojados individualmente, los loros "enriquecidos" recibieron
forrajeo y enriquecimiento físico, mientras que los loros "control" no lo hicieron ( Meehan et al.,
2004 ). Los loros de control desarrollaron ARB orales y locomotores significativamente más rápido
y más severamente que los loros enriquecidos, especialmente durante las primeras 16 semanas
( Meehan et al., 2004).) Si bien se espera que los BRA aumenten durante el desarrollo, si las
condiciones no cambian, la mejora del medio ambiente, como se demostró en este estudio, puede
ralentizar su desarrollo. Por lo tanto, los ABR de los loros de control se redujeron
significativamente cuando los enriquecimientos se proporcionaron más tarde ( Meehan et al.,
2004). Utilizando la misma configuración experimental que la anterior, este grupo de investigación
también informó una reducción similar en el comportamiento perjudicial para las plumas (FDB,
consulte la Tabla 1 para una descripción), nuevamente a través de la provisión de enriquecimiento
( Meehan et al., 2003b).

2.1.2 . Desarrollo fisiológico y ARBs

2.1.2.1 . Sexo
En algunas especies, las hembras corren un mayor riesgo de comportamientos dirigidos a las
plumas, como FP y FDB ( Jensen et al., 2005, Garner et al., 2006; Mellor, 2014 ). Por ejemplo, el
18% de las hembras frente al 7.9% de los machos picoteados en una población de gallinas
rojas, Gallus gallus , X leghorn blanco (una variedad de postura) ( Jensen et al., 2005 ), y las loros
hembra son más propensas a FDB ( McDonald Kinkaid et al., 2013 ; Mellor, 2014 ). Los factores
causales detrás de este sesgo femenino se detallan en la Sección 2.2.1.3 , pero brevemente el inicio
de la puesta (y los aumentos asociados en la progesterona y el estrógeno) es un momento clave en el
desarrollo de PF ( Hughes, 1973).) Lo mismo se sugiere que es cierto en FDB ( Wedel, 1999 ),
aunque la evidencia experimental de esto actualmente no existe.

2.1.2.2. Personalidad y estilo de respuesta al estrés

La personalidad, definida como las diferencias de comportamiento consistentes entre individuos de
la misma especie ( Nettle y Penke, 2010 ), también se relaciona con el ARB. Los loros Amazonicos
de alas anaranjadas con FDB mostraron más rasgos de personalidad de tipo neuroticismo, como
"miedo" y "excitabilidad", mientras que los rasgos de extraversión se asociaron negativamente con
los ARBs locomotores ( Cussen y Mench, 2015 ). Los autores sugirieron que la personalidad
influye en la susceptibilidad de un individuo a los factores estresantes ambientales, aquí durante la
privación de enriquecimiento, y por lo tanto, ARB ( Cussen y Mench, 2015 ).

El estilo de respuesta al estrés, o estilo de "adaptación", un conjunto de respuestas conductuales y

fisiológicas correspondientes al estrés ( Koolhaas et al., 1999 ), también afecta la susceptibilidad al
desarrollo de ARB. Se reconocen dos estilos de respuesta, cada uno con características distintivas
conductuales y fisiológicas. Los individuos "proactivos" tienen una respuesta activa al estrés
conductual, son "audaces" ( por ej . Se acercarán a objetos desconocidos, sensu : Wilson et al.,
1994 ), agresivos, impulsivos y tienden a la formación de rutina ( Koolhaas et al., 1999 )
. Individuos 'reactivo' tienen una respuesta de estrés del comportamiento pasivo, son 'tímidos' ( por
ejemplo, poco probable que acercarse a objetos desconocidos, sensu :Wilson et al., 1994 ), son
menos agresivos, evitan riesgos y se comportan de manera flexible ( Koolhaas et al., 1999 ). Los
individuos proactivos se caracterizan por una baja respuesta del eje hipotálamo-hipófiso-suprarrenal
y una alta reactividad simpática , mientras que ocurre lo contrario en individuos reactivos
( Koolhaas et al., 1999 ). Se sugiere que estas diferencias en el estilo de respuesta predisponen a los
individuos proactivos al desarrollo de ARB ( Koolhaas et al., 1999; Ijichi et al., 2013 ) con
diferencias neurobiológicas particularmente influyentes (detalladas en la Sección 2.2.1.2 ).

Tabla 1 . Tabla que resume los BRA realizados por varias especies de aves cautivas . Tenga en cuenta que hemos
agrupado los ARB por la apariencia física externa del ARB en sí solo por conveniencia. Nuestro esquema no debe
interpretarse como una similitud entre especies en la causalidad, el desarrollo, la evolución o la función: alentamos a
otros a refutar o proporcionar evidencia futura de la existencia de tales similitudes. Además, anticipamos que ARB no
está restringido a estas especies y formas que proporcionamos aquí, pero hasta que se publiquen dichos informes, nos
limitaremos a los ejemplos que proporcionamos a continuación.

Definiciones específicas y / o descripciones de ARB Especies reportadas afectadas

ARBs con plumas
FDB : el pájaro mastica, muerde y / o arranca
Psittaciformes (Meehan et al.,
repetidamente sus plumas, generalmente autodirigido,
2003b; van Zeeland et al., 2009;
pero ocasionalmente apunta a las jaulas ( van Zeeland et
McDonald Kinkaid, 2015 )
al., 2009 )
Picaje de plumas : se puede dividir en dos
subtipos. Picaduras de plumas suaves : mordisquean y Pollosdomésticos,Gallus gallus
picotean sin quitarse la pluma ( Dixon et al., 2008; domesticus,ponedoras y
Dalton et al., 2013 ) sugirieron que se relacionan con el reproductoras de engorde (Savory,
picoteo exploratorio normal de conespecíficos ( Riedstra 1995 ; De Jong y Guémené, 2011)
y Groothuis, 2002 ). Puede ser 'estereotipada' en forma
Aves rojas de la jungla, Gallus
cuando se realiza una tasa rápida repetidamente en una
gallus ( Jensen et al., 2005 )
ubicación del receptor ( Newberry et al., 2007;
Rodenburg et al., 2013 ). Picaduras de plumas severas : Faisanes,Phasianus
Definiciones específicas y / o descripciones de ARB Especies reportadas afectadas
arrancamiento doloroso o extracción de la pluma colchicus (Butler y Davis, 2010 )
( McAdie y Keeling, 2002; Newberry et al., 2007; Dixon
et al., 2008; Rodenburg et al., 2013).) Claramente, el Pavos,Meleagris
picoteo de plumas, especialmente la forma severa, gallopavo (Dalton et al., 2013 )
compromete el bienestar del recetario, pero también Patos domésticos,Anas
indica que el bienestar del artista intérprete o ejecutante platyrhynchos
se ha visto comprometido, actualmente y / o previamente domesticus (Rodenburg et al.,
( por ejemplo, Bolhuis et al., 2009; Brunberg et al. , 2005; Gustafson et al., 2007 )
2016 ).
Patos de Moscovia,Cairina
moschata (Rodenburg et al., 2005;
Gustafson et al., 2007 )
Cuervos hawaianos,Corvus
Desplume de plumas ' excesivo' ( Harvey et al., 2002 )
hawaiiensis (Harvey et al., 2002 )
Recolección de plumas : el pájaro picotea agresivamente
Avestruces,Struthio
las plumas desde la parte posterior y las áreas de cola de
camelus (Samson, 1996 )
los compañeros ( Samson, 1996 )
ARB locomotores: patrones repetitivos de locomoción idéntica
Psittaciformes (Meehan et al.,
2004; McDonald Kinkaid, 2015 )
Gallinas ponedoras (Duncan y
Wood-Gush, 1972 )
Tetas azules,Cyanistes caeruleus )
(Garner et al., 2003a )
Marsh tits,Poecile palustris)
( Garner et al., 2003a )
Siguen su ruta : rastreo repetitivo de una ruta dentro de Estorninos europeos,Sturnus
una jaula. Puede incluir la percha, el piso, las paredes de vulgaris( Feenders y Bateson,
la jaula, así como elementos en el aire (Keiper, 1969; 2012 )
Garner et al., 2003a; Meehan y otros, 2004; Feenders y
Canarias,Serinus canaria
Bateson, 2012 ) y / o ritmo: avanzan y retroceden
domestica (Keiper, 1969 )
linealmente a lo largo del suelo, generalmente al lado de
una pared o valla de jaula ( Duncan y Wood-Gush, 1972; Pinzones cantando verdes, Serinus
Degen et al., 1989; Glatz, 2000; Meehan et al., 2004 ) mozambicus (Keiper, 1969 )
Pinzones cantores grises,Serinus
leucopygius (Keiper, 1969 )
Blue jays,Cynanocitta
cristata ( Keiper, 1969 )
Juncos de color pizarra, Junco
hyemalis (Keiper, 1969 )
Gorriones de árbol, Spizella
arborea (Keiper, 1969 )
Definiciones específicas y / o descripciones de ARB Especies reportadas afectadas
Pinzones cebra,Taeniopygia
guttata ( Jacobs et al., 1995 )
Emus,Dromaius
novaehollandiae( Glatz, 2000 )
Avestruces (Degen et al., 1989 )
Codornices japonesas,Coturnix
japonica ( Saint-Dizier et al.,
2008; Laurence et al., 2015 )
Saltos volteretas : realización repetida de una voltereta
Estorninos europeos (Feenders y
hacia atrás, con las piernas pasando por encima de la
Bateson, 2012 )
cabeza del ave ( Feenders y Bateson, 2012) *
Otros ARB locomotores: patrones repetitivos de movimientos locomotores parciales o de
cuerpo entero idénticos
Giros, balanceos, movimientos giratorios del cuerpo o la Psittaciformes (Meehan et al.,
cabeza ( Meehan et al., 2004; McDonald Kinkaid, 2015 ) 2004; McDonald Kinkaid, 2015 )
Conducta mirando las estrellas: el ave continuamente
levanta la cabeza hacia arriba y hacia la columna
vertebral (aparentemente sin relación con una acción Avestruces (Samson, 1996 )
similar inducida por la deficiencia de tiamina en las aves
de corral) (Samson, 1996 )
ARB orales: patrones repetitivos de movimientos orales idénticos
Mastican el alambre, manipulan alimentos, botar Psittaciformes (Meehan et al.,
(Meehan et al., 2004; McDonald Kinkaid, 2015; 2004; McDonald Kinkaid, 2015;
Polverino et al., 2015 ) Polverino et al., 2015 )
Mejoradores de pollos de engorde
(D'Eath et al., 2009 )
Canarias (Keiper, 1969 )

Picotean un lugar / picoteo : el ave toca repetidamente la Pinzones de canto verde (Keiper,
punta o el lado de su pico, o pica, ya sea en sí mismo o en 1969 )
objetos tales como comederos, paredes y bebederos Pinzones cantores grises ( Keiper,
vacíos ( Keiper, 1969; D'Eath et al., 2009 ) 1969 )
Blue Jays (Keiper, 1969 )
Codornices japonesas (Castagna et
al., 1997 )

* Los siguientes ARB parecen estar funcionalmente relacionados con el salto mortal, voltereras en los estorninos
europeos. Inclinación de la cabeza : el ave inclina su cabeza hacia atrás y el pico rompe el plano vertical ( Brilot et al.,
2009 ). Bucle : muy similar a un salto mortal, pero el pájaro se aferra brevemente al techo de la jaula, la pared o la
percha con sus patas. Caída : el pájaro 'cae' hacia atrás desde su percha. Back-flip : movimiento en el suelo que se
asemeja a un salto mortal pero menos el componente de bucle ( Feenders y Bateson, 2012 ).

Hay dos ejemplos de las aves de susceptibilidad proactiva a ARB. Dos variedades de pollo leghorn
blanco con propensión contrastante a FP también muestran estilos de respuesta diferencial: los FP
altos tienden a ser proactivos, y los FP bajos son reactivos ( Blokhuis y Beutler, 1992; van Hierden
et al., 2002a, b ). En loros grises africanos , Psittacus erithacus , van Zeeland et
al. (2013b) encontraron alguna indicación de que los loros con FDB pueden tener un estilo de
respuesta proactiva, pero esto no fue consistente en diferentes experimentos. El estado de FDB no
predijo el estilo de respuesta durante un evento estresante (restricción manual), pero durante el
ensayo de campo nuevo y de objeto abierto, los loros con FDB adoptaron un estilo proactivo ( van
Zeeland et al., 2013b)), es decir , eran más audaces y tenían más probabilidades de acercarse a un
objeto nuevo y explorar durante una prueba de campo abierto que las aves sin FDB.

2.1.3 . Experiencias pasadas y ARB

2.1.3.1 . Condiciones de crianza
Las condiciones de crianza experimentadas durante los primeros años de vida influyen en el
desarrollo de ARB. En las gallinas ponedoras, los pollos criados (gallinas) tienen menos riesgo de
desarrollar FP cuando son mayores ( Perré et al., 2002 ) y tienen menos probabilidades de sufrir FP
y mortalidad relacionada con el canibalismo ( Riber et al., 2007 ). Los loros grises africanos criados
a mano (de 5 semanas de edad o menos) tienen un mayor riesgo de BRA como adultos y también
son más agresivos con los humanos ( Schmid et al., 2006 ). En contraste, aunque no directamente
comparable ya que todas las aves criadas por padres también fueron capturadas en libertad, los
estorninos europeos criados a mano son menos propensos a realizar saltos mortales y otros BRA
( Feenders y Bateson, 2012 ; pero ver: Coulon et al., 2014 ), son menos temerosos de los humanos
(Feenders y Bateson, 2011 ), y no muestran ninguna indicación de función cognitiva comprometida
( Feenders y Bateson, 2013 ). Como los estorninos europeos no se reproducen fácilmente en
cautiverio ( Bateson y Feenders, 2010 ), se desconoce si este efecto es de origen o crianza de la
mano (salvaje versus cautivo).

Aunque en algunos casos no está del todo claro, es más probable que las aves silvestres desarrollen
ARB que las criadas en cautividad. Los loros grises africanos silvestres son más propensos a
adquirir FDB que los criados en cautiverio individualmente, independientemente de la técnica de
cría en cautividad ( Schmid et al., 2006 ). De manera similar, Keiper (1969) descubrió que las
urracas azules capturadas en la naturaleza, Cyanocitta cristata , realizaban más trazas de ruta pero
menos selección de puntos que sus contrapartes de cría en cautiverio. Este ejemplo de urraca azul
adolece de la misma confusión que con los estorninos, ya que las aves criadas en cautividad fueron
criadas a mano, por lo que es imposible juzgar el factor de desarrollo más influyente.

Además del contacto de los padres, otras experiencias sociales conespecíficas apropiadas pueden
ser importantes para las aves jóvenes. Los cuervos hawaianos cautivos criados en cautividad
y solos , Corvus hawaiiensis, muestran más ARB como adultos en comparación con aves criadas en
grupo. También muestran otros problemas de comportamiento, como las habilidades sociales
deterioradas, particularmente hacia los compañeros ( Harvey et al., 2002 ). De forma similar, se
notificaron diferencias significativas de comportamiento entre grupos en loros amazónicos jóvenes
de alas anaranjadas alojados durante un año en jaulas enriquecidas, ya sea individualmente o con
una pareja del mismo sexo ( Meehan et al., 2003a).) Ninguno de los loros alojados en parejas
desarrollaron ARB, sin embargo, el 57% de las aves con un solo alojamiento desarrollaron ARB
orales y / o locomotores, tuvieron un repertorio conductual más restringido, fueron menos activos y
más temerosos: demostrando claramente la importancia de un compañero de jaula para el bienestar
de estas aves ( Meehan et al., 2003a ). A partir de estos ejemplos, parece claro que el contacto social
parental / materno y / o conespecífico mientras joven es influyente en el desarrollo del
comportamiento aviar, incluido el de la ARB.

2.1.3.2 . Condiciones de vivienda anteriores

La experiencia de las oportunidades de picoteo o búsqueda de alimento durante los primeros años
de vida influye en el desarrollo de FP en gallinas ponedoras adultas. Por ejemplo, se ha demostrado
repetidamente que los polluelos viven en la cama para reducir la FP o sus efectos en la edad adulta
( Blokhuis y van der Haar, 1989; Bestman et al., 2009; Tahamtani et al., 2016 ), incluso con una
pequeña experiencia en la cama protectora contra el desarrollo de FP en algún grado
(10 días: Nicol et al., 2001 ). Dispersando el grano en la hojarasca ( Blokhuis y van der Haar,
1992 ) y proporcionando paja y objetos para estimular el picoteo durante la crianza puede dar como
resultado menos FP cuando las aves son mayores (notablemente FP severa en pavos, Meleagris
gallopavo : Martrenchar et al., 2001). En estos ejemplos, la falta de oportunidades apropiadas de
búsqueda y exploración y / u otros estímulos durante la parte trasera puede redirigir los picotazos
hacia las plumas de los compañeros de manada ( por ejemplo, Martrenchar et al., 2001; Bestman et
al., 2009 ).

Experimentando y consumiendo plumas sueltas en el entorno de crianza puede ser un factor de

riesgo clave para la FP severa en gallinas ponedoras. Las gallinas mudan tres veces durante la parte
posterior, por lo que las plumas sueltas son abundantes ( Appleby et al., 1992 ). Sin embargo, una
escasez relativa de plumas sueltas se experimenta durante la puesta, lo que provoca que la atención
de picoteo se redireccione hacia las plumas aún unidas de los compañeros de bandada ( McKeegan
y Savory, 1999, Ramadan y von Borell, 2008 ). Al eliminar regularmente las plumas del entorno de
crianza, Ramadan y von Borell (2008) demostraron que las gallinas que no experimentaron
abundantes plumas sueltas durante la crianza tienen menos probabilidades de desarrollar FP
severa. Por lo tanto, para las gallinas ponedoras 'aprender' a picotear plumas cuando jóvenes parece
un paso clave de desarrollo para FP en la vida posterior.

2.2. Causalidad

La causalidad del comportamiento o, como lo prefieren algunos, el mecanismo de control ( Bateson

y Laland, 2013 ) se refiere a estímulos internos y externos que desencadenan su ejecución. Para los
factores desencadenantes internos, incluimos los efectos de los neurotransmisores, las hormonas, la
función cerebral y la comorbilidad con las condiciones médicas. El entorno actual puede ser un
desencadenante externo para ARB, pero separar los efectos de los entornos actuales y anteriores es
problemático, aunque no es un problema exclusivo de ARB ( Tinbergen, 1963; Bateson y Laland,
2013 ). Con este fin, el ARB puede ser una 'cicatriz' de problemas de bienestar pasados y no
necesariamente indicativos del ambiente y bienestar actuales del animal ( sensu : Mason y Latham,
2004).) Para tratar con esto, nos hemos limitado en todos menos en un ejemplo (Sección 2.2.4.1 ) a
discutir los desencadenantes ambientales actuales claros para el ARB.
2.2.1 . Desencadenantes internos para ARB
2.2.1.1 . Neurotransmisores
Los neurotransmisores dopamina (DA) y serotonina (5-hidroytryptamina, 5-HT) actúan en las vías
neuronales directas e indirectas responsables de la modulación del comportamiento (revisado
por: Garner, 2006 ), y están relacionadas con el ARB. En general, los ARB se reducen a través de la
activación de la vía indirecta o supresión de la vía directa, demostrada experimentalmente mediante
la administración de fármacos dopaminérgicos y serotoninérgicos ( Langen et al., 2011 ). Por
ejemplo, la apomorfina , un agonista del receptor D 1 y D 2 ( van Hierden et al., 2005 ) indujo el
picoteo de objetos en la codorniz japonesa macho, Coturnix japónica (Castagna et al., 1997) y los
polluelos machos (Machlis, 1980), mientras que Kjaer et al. (2004) reduce FP en las gallinas
ponedoras con haloperidol , un D2 antagonista de los receptores. De manera similar, un agonista del
receptor5-HT1A que reduce la síntesis de 5-HT aumentó la FP grave en polluelos de alto FP
(también vea la Sección 2.2.1.2:van Hierden et al., 2004a), mientras que la suplementación dietética
de un precursor de 5-HT , triptófano, estimuló la neurotransmisión serotoninérgica y redujo la PF en
pollos jóvenes ponedores (Savory, 1998; Savory et al., 1999; van Hierden et al.,
2004b).) Finalmente, dependiendo del fármaco utilizado y del receptor afectado, los ARB orales en
reproductoras de pollos de engorde - la reserva madre de pollos de carne - fueron suprimidos o
inducidos con diversos agonistas y antagonistas del receptor 5-HT 1A , 5-HT 2 y 5-HT 3 ( Koštál y
Savory, 1995 ). En conjunto, el aumento de la actividad DA, se asocia con aumento de ARB, pero
la relación entre los ARB y la función de 5-HT parece compleja y específica de receptor, tal vez
reflejando las interacciones entre los dos sistemas ( sensu : Langen et al., 2011 ).

También se sugiere que las deficiencias de neurotransmisores son causales en FDB en loros ( van
Zeeland et al., 2009 ), pero faltan estudios experimentales que lo confirmen. La reducción limitada
de FDB usando DA y fármacos antagonistas de 5-HT proporciona cierto apoyo cauteloso y
anecdótico para esto (aunque los tamaños de muestra fueron pequeños, dos y 12 aves,
respectivamente: Iglauer y Rasim, 1993; Mertens, 1997 ). Por lo tanto, ahora se requiere una
investigación experimental rigurosa para investigar las relaciones entre DA, 5-HT y FDB.

2.2.1.2 . Neurotransmisores e interacción con el estilo de respuesta al estrés

Como se menciona en la Sección 2.1.2.2 , se sugiere que los animales proactivos están
predispuestos al desarrollo de ARB debido a diferencias de estilo de respuesta específicas en la
actividad de 5-HT y DA ( Koolhaas et al., 1999; Ijichi et al., 2013 ) y la sensibilidad a
manipulaciones de estos sistemas ( van Hierden, 2003 ). De acuerdo con esto, los polluelos
proactivos de FP de alto FP fueron más sensibles a los efectos de un agonista del receptor D 1 y D 2
(medido por el aumento de la locomoción hiperactiva) ( van Hierden et al., 2005). Más apoyo
proviene de un estudio que aumentaria el FP severo en polluelos de alto FP al reducir la síntesis de
5-HT con un agonista del receptor 5-HT 1A , aunque no observó efecto en polluelos de FP bajo (van
Hierden et al., 2004a ). Del mismo modo, una reducción significativa de la FP suave a través de la
suplementación de triptófano en la dieta solo se encontró en pollos de alta FP ( van Hierden et al.,
2004b ). Sin embargo, la relación pronosticada entre el estilo de respuesta (basado en FP) y la
actividad 5-HT y DA es equívoca. La variación se observa a través de las etapas de la vida
( Buitenhuis et al., 2006; Kops et al., 2017 ) y en diferentes líneas ( es decir, si se seleccionó de
manera selectiva según FP ( Kops et al., 2017 ) o no ( van Hierden et al. al., 2002b )), dejando el
estilo de respuesta - relación ARB un poco confusa.

2.2.1.3. Hormonas
El inicio de postura en gallinas ponedoras es un momento clave en FP, y la manipulación
experimental de progesterona y estrógeno demuestra la influencia de estas hormonas ( Hughes,
1973 ). Pollitas de 12 semanas recibieron implantes liberadores de hormonas sexuales, con pollas no
implantadas utilizadas como controles ( Hughes, 1973 ). A las 18 semanas, la progesterona y el
estrógeno juntos produjeron un gran aumento de FP, la progesterona sola indujo un aumento menor,
pero aún significativo, y el inicio dramático habitual del aumento de la latencia en FP se suprimió
con la administración de testosterona de 18 a 24 semanas ( Hughes , 1973 ). Dadas las similitudes
en las formas externas de FP y FDB y el sesgo femenino (Garner et al., 2006; Mellor, 2014 ) es
razonable predecir que la FDB puede verse afectada de manera similar por el control hormonal, una
hipótesis comprobable.

2.2.1.4 . Deficiencias de nutrientes y hambre

En las gallinas ponedoras, las deficiencias en ciertos nutrientes desencadenan un comportamiento
exploratorio, incluyendo el picaje. Estas deficiencias están, por lo tanto, implicadas en FP ( Kjaer y
Bessei, 2013 ). Esto ha sido ampliamente revisado en otros lugares ( por ejemplo, van Krimpen et
al., 2005 ; Kjaer y Bessei, 2013 ) por lo que, aparte de la fibra, solo se ofrece una breve descripción
aquí. Deficiencias en proteína bruta ( por ejemplo, Ambrosen y Petersen, 1997 ) y aminoácidos
específicos tales como metionina ( por ejemplo, Harms y Russell, 1996; Elwinger et al., 2008 ),
arginina ( por ejemplo , Sirén, 1963 ) y lisina ( por ejemplo, Quentin y col. ., 2005) se han
relacionado con la FP, que se reduce rápida y efectivamente cuando se alimentan las dietas
apropiadas ( Kjaer y Bessei, 2013 ). La fibra afecta positivamente la motilidad intestinal y aumenta
los niveles de saciedad ( Hetland et al., 2004; Rodenburg et al., 2013 ); la provisión inadecuada está
asociada con FP grave ( van Krimpen et al., 2009; Rodenburg et al., 2013 ). Las plumas ingeridas
actúan sobre el intestino de manera similar a la fibra, por lo tanto, al consumir plumas, las aves
pueden aumentar la saciedad ( Harlander-Matauschek et al., 2006b ). Curiosamente, la morfología
de los FP severos (aunque no de los MF suaves) es similar Al picaje de forraje, lo que indica la
probable base motivacional de la FP grave ( Dixon et al., 2008).) FP seguido de comer plumas, por
lo tanto, puede permitir a las aves satisfacer una necesidad dietética y digestiva no proporcionada
por la dieta ( Rodenburg et al., 2013 ).

Si bien la FP se reporta con mayor frecuencia en las variedades de postura, también se reporta en
los reproductores de pollos de engorde ( de Jong y Guémené, 2011 ) y se relaciona con el hambre
( Morrissey et al., 2014a ). La fuerte selección artificial en pollos de engorde significa que las aves
pueden alcanzar efectivamente el peso de sacrificio mediante un rápido aumento de peso; este
aumento de peso y la posterior obesidad dañan la salud y la productividad a largo plazo de los
reproductores de pollos de engorde, especialmente las hembras ( Richards et al., 2010 ). Para evitar
esto, los reproductores de pollos de engorde generalmente están restringidos al 25-50% de
la ingesta ad libitum( Savory et al., 1993; Renema et al., 2007 ), muestran signos de hambre crónica
( Mench, 2002).), y las indicaciones fisiológicas de estrés, lo que indica que tal restricción es
perjudicial para el bienestar ( por ejemplo, Hocking et al., 1993; de Jong et al., 2002 ). Además, la
restricción de alimento y el hambre están asociados con FP y ARB orales tales como el picoteo en
lugares determinados ( Sandilands et al., 2006; D'Eath et al., 2009; Nielsen et al., 2011; Morrissey
et al., 2014a; Morrissey et al., 2014b ). Para reducir el hambre y mejorar el bienestar, los estudios
han investigado los efectos de las dietas "alternativas". Las dietas alternativas están tificados en
calidad restringida (de alto volumen, baja calidad y energía), se prolongan los tiempos de
alimentación y / o contienen supresores del apetito ( p . Ej., Propionato de calcio) para reducir la
motivación de alimentación ( p . Ej ., Sandilands et al.) Estas dietas alternativas a menudo, aunque
no siempre, están asociadas con indicadores conductuales positivos de bienestar, como una
reducción de la FP y sus efectos, y un comportamiento de alimentación más "normal" en general
(revisado por: Tolkamp y D'Eath, 2016 ). Por ejemplo, Morrissey et al., 2014a, b encontraron que la
condición de la pluma era mejor en las gallinas alimentadas con dietas alternativas en comparación
con las de control. Sin embargo, las dietas alternativas son controvertidas debido a las
incertidumbres que rodean sus efectos sobre el bienestar y si el "hambre metabólica" subyacente de
nutrientes y energía está realmente satisfecha (ver: Tolkamp y D'Eath, 2016 ).

2.2.2 . Condiciones médicas y ARB

El ARB esta condicionado con algunas afecciones médicas aviares. Las infecciones por Escherichia
coli ( Brunberg et al., 2016 ), las tasas de mortalidad por gusanos intestinales,
la bronquitis infecciosa y la peritonitis del huevo están relacionadas con FP en las gallinas
ponedoras ( Pötzsch et al., 2001 ). Como las plumas dañadas pueden ser señales visuales para FP
( Hughes, 1985; McAdie y Keeling, 2000 ), tal vez en algunos de estos ejemplos la apariencia
alterada (incluidas las plumas) y el comportamiento de las aves enfermas tenga un efecto
similar. En los loros, FDB puede coincidir con endoparásitos ( por ejemplo, Giardia psittaci , un
protozoo intestinal: Clyde y Patton, 1996; Doneley, 2009 ) y las infecciones por ectoparásitos (por
ejemplo canilla ácaros , Syringophilus spp. Doneley, 2009 ), supuestamente irritando la piel y / o las
plumas, causando que el ave las mastique o las quite. Este es también el caso de las enfermedades
dolorosas y / o irritantes (enfermedad renal y hepática: Jaensch, 2000; Burgos-Rodríguez, 2010; van
Zeeland y Schoemaker, 2014 ). En estos casos, FDB puede localizarse en el área dolorosa
( p . Ej., En el síntoma en loros con enfermedad renal: Burgos-Rodríguez, 2010 ) o generalizada
( van Zeeland y Schoemaker, 2014 ).

Cabe señalar que los ejemplos que se dan aquí son correlativos y, en algunos casos, solo
anecdóticos, es decir, la causalidad no se puede inferir. Podría haber un mecanismo causal que
vincule la mala salud y el ARB, o las malas condiciones ambientales pueden ser el factor causal
subyacente para ambos. Las manipulaciones experimentales pueden ayudar a esta
distinción. Mediante la administración experimental de gallinas ponedoras jóvenes como desafío
inmunitario, Parmentier et al. (2009) mostró un vínculo entre la condición de la pluma y la
respuesta inmune. La condición de plumaje más pobre , y por lo tanto aumentó FP, se encontró en
gallinas dadas una dosis más alta de suero humanoalbúmina, que muestra que una respuesta inmune
sola es suficiente para desencadenar FP. Si bien el vínculo causal preciso entre la respuesta inmune
y FP no estaba claro, demostró claramente que el desafío inmune en sí mismo era el factor de
influencia, proporcionando una dirección clara para el trabajo posterior. En todos estos casos, sin
embargo, si un ARB es solo un síntoma de enfermedad, predeciríamos que un tratamiento exitoso
de la enfermedad también eliminaría el ARB.

2.2.3 . Disfunción del SNC y ARB

La función cerebral alterada y la fisiología se asocian con los BRA en diversas especies de
mamíferos, siendo el mejor estudiado en humanos (revisado por: Garner, 2006 ), y se sugiere que
también es influyente en algunos ARB aviares. La disfunción del SNC relacionada con la ARB en
las aves se puede suponer por analogía con los problemas de comportamiento inducidos por la
disfunción del sistema nervioso central conocidos en los seres humanos. Por ejemplo, las
similitudes entre FDB y tricotilomanía (desplume del cabello) en humanos implica, según la
tricotilomanía, que la disfunción del SNC subyace a la FDB ( Moon-Fanelli et al., 1999; Garner et
al., 2006).) La disfunción del SNC también se deduce experimentalmente, por lo general midiendo
la perseverancia. La perseveración, la repetición inapropiada de una respuesta ineficaz, se utiliza
como indicador de la disfunción del SNC, ya que puede indicar problemas con los ganglios
basales y otras regiones cerebrales responsables de la selección y el control del comportamiento
( Norman y Shallice, 1986; Garner, 2006 ). La perseveración se correlacionó positivamente con la
ARB en loros amazónicos de alas anaranjadas ( Garner et al., 2003b ), los titi azules , Cyanistes
caeruleus y los titi de pantano , Poecile palustris , ( Garner et al., 2003a), y, aunque de manera
menos definitiva, en gallinas ponedoras de FP altas (durante una tarea de aprendizaje de
extinción: Harlander-Matauschek et al., 2006a , pero ver: Kjaer et al., 2015 ).

Por lo tanto, cuando se mide la perseverancia, que en general se correlaciona con ARB en aves, es
decir , aquellos que realizan la mayor cantidad de ARB son los más perseverantes. Sin embargo, la
perseverancia o las tendencias perseveradoras también están relacionadas con el estilo de respuesta
al estrés ( sensu : Koolhaas et al., 1999; Coppens et al., 2010 ). La tendencia a la formación de
rutina de individuos proactivos se debe a diferencias individuales no patológicas en la estructura del
cerebro ( Coppens et al., 2010 ). Dado que las gallinas ponedoras FP altas tienden a ser proactivas
( Blokhuis y Beutler, 1992; van Hierden et al., 2002a, b), si estas gallinas son más perseveradoras
que las gallinas FP bajas, ¿esto es solo un subproducto de su estilo de respuesta? ¿O un signo de un
sistema nervioso central disfuncional? Más condenadamente, al menos en humanos, la
perseveración también se ve en individuos "normales" sin BRA ( por ejemplo, Ramage et al.,
1999 ). Por lo tanto, no está claro si la perseveración es un indicador válido de la disfunción
cerebral en las especies de aves .

2.2.4 . Desencadenantes ambientales para ARB

Se han identificado muchos factores de riesgo ambientales para los ARB aviares, pero la conexión
causante entre la activación y ARB es generalmente desconocida.

En primer lugar, el ARB puede ser desencadenado por eventos discretos. La estimulación, por
ejemplo, se indujo en la codorniz japonesa cuando se colocaron objetos nuevos en la jaula ( Saint-
Dizier et al., 2008 ). Del mismo modo, e inesperadamente, como antes, solo las aves capturadas en
el medio silvestre habían dado un salto mortal (voltereta), se produjeron saltos mortales en
estorninos criados a mano durante un experimento que investigaba los posibles efectos
enriquecedores de los videos de paisajes ( Coulon et al., 2014 ). Del mismo modo, la eliminación de
un entorno preferido puede desencadenar ARB. Por ejemplo, un cambio de grandes aviarios
alojados en grupos a pequeñas jaulas de ocupación individual llevó rápidamente a los saltamontes
en estorninos y FDB leve en un loro gris africano ( Feenders y Bateson, 2012; van Zeeland et al.,
2013a). Los efectos de contraste negativos también pueden jugar un papel aquí ( sensu: Burman et
al., 2008 ); por ejemplo, las pollonas de la capa cambiadas de virutas de madera a los pisos de
listones realizaron más FP que aquellas alojadas en pisos con rejas ( Blokhuis y Arkes,
1984 ). Parece probable, dado que los ARB se desencadenaron tan rápidamente en estos ejemplos,
que las aves encontraron estos eventos aversivos.

La motivación frustrada de comportamientos específicos de especie, pueden conducir a ARB. Aquí,

cuando se brinda la oportunidad de realizar el comportamiento frustrado, el ARB debe reducirse o
incluso eliminarse ( Mason y Latham, 2004 ). Por ejemplo, el agua para bañarse es importante para
el bienestar ( Jones et al., 2009 ), como lo ilustran Riber y Mench (2008) que encontraron FP fue
mayor en patitos Muscovy criados, Cairina moschata, sin acceso al agua que con aquellos que so. A
menudo se propone una motivación frustrada de búsqueda de alimentos como base de los ARB
orales y la FDB ( Meehan et al., 2003b; van Zeeland et al., 2009 ). A esto se le suma los informes
de un aumento en los tiempos de búsqueda de alimento y reducción de ARB orales y FDB en
canarios,Serinus canaria domestica , y loros grises africanos, respectivamente, que utilizan
enriquecimientos de forrajeo ( Keiper, 1969; Lumeij y Hommers, 2008; van Zeeland et al.,
2013a ). Más evidencia proviene de los loros Amazonas de alas anaranjadas, ya que la provisión de
enriquecimiento redujo la cantidad de ARB realizada (las aves no enriquecidas realizaron más),
pero también cambió la forma primaria de ARB ( Meehan et al., 2004 ). Las aves enriquecidas
realizaron ARB predominantemente locomotores, mientras que la combinación de ARB
locomotores y orales fue más igual en aves no enriquecidas ( Meehan et al., 2004).) Curiosamente,
en este último grupo, esto cambió cuando se proporcionó el enriquecimiento; los ARB locomotores
también predominaron en estas aves, lo que implica que las "necesidades" de alimentación de los
loros se satisficieron casi por completo con los enriquecimientos adicionales ( Meehan et al.,
2004 ). Tenga en cuenta que aunque la frustración parece ser la que más se dispara en estos
ejemplos, como siempre, sin una experimentación cuidadosa no podemos afirmar que otros factores
causales no fueron influyentes.

Finalmente, los animales domésticos, incluidos los humanos, en condiciones de pobreza pueden
perjudicar el desarrollo del SNC, causando disfunción ( Leipoldt, 1992; Lewis et al., 2006 ) y ARB
( Hediger, 1950; Morris, 1964; Carlstead, 1998 ). Tales condiciones se citan regularmente como
causales en ARB aviares ( Keiper, 1969, 1970; Jacobs et al., 1995; El-Lethey et al., 2000 ). Las
jaulas pequeñas y / o no enriquecidas en numerosas especies se asocian con un aumento de los
ARB, como saltar en el pinzón cebra , Taeniopygia guttata ( Jacobs et al., 1995 ), ARB orales
en periquitos , Melopsittacus undulated ( Polverino et al., 2015), y el trazado de ruta en los canarios,
( Keiper, 1969 ). De manera similar, en loros jóvenes amazónicos de alas anaranjadas, las jaulas no
enriquecidas estériles desencadenan FDB y otros ARB, que se reducen con la provisión de
enriquecimientos físicos y de alimentación ( Meehan et al., 2003b; Meehan et al., 2004; Cussen y
Mench, 2015 ). Como los ARB de las amazonas de alas anaranjadas se redujeron tan fácilmente,
parece poco probable que la disfunción del SNC fuera un factor causal importante; un sello
distintivo de la BRA impulsada por la disfunción del SNC es que es poco probable que el cambio a
condiciones ambientales más apropiadas altere la ARB (e incluso puede empeorarla) (revisado
por: Mason y Latham, 2004).) De hecho, hasta donde sabemos, solo un estudio hasta la fecha sobre
gallinas ponedoras ha investigado los efectos de las diferentes condiciones de la vivienda en el
desarrollo del cerebro. Patzke et al. (2009) informaron solo pequeñas diferencias en las áreas clave
del cerebro que se cree que son sensibles a la estimulación ambiental: las estructuras
del hipocampo y el nidopallium caudolaterale. Este resultado inesperado podría indicar que el
cerebro aviar adulto puede responder menos a los efectos de las condiciones ambientales que el de
las aves jóvenes ( por ejemplo, Leitner y Catchpole, 2007; Patzke et al., 2009 ). Sin embargo, como
todas las gallinas compartieron condiciones de crianza similares, posiblemente traumáticas, previas
al estudio, es decir ,condiciones no conocidas, afecciones que se sabe afectan el comportamiento
( Edgar et al., 2016 ) y desarrollo cerebral ( Nordquist et al., 2013 ). Esta experiencia temprana
puede haber influido en el desarrollo cerebral temprano en todas las gallinas y explicar sus
resultados ( Patzke et al. , 2009 ). Por lo tanto, esto deja mucho margen para investigar
exhaustivamente los efectos de las condiciones de vivienda empobrecidas en el desarrollo del SNC
y el BRA en las aves a lo largo de las etapas de la vida.

2.2.4.1 . Restricción de vuelo y ARB

Aquí detallamos un ejemplo en el que la causalidad no se ha establecido adecuadamente, sin
embargo, creemos que sus implicaciones para el bienestar aviar merecen discusión. Dos estudios
que utilizaron datos de encuestas encontraron que varias especies de psittacina presentan un mayor
riesgo de FDB si no pueden volar (pet loros grises africanos ( Schmid et al., 2006 ), resultados
preliminares de 23 especies de psitácidas ( Mellor, 2014 )). La causalidad no se puede inferir de
estos ejemplos, pero los resultados son intrigantes ya que las especies adaptadas al vuelo a menudo
tienen su vuelo restringido o completamente impedido en cautiverio ( van Hoek y Ten Cate,
1998 ; Hesterman et al., 2001 ). De hecho, las amputaciones parciales de las alas no disminuyeron a
la gran mina, Acridotheres grandis, que tiene preferencias por espacios grandes con altura vertical,
lo que implica que las aves aún estaban motivadas para volar, incluso si no eran físicamente capaces
( Peng et al., 2013 ). La prevención del vuelo en aves cautivas puede, por lo tanto, representar un
área importante de preocupación de bienestar aviar.

2.3 . Evolución
Para comprender la evolución del comportamiento, Tinbergen (1963) defendió la comparación del
comportamiento deun grupo relacionado de especies, y la investigación del control genético de las
conductas específicas de las especies. En esta sección, por lo tanto, se discutirán las diferencias
interespecíficas en ARB y heredabilidad y genética de ARB.

2.3.1 . Diferencias inter-específicas en ARB

Los métodos comparativos filogenéticos (PCM) son útiles para estudiar la evolución del
comportamiento, examinar cómo difiere en un grupo de especies y su coevolución con otros
aspectos de la biología y el comportamiento de las especies ( Blumstein y Fernández-Juricic,
2010 ). En estudios de bienestar animal en cautiverio, los PCM pueden usarse para identificar
factores de riesgo a nivel de especie ( es decir , rasgos típicos de especie) para un bienestar
deficiente, incluido ARB ( Clubb y Mason, 2003; Clubb y Mason, 2007; Müller et al., 2011;
Pomerantz et al., 2013; Kroshko et al., 2016 ; revisado por: Mason, 2010 ).

Actualmente, McDonald Kinkaid (2015) ha realizado el único estudio PCM de bienestar aviar,
descubriendo dos factores de riesgo para un bienestar pobre en loros. Las especies con modos de
alimentación con esfuerzo natural, por ejemplo , la Corella de Ducorp, Cacatua ducorpsii , tenían
un mayor riesgo de FDB ( McDonald Kinkaid, 2015 ). El segundo factor de riesgo fue el volumen
relativo del cerebro; especies con cerebros relativamente grandes, por ejemplo, guacamayos de
hombros rojos, Diopsittaca nobilis , tenían un mayor riesgo de BRA bucales y locomotores
( McDonald Kinkaid, 2015 ).

2.3.2 . Diferencias intra-específicas en ARB

2.3.2.1 . Heredabilidad
La reproducción selectiva en gallinas ponedoras demuestra un posible componente hereditario en
FP ( p . Ej ., Kjaer et al., 2001 ). Las estimaciones de heredabilidad de FP (h 2 ) varían de 0.07-0.54
( Cuthbertson, 1980; Bessei, 1984; Kjaer y Sørensen, 1997 ), y varían más entre diferentes razas y
líneas ( Faure et al., 2003 ). Estas estimaciones se confunden un tanto por el hecho de que el entorno
social, es decir , los compañeros de bandada, también puede desempeñar un papel en la estimación
precisa de la heredabilidad para el daño FP ( Brinker et al., 2014 ). Además, muchos estudios
agregan datos sobre ambos tipos de PF en sus estimaciones de heredabilidad. Esta podría ser una
distinción importante para hacer, por Rodenburg et al. (2003) encontraron que mientras FP suave
era hereditaria en su estudio (h 2 a las 5 semanas de edad = 0.12; a las 30 semanas = 0.15), la FP
severa no lo era. Por lo tanto, asumiendo que las dos formas de FP realmente representan dos
comportamientos distintos, es importante establecer la heredabilidad de cada uno y cómo esto varía
entre las etapas de la vida.
Dentro de una colonia de laboratorio de loros amazónicos de alas anaranjadas, la estimación
de h 2 para FDB fue 1.14 ± 0.27 (SE) ( Garner et al., 2006 ). La estimación es mayor que 1 ya que
el tamaño de muestra pequeño presenta hermanos completos, lo que limita su generalización; ahora
se requiere una replicación con una muestra más grande y menos relacionada ( van Zeeland et al.,
2009 ). Sin embargo, esto sugiere, como con las gallinas ponedoras, que sería posible seleccionar
contra FDB ( Garner et al., 2006 ). La heredabilidad de los ARB locomotores y orales en este
estudio fue baja: h 2 = -0,08 ± 0,14, aunque es posible que la estrecha relación y, por lo tanto, la
variabilidad genética sea escasa. , dentro de su grupo de estudio puede explicar esto ( Garner et al.,
2006 ).

2.3.2.2 . Genes
La investigación molecular ha identificado varias regiones genómicas asociadas con FP. En las
gallinas ponedoras adultas, se encontraron posibles locus de rasgos cuantitativos (QTL) y pistas de
la ubicación probable de los genes para realizar FP suave y severa en el cromosoma GGA2, y uno
potencial para recibir FP suave en GGA5 ( Buitenhuis et al., 2003a , b ). Sin embargo, las
ubicaciones de QTL para FP difirieron en pollos de 6 semanas, y realizaron FP suave en GGA10,
recibiendo FP suave en GGA1, junto con QTL sugestivos en GGA2, 6 y 7 ( Buitenhuis et al.,
2003a ). Biscarini et al. (2010) encontró un buen acuerdo con estos estudios de mapeo QTL,
descubriendo asociaciones entre los FP dadores y receptores y los polimorfismos de un solo
nucleótido (SNP) en muchos de los mismos cromosomas (ver: Buitenhuis et al., 2003a, b ).

La expresión génica específica se relaciona con FP. Al comparar los perfiles genéticos de las
gallinas ponedoras FP altas y bajas, Flisikowski et al. (2009) descubrieron dos genes candidatos
asociados con FP: DRD4 y DEAF1. Estos codifican respectivamente para el receptor D 4 de DA y un
factor regulador de 5-HT. La evidencia emergente también sugiere que algunas gallinas ponedoras
de FP altas muestran un comportamiento de hiperactividad ( Kjaer, 2009; Labouriau et al., 2009 ),
tal vez respaldado por una mayor actividad DA y, por lo tanto, un rendimiento motor más activo en
general ( Kops et al. 2017 ). Si bien el tamaño de la muestra fue muy pequeño, Labouriau et
al. (2009) informaron diferencias en la expresión génica entre los FP altos hiperactivos ( N = 4) y
más aves "normales" ( N = 56), especialmente OPRD1 y OPRK, que se relacionan con el sistema
opioide ( Labouriau et al., 2009 ). Además de estos enlaces a los sistemas DA y 5-HT, FP se asocia
con genes directa e indirectamente implicados en la absorción de nutrientes del intestino, la
homeostasis de la glucosa y el sistema inmune ( Biscarini et al., 2010; Brunberg et al. 2011 ). Los
vínculos causales entre estos genes y FP no pueden inferirse de estos estudios, pero refuerzan aún
más las relaciones propuestas entre la FP y la motivación de alimentación, y los sistemas DA y 5-
HT.

Finalmente, la investigación sobre el perfil genético de las víctimas de FP utilizando cruces leghorn
blanco y aves rojas de la selva, reveló un gen para la pigmentación de plumas, PMEL17, predijo la
severidad del daño de plumas ( Keeling et al., 2004 ). El alelo blanco dominante (I) del leghorn
blanco inhibe la pigmentación de las plumas, el alelo recesivo de tipo salvaje (i) da como resultado
un cierto grado de pigmentación de las plumas. Por lo tanto, los homocigotos recesivos (i / i)
recibieron la mayor cantidad de daño FP, los homocigotos dominantes (I / I) fueron los menos, con
heterocigotos (I / i) intermedios ( Keeling et al., 2004 ). Se sugirió que las virutas de madera en la
hojarasca son más visibles en las plumas de las aves pigmentadas, lo que sirve como un estímulo de
picoteo ( Keeling et al., 2004 ).
2.4 . Función
En esta sección, se considera la función del comportamiento. En términos generales, los
comportamientos aumentan la aptitud del individuo, ya sea a través del aumento de la supervivencia
inmediata o la producción reproductiva ( sensu : Tinbergen, 1963 ). ¿Dónde encajan los ARB en
esto? Las definiciones comunes de ARB enfatizan su naturaleza aparentemente "sin función"
( Ödberg, 1978; Wiepkema, 1983 ); en algunos casos es muy difícil ver cómo los ARB sirven para
beneficiar al animal, por ejemplo , ARBF autolesionantes como FDB que causan daño e infección
en la piel ( Meehan et al., 2003b; van Zeeland et al., 2009).) Sin embargo, combinando la evidencia
de taxones mejor estudiados con una cantidad limitada de investigación aviar, aquí discutimos las
funciones potenciales de algunos casos específicos de ARB, así como también considerando casos
donde el ARB puede ser inútil.

2.4.1 . ARB y afrontamiento

El ARB puede calmar a un animal o facilitar el enfrentamiento con factores estresantes. En primer
lugar, el ARB puede reducir el estrés fisiológico ( p . Ej. , Mordedura autodestructiva en primates,
reduce la frecuencia cardíaca: Novak, 2003 ) o alivia los signos de dolor ( p. Ej., Mordida de cuna
proporciona alivio de la irritación gástrica a los caballos: Wickens y Heleski, 2010 ). implicado en
el rendimiento de FDB en loros con enfermedad renal ( Burgos-Rodríguez, 2010 ). Además, el ARB
puede reforzarse a sí mismo ('enriquecimiento DIY') y, según lo informan los humanos, la
repetición en sí misma alivia el estrés ('efectos del mantra') ( Mason y Latham, 2004 ), permitiendo
recuperar el control y reducir la ansiedad , especialmente después de un evento estresante (Eilam et
al., 2011; Lang et al., 2015 ). Cuando un ARB permite que un animal se las arregle, en el sentido
Tinbergian "... el animal estaría peor si se le privara de este atributo" ( Tinbergen, 1963 ), por lo
tanto, ARB se asocia con una mejora en el bienestar cuando se realiza el comportamiento
( sensu : Mason y Latham, 2004 ).

Aunque se insinúa ampliamente que el "afrontamiento" subyace a varios BRAV aviares ( por
ejemplo, en conures , Pyrrhura perlata perlata : van Hoek y King, 1997 ), hasta donde sabemos,
esto nunca ha sido probado formalmente. Sin embargo, tenemos dos posibles ejemplos tentativos de
supervivencia aviar. El primero se relaciona con la FP y la alimentación, causada por dietas bajas en
fibra en gallinas ponedoras ( van Krimpen et al., 2009 ), por lo que las aves podrían sobrellevar una
necesidad dietética y digestiva no proporcionada por la dieta (ver Sección 2.2.1.4). ) Nuestro
segundo ejemplo de 'afrontamiento' es FDB asociado a una enfermedad dolorosa: por ejemplo, en
loros con enfermedad renal (ver Sección 2.2.2 ) (Burgos-Rodríguez, 2010 ). En los humanos, la
estimulación de ciertas áreas del cuerpo reduce el dolor a través de la liberación
de endorfinas (llamada analgesia de acupuntura), en sí misma un acto de refuerzo ( Wang et al.,
2008 ). Los humanos que se autolesionan y los macacos rhesus que muerden a sí mismos se dirigen
a muchas de las mismas áreas del cuerpo ( Wisely et al., 2002; Polanco, 2016 ). No es inverosímil
que FDB en este caso podría ser un alivio del dolor "hágalo usted mismo" para aliviar el dolor
relacionado con la enfermedad.

Claramente, estas hipótesis requieren pruebas, y la naturaleza multifactorial de FP y FDB significa

que pueden ser mecanismos de supervivencia solo bajo estas circunstancias tan específicas. Sin
embargo, predeciríamos que si ARB permite al animal sobrevivir, se verían indicadores de un mejor
bienestar, como la disminución de las indicaciones de hambre después del consumo de las gallinas
ponedoras y la reducción de la excitación, p . Ej. Frecuencia cardíaca, durante e inmediatamente
después de un combate de FDB (basado en: Novak, 2003 ) En estas circunstancias, también
predeciríamos que la prevención del ARB tendría un impacto negativo en el bienestar ( Mason y
Latham, 2004 ).

2.4.2 . Disfunción del ARB y el SNC

Finalmente, ARB puede ser indicativo de un animal y su cerebro permanentemente alterado por el
cautiverio. Si la perseverancia es indicativa de disfunción del SNC (pero vea la Sección 2.2.3 ),
entonces en los perseverantes loros amazónicos de alas anaranjadas, titis azules y titis de marisma
podemos tener evidencia de disfunción del SNC ( Garner et al., 2003a, Garner et al.
2003b ). Lógicamente, también podríamos esperar que los cambios CNS afecten el comportamiento
general ( sensu : Mason y Latham, 2004 ). Los cuervos hawaianos pueden demostrar cambios de
comportamiento tan generalizados: además de más ARB, los cuervos adultos se criaron en
aislamiento social ya que los polluelos mostraron un comportamiento inapropiado y social,
especialmente con sus compañeros, reduciendo directamente el rendimiento reproductivo ( Harvey
et al., 2002) Las asociaciones entre ARB y el éxito reproductivo reducido se informan en otras
especies (visón americano, Neovison vison : Díez-León et al., 2013 ). Por lo tanto, parece probable
que los signos de anormalidad de comportamiento junto con ARB sean indicativos de un animal
alterado por el cautiverio, con una patología del SNC implícita en esto. Como tal, para un pájaro
con su repertorio conductual conformado y afectado por tales condiciones, es muy poco probable
que ARB le brinde alguna función.

3 . Discusiones y conclusiones

Esta revisión ha considerado los ARB aviares desde las cuatro perspectivas interactivas de
Tinbergen: desarrollo, causalidad, evolución y función. En todo momento, nos hemos limitado a
discutir una minoría de representantes de este grupo taxonómico diverso. Esto no significa que la
ausencia de evidencia de ARB en otras especies equivale a evidencia de ausencia; lo más probable
es que exista o no se haya reportado. Dado que cientos de especies de aves se mantienen en
cautiverio, y que el ave cautiva más común, el número de especies (pollo doméstico) en miles de
millones, el alcance de esto podría ser de gran alcance, dejando abundantes oportunidades para
futuras investigaciones. Al revisar diferentes ARB en las especies discutidas aquí, esperamos que
esta revisión proporcione un buen punto de partida para que los investigadores avancen e
investiguen más los ARB aviarios, tanto en especies bien estudiadas como en otras. A continuación
resumimos las cuatro perspectivas de los ARB de aves, indicando brechas actuales en el
conocimiento y direcciones para la investigación.

En relación con el desarrollo, las gallinas ponedoras, las aves de la jungla y los loros corren un
mayor riesgo de FP ( Jensen et al., 2005 ) y FDB ( Garner et al., 2006; Mellor, 2014 ), con el inicio
de la puesta un crucial tiempo en FP ( Hughes, 1973 ). Como se evidencia en gallinas ponedoras
con FP alto ( p . Ej., Blokhuis y Beutler, 1992 ) y, en menor medida, loros grises africanos con FDB
( van Zeeland et al., 2013b ), las aves con un estilo de respuesta al estrés proactivo son más
susceptibles al ARB. aunque esto ahora necesita replicación en otras especies. Los estudios sobre la
causalidad deben ser informados por el conocimiento de estos factores de riesgo de desarrollo para
ARB, por ejemplo dado el sesgo femenino, los estudios futuros podrían preguntar cómo las
hormonas sexuales afectan a FDB. Además, la trayectoria de desarrollo de la ARB se describe y
comprende mal en todas las especies menos en dos, y está sesgada hacia las aves más jóvenes ( por
ejemplo, Huber-Eicher y Sebö, 2001; Meehan et al., 2004 ). Por lo tanto, este es un área de
investigación que requiere atención, para descubrir si ciertas ventanas de desarrollo son clave para
ARB en diferentes etapas de la vida, el desarrollo de ARB, y lo que esto implica sobre la (s) causa
(s) raíz (s) de ARB.

El ambiente de crianza claramente influye en el desarrollo de ARB. Proporcionar oportunidades

para desarrollar y realizar comportamientos altamente motivados, como la búsqueda de alimento y
la exploración ambiental, ofrece al menos cierta protección contra los ARB cuando son mayores
(FP: Blokhuis y van der Haar, 1989; Martrenchar et al., 2001; Nicol et al., 2001 Bestman et al.,
2009; Tahamtani et al., 2016 ). El contacto parental y social apropiado mientras es joven también
modela el desarrollo conductual, incluido el ARB, en las especies precocial y altricial ( Harvey et
al., 2002; Perré et al., 2002; Meehan et al., 2003a ). Sin embargo, la separación materna temprana y
la crianza manual parecen ser influyentes en el desarrollo de ARB en algunos ( Schmid et al.,
2006 ), pero no en todas las especies (Feenders y Bateson, 2011, 2012, 2013 ). Como
ejemplo, Riber et al. (2007) descubrieron que los polluelos de la capa de cría picotearon el suelo
más pronto y más a menudo que los polluelos no amontonados. Cuando los pollitos mayores,
criados también realizaron menos FP severos y sufrieron menos mortalidad relacionada con el
canibalismo que los no criados ( Riber et al., 2007 ).

La experiencia de las condiciones silvestres puede predisponer a algunas especies, como los
estorninos europeos ( Feenders y Bateson, 2012 ) y los arrendajos azules ( Keiper, 1969 ) al ARB
(con la advertencia del método de cría confunde). Por lo general, se informa lo contrario de los
mamíferos capturados en el medio silvestre, que se cree que están protegidos de la ARB por su
crianza natural y compleja ( Mason, 2006a ). El cautiverio puede alterar muy rápidamente el
comportamiento de las aves silvestres. Butler et al. (2006) encontraron que el tiempo en cautiverio
predijo respuestas de comportamiento de los pinzones silvestres , Fringilla coelebs, durante una
tarea de forrajeo, con los pinzones mantenidos por más tiempo con la menor probabilidad de forraje
a pesar de haber perdido el mayor peso. Además, los loros silvestres tienen una mayor respuesta al
estrés agudo que las aves criadas en cautiverio o criadas en cautiverio ( Cabezas et al., 2013 ), y son
las que corren un mayor riesgo de FDB ( Schmid et al., 2006 ). Este último hallazgo es
especialmente importante, ya que a diferencia de los estorninos y los arrendajos azules, el origen y
la relación riesgo-ARB no se confunden con la técnica de crianza, es decir ,hay loros criados en
cautividad criados por los padres para su comparación. Tal vez, por lo tanto, para algunas aves, en
contraste con los mamíferos capturados en el medio silvestre, la naturaleza aparentemente
protectora de una crianza salvaje es superada por los actos de extracción del medio silvestre y la
introducción en cautiverio (siendo el confinamiento especialmente agudo para un animal que
generalmente habita un espacio tridimensional). Tanto es así, que rápidamente surgen indicadores
de comportamiento de bienestar comprometido, que incluyen ARB y otros cambios de
comportamiento.

Los estudios sobre desencadenantes causales internos para ARB (principalmente en gallinas
ponedoras) implican los roles de los neurotransmisores, especialmente DA ( p . Ej ., Kjaer et al.,
2004 ), hormonas sexuales ( Hughes, 1973 ) y deficiencias dietéticas ( p . Ej. Van Krimpen et al.
2007 ) en FP y otros ARB ( p . Ej. Sandilands et al., 2006 ). La actividad DA elevada se relaciona
bastante claramente con un aumento de los ARB, pero la relación se establece de forma menos
convincente entre el 5-HT y los ARB. Examen adicional de la variación en las relaciones
neurotransmisora-ARB a lo largo de las etapas de la vida ( p . Ej ., Kops et al., 2017)) es otro área
potencialmente fructífera para estudios futuros. La relación entre el FP y las hormonas sexuales
podría explicarse por las cambiantes necesidades nutricionales de las gallinas ponedoras,
posiblemente en loros hembra con FDB también, debido al costo de la producción de huevos
durante la puesta. Los requerimientos energéticos aumentan en este momento, y un aumento en el
picoteo puede indicar un aumento en la motivación de alimentación o hambre de nutrientes que las
plumas pueden proporcionar ( Jensen et al., 2005 ). Esto podría explicar por qué el PF se reporta
con mayor frecuencia en cepas de ponedoras de pollo, con sus niveles más altos de producción de
huevos, que en reproductoras de pollos de engorde.

La disfunción del SNC es una causa importante de ARB en otras especies (revisado por: Garner,
2006 ), pero todavía no se entiende bien en las aves. Se informa que los BRA son extremadamente
comunes en algunas aves de laboratorio (hasta 84.7% del tiempo activo en loros amazónicos de alas
anaranjadas: Garner et al., 2006 ), con alguna evidencia de disfunción del SNC ( Garner et al.,
2003b ). Dado que las aves de laboratorio se utilizan comúnmente en la investigación conductual
( Bateson y Feenders, 2010 ), una prevalencia de disfunción del SNC y ARB debilitaría la validez
científica de estos modelos de función "normal", una cuestión de gran preocupación científica
( Garner et al. ., 2003b ).

El entorno puede desencadenar ARB, aunque no está claro cómo se produce el ARB en la mayoría
de los casos. Los eventos discretos y potencialmente aversivos, como mover la jaula ( por
ejemplo, Feenders y Bateson, 2012 ) o eliminar un entorno preferido ( por ejemplo, Blokhuis y
Arkes, 1984 ) pueden desencadenar ARB casi de inmediato, al igual que la vivienda a largo plazo
en condiciones de pobreza ( por ejemplo, Meehan et al. al., 2004 ) y la frustración de
comportamientos altamente motivados ( p . ej., Riber y Mench, 2008)) Para abordar ARB de
manera eficiente, es esencial conocer primero cómo las condiciones ambientales han causado el
ARB. Por ejemplo, podríamos descartar innecesariamente un cambio ambiental o la capacidad de
enriquecimiento para mejorar el bienestar en aves en las que la disfunción irreversible del SNC ya
se ha desarrollado (revisado por: Mason y Latham, 2004 ). El establecimiento de la causalidad es,
por lo tanto, fundamental para mejorar efectivamente el bienestar

La historia evolutiva de las especies puede dar como resultado desajustes entre cómo evolucionó la
especie para comportarse y cómo el ambiente cautivo permite a los individuos comportarse, lo que
resulta en BRA. Los pollos de engorde han sido seleccionados artificialmente para un rápido
aumento de peso impulsado por una alta motivación de alimentación, de hecho, si se les permite,
comen mucho más de lo que requieren para la homeostasis energética ( Richards et al., 2010 ). Los
mejoradores de pollos de engorde están restringidos por razones de salud ( Richards et al., 2010 ),
pero con una motivación tan alta de alimentación muestran signos de hambre crónica ( Mench,
2002 ), desencadenando ARB ( p . Ej . : FP: Morrissey et al., 2014a ; : Sandilands et al., 2006;
Nielsen et al., 2011) Del mismo modo, los loros silvestres invierten mucho en la alimentación y la
alimentación ( Snyder et al., 1987 ) y sus contrapartes cautivas probablemente tengan una
motivación similar. Tal vez no sea sorprendente que los modos de búsqueda de alimento
naturalmente agotadores surgieran como un factor de riesgo para FDB en los loros ( McDonald
Kinkaid, 2015 ), dejando en claro que para algunos, las necesidades de alimentación alimenticia son
difíciles de facilitar en cautiverio. Por lo tanto, estos desajustes de la historia evolutiva, ya sea a
través de la selección natural o artificial, son influyentes en ARB y si se entiende pueden informar
la mejor manera de mejorar el bienestar. Para ilustrar, adaptar los enriquecimientos para facilitar los
modos de alimentación específicos de las especies que son factores de riesgo conocidos para FDB
puede ayudar a proteger contra el desarrollo de FDB.

El vuelo, en especies capaces de volar, es uno de los comportamientos naturales más restringidos en
aves cautivas, con un vuelo restringido asociado con ARB, como se detalla en la
Sección 2.2.4.1 ( por ejemplo, Schmid et al., 2006; Mellor, 2014 ). Los efectos negativos de la
restricción en el bienestar del vuelo tienen parametros exactos con las restricciones espaciales en los
mamíferos, si hay algo especial sobre el vuelo , este cuando se restringe en el cautiverio
compromete el bienestar, no está muy claro. Para comprender mejor esto, los estudios futuros
podrían hacer un buen uso de PCM para preguntar si las especies que dependen mucho del vuelo
corren un mayor riesgo de un pobre bienestar cautivo en comparación con las que vuelan menos o
no vuelan en absoluto.

Existe evidencia de heredabilidad en FP en gallinas ponedoras y, tal vez, FDB en loros ( por
ejemplo, Kjaer et al., 2001; Garner et al., 2006 ). En base a esto, puede parecer lógico que se
reproduzca selectivamente en comparación con el ARB, sin embargo, esto puede ser costoso. Otros
rasgos podrían seleccionarse inadvertidamente para la selección frente a ARB (por ejemplo, FP
puede haberse seleccionado accidentalmente durante la reproducción para una producción mejorada
de huevos: Nicol, 2015 ). En líneas divergentes de visón , seleccionadas según el ARB, la línea
ARB baja era más temerosa ( Hansen y Jeppesen, 2006; Svendsen et al., 2007 ). Aquí, la selección
en contra de la ARB puede haber resultado en la selección de apatía, otra indicación de un pobre
bienestar en sí mismo ( Fureix y Meagher, 2015)) Por lo tanto, seleccionar conscientemente contra
ARB basado solo en ARB no es aconsejable. El trabajo molecular inicial sobre los genes asociados
con la PF ( p. Ej., Flisikowski et al., 2009; Biscarini et al., 2010; Brunberg et al., 2011 ) debería
desarrollarse más. Idealmente, los estudios futuros deberían examinar otras especies ( p . Ej., FDB y
loros) e incorporar evidencia de estudios de causalidad, ej . examinar las relaciones entre ARB y
DA y la expresión de 5-HT.

Por último, propusimos dos sugerencias cautelosas de que ARB proporcione función a un ave al
facilitar el afrontamiento: FP y posterior consumo de plumas en gallinas ponedoras ( p . Ej. Van
Krimpen et al., 2009 ) y el rendimiento de FDB asociado con el dolor relacionado con
enfermedades ( Burgos- Rodríguez, 2010 ). Sin embargo, también hay algunas pruebas de casos en
que el BRA puede ser el resultado de un CNS disfuncional ( Garner et al., 2003a, Garner et al.,
2003b ), y por lo tanto es poco probable que sea funcional. Como está implícito en esta etiología de
la ARB los efectos negativos del bienestar de las condiciones de vida empobrecidas ( p . Ej. ,
Hediger, 1950 ), necesitamos comprender mejor cómo el entorno de las aves afecta el desarrollo del
SNC.

Muchos, si no todos, los ARB aviar descritos aquí son comportamientos multifactoriales con
etiologías complejas. Cualquier enfoque adoptado para comprenderlos y abordarlos de manera
efectiva, por lo tanto, debe reflejar esto. Por ejemplo, considere FP en gallinas ponedoras. En
el desarrollo de FP severa , el comportamiento se vuelve más frecuente y frecuente con la edad,
particularmente al inicio de la puesta, con individuos proactivos especialmente predispuestos a la
FP. Las condiciones de crianza de los polluelos, como el "aprendizaje" de comer plumas sueltas,
también afectan la propensión severa al FP en etapas posteriores de la vida. En términos
de causalidad , las manipulaciones de los neurotransmisores y las hormonas sexuales demuestran
los roles causales internos que tienen en la FP, mientras que las deficiencias dietéticas y el hambre
también son desencadenantes importantes. Considerando la historia evolutivade FP, la selección
artificial temprana para aumentar la producción de huevos también se puede haber seleccionado
inadvertidamente para FP, y hay indicios de que FP puede ser hereditaria y bajo cierto grado de
influencia genética. La función de la FP severa, especialmente si las aves consumen las plumas que
picotean, puede ser para permitir que la gallina administre una necesidad nutricional no
proporcionada por la dieta. En la actualidad, la FP severa a menudo se maneja comercialmente
mediante el corte de pico de rutina (aunque esto está prohibido o estrictamente controlado en
algunos países: van Horne y Achterbosch, 2008). Sin embargo, cortar el pico es doloroso ( Gentle et
al., 1990 ; Glatz et al., 1992).) y aborda solo el resultado inmediato del comportamiento. El enfoque
alternativo, como se evidencia en la revisión, es un estudio integral y multifacético del ARB. Por
ejemplo, ¿cómo interactúa un ambiente adulto y de crianza con abundantes oportunidades de
búsqueda de comida con polluelos que se están incubando para mitigar el desarrollo severo de
FP? ¿Podemos seleccionar rasgos de personalidad o producción, como la baja tasa de mortalidad
(ver: Nordquist et al., 2011 ), que junto con estas condiciones mejoradas reducen la FP? Sin duda,
es más eficaz y ético considerar exhaustivamente el ARB desde todas las perspectivas, comprender
y resolver el problema de forma coherente en lugar de solo abordar el resultado inmediato. Una
advertencia importante en nuestro ejemplo anterior es nuestro uso de la evidencia de la
investigación sobre FP severa y PF general (es decir,FP severa y suave se
combina). Desafortunadamente, la forma FP no siempre se especifica en los documentos científicos,
aunque es muy probable que sean comportamientos distintos con resultados de bienestar
diferentes. Por lo tanto, recomendamos encarecidamente a los investigadores que discriminen entre
las dos formas de PF siempre que sea posible.

Para concluir, una gran variedad de BRA son realizados por aves. Cientos de especies de aves se
mantienen en diferentes entornos de cautiverio, como mascotas, en zoológicos, como animales de
investigación, y ampliamente en la producción de alimentos, por lo que la escala de BRA y el
bienestar pobre asociado es potencialmente enorme. Emplear el enfoque de Tinbergen en la
investigación de la ARB pone de manifiesto amplias lagunas en nuestro conocimiento actual. Las
áreas clave que ahora requieren atención son: cómo se desarrolla ARB y cómo cambia a lo largo de
la vida de un individuo; precisamente cómo el ambiente causa ARB; una investigación exhaustiva
sobre una amplia gama de taxones para comprender mejor los factores evolutivos; y, por último,
dirigió estudios para determinar si los BRA específicos brindan funcionalidad al artista intérprete o
ejecutante. Finalmente, el enfoque de Tinbergen enfatiza la naturaleza compleja y multifactorial de
los BRA y, lo que es más importante.

CONFLICTOS DE INTERÉS
Ninguna.

EXPRESIONES DE GRATITUD
Una versión anterior de esta revisión formaba parte de la maestría de EM, durante la cual fue
amablemente financiada en parte por una Federación de Universidades para el Proyecto Pequeño
de Bienestar Animal y el Premio de Viaje (número de beca: 62-13 / 14 ). Queremos agradecer a
Andrea Polanco, Georgia Mason y tres revisores anónimos por sus útiles comentarios y sugerencias
sobre los borradores previos de este documento, cuyos comentarios lo mejoraron mucho.

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