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Ciencia e Innovación

Revista Científica Semestral


Investigación, Desarrollo e Innovación
Vol. 1, Núm. 1 / Enero – Julio de 2018
ISSN-1887-0221

2018
NIVELES DE AFLATOXINAS EN ALIMENTO Y LECHE CRUDA EN
RANCHOS DE LA REGIÓN CENTRO DE CHIAPAS
Jorge A. Vázquez- Zenteno, José G. Herrera-Haro, Benigno Ruiz-Sesma, Ma. Esther
Ortega-Cerrilla, Alberto Barreras Serrano, Reyna I. Rojas-Martínez
Ciencia e Innovación, Vol. 1, Núm. 1, enero - junio, 2018, pp. 155-164
Universidad Galileo Galilei
Tuxtla Gutiérrez, Chiapas

Esta obra está bajo una licencia de Creative Commons México 2.5.
NIVELES DE AFLATOXINAS EN ALIMENTO Y LECHE CRUDA EN
RANCHOS DE LA REGIÓN CENTRO DE CHIAPAS

LEVELS OF AFLATOXINS IN THE FEED AND RAW MILK IN RANCHES


OF THE CENTRAL REGION OF CHIAPAS

Jorge A. Vázquez- Zenteno1, José G. Herrera-Haro1*, Benigno Ruiz-Sesma2, Ma. Esther


Ortega-Cerrilla1, Alberto Barreras Serrano3, Reyna I. Rojas-Martínez1
1Programa en Ganadería, Colegio de Postgraduados, Montecillo, Estado de México. 2Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, UNACH, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas. 3Instituto de Investigaciones en Ciencias Veterinarias, Universidad
Autónoma de Baja California. (haro@colpos.mx).

RESUMEN
El tipo de alimento del ganado y las deficiencias en su conservación y almacenamiento, aunado a altas temperaturas y
humedad relativa de las regiones tropicales incrementan el riesgo de contaminación de las vacas con micotoxinas y su
posible secreción en la leche, propiciando el deterioro en la salud de los consumidores. Con el objeto de conocer los
componentes (grasa, proteína, lactosa, SNG ) y niveles de aflatoxinas M1 (AFM1) en leche cruda, así como aflatoxinas
totales (AFT) en el alimento, se realizó un estudio en 20 ranchos de los municipios de Villaflores,Villacorzo,
Ocozocoautla y Berriozabal Chiapas. Se tomaron muestras de alimento en comederos y de leche en tanques enfriadores,
analizándolas con equipo lacticheck LC-02 y las AFT y AFM1 con técnicas de ELISA. Los resultados mostraron que los
componentes de la leche fueron similares entre municipios y cumplen con la norma. Las AFT en alimento y AFM1 en
leche presentaron niveles bajos en 90 % de los ranchos. Existieron diferencias en AFT en alimento entre municipios
(p<0.05), siendo más altos en Villaflores (27.65 μg kg-1) y Villacorzo (11.56 μg kg-1) en comparación con Ocozocoautla
(3.13 μg kg-1) y Berriozabal (2.44 μg kg-1). La AFM1 en leche, presentó niveles que variaron de 0.036 a 0.348 μg L-1.,
siendo Villaflores y Villacorzo los presentaron mayores niveles AFM1, pero no superaron la norma mexicana (0.5 μg L-
1). Además, se observó que las dietas con grano de maíz y pollinaza fueron las que se asociaron con un mayor nivel de

AFT. Aun cuando los valores promedios de AFM1 están dentro de la norma, algunos ranchos (10%) superaron el valor
establecido como referencia sanitaria para leche, lo cual constituye un riesgo para la salud pública, situación que se
agrava por el hecho de que la AFM1 se asocia con problemas de cáncer en humanos.
Palabras clave: bovinos trópico, Aflatoxinas AFT , AFM1, leche cruda.

ABSTRACT
The type of feed for the cattle and the deficiencies in its preservation and storage, together with the high temperatures and
relative humidity of tropical regions, increase the risk of the cows becoming contaminated with mycotoxins, and their
possible secretion into the milk, thus propitiating a deterioration of the health of consumers. With the objective of
knowing the components (fat, protein, lactose, NFA) and levels of M1 aflatoxins (M1AF) in raw milk, as well as total
aflatoxins (TAF) in the feed, the study was done in 20 ranches in the municipalities of Villafloers, Villacorzo,
Ocozocoautla, and Berriozabal, Chiapas. Feed samples were taken from troughs and milk samples from cooling tanks;
they were analyzed using lacticheck LC-02 equipment, while TAF and M1AF were checked with ELISA techniques. The
results showed that the milk components were similar between municipalities and fulfill the norm requirements. TAF in
the feed and M1AF in the milk showed low levels in 90% of the ranches. There were differences in the TAF in the feed
between the municipalities (p<0.05), being higher in Villaflores (27.65 μg kg-1) and Villacorzo (11.56 μg kg-1) than in
Ocozocoautla (3.13 μg kg-1) and Berriozabal (2.44 μg kg-1). M1AF in milk shoed levels varying from 0.036 to μg L-1.,
being Villaflores and Villacorzo where the highest M1AF levels showed, although they did surpass the Mexican norm
(0.5 μg L-1). Moreover, it was observed that the diets containing maize grain and chicken manure had higher levels of
TAF. Even if the mean M1AF levels are within the norm, some ranches (10%) surpassed the value established as a
sanitary reference for milk, which constitutes a health risk for the public. This is aggravated by the fact that M1AF is
associated with cancer in humans.
Key words: tropical bovines, aflatoxins, TAF, M1AF, raw milk.

Recibido: 07 octubre de 2017. Aceptado: 06 de diciembre de 2017.


Publicado como ARTÍCULO CIENTÍFICO en Ciencia e Innovación 1(1): 155-164.

155
156 Vázquez et al. Փ Niveles de Aflatoxinas en alimento y leche cruda en ranchos de la región centro de Chiapas

INTRODUCCIÓN

E
l sistema de doble propósito en la región centro de Chiapas, involucra la
producción de leche cruda y toretes para sementales o engorda, cuya
alimentación se basa en el pastoreo de praderas mejoradas y es complementada
con granos y subproductos de la industria avícola (pollinaza). La leche es vendida a
pequeñas industrias artesanales que la transforman en queso y grandes consorcios que la
procesan para producir leche en polvo o condensada, cuya calidad es muy variable,
consecuencia de la alta temperatura, tipo de alimentación, deficiencias en su conservación
y transporte. Esta industria demanda buenos estándares de calidad en sus características
organolépticas (olor, color, sabor), de composición (pH, acidez, densidad, punto
crioscópico), nutricionales (proteína y grasa), así como, carencia de adulterantes y bajos
conteos de células somáticas (Álvarez et al, 2012).

La elevada temperatura y humedad relativa de las regiones tropicales, así como un


deficiente almacenamiento y procesamiento de los alimentos favorecen la formación de
toxinas que contaminan los piensos para el ganado, afectando su salud y al ser pasados a la
leche pueden constituir un problema de salud pública, principalmente cuando la leche se
ofrece directamente al consumidor. Prácticas inadecuadas en el almacenamiento de granos
y subproductos propician el desarrollo de micotoxinas, principalmente Aspergillus flavus
y A. parasiticus (Klich et al , 2000). Las vacas lecheras, cuando consumen alimentos
contaminados con aflatoxina B1, que es altamente toxica, la transforman en aflatoxina M1
(AFM1), la cual es secretada en la leche (Hussein et al, 2001) y por ello, constituye un
riesgo para la salud de los consumidores, ya que se asocian con daños hepáticos, renales,
inmunosupresión y citotoxicidad. Un manejo poco higiénico de la leche, contribuye al
crecimiento de hongos e incrementa el riesgo de producir micotoxinas (Bhat & Vasanthi,
2003). La Agencia Internacional de Investigación sobre el Cáncer incluye a la AFB1 como
compuesto carcinógenico de grupo 1ª (IARC, 2002); aunque la AFM1 es menos potente
que AFB1, el alto consumo de leche y sus derivados incrementa el riesgo de exposición a
este tóxico en la población. La norma mexicana de inocuidad establece una concentración
límite de AFM1 de 20 μg kg-1 en alimento (NOM-188-SSA1-2002) y 0.5 μg L-1 en leche
(PROY-NMX-F-700-COFOCALEC-2012), cuyo efecto depende de su concentración,
forma y duración del consumo, además de la especie y raza de animales (Gimeno, 2006).
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Estudios realizados en Jalisco, México, por Reyes et al. (2008) mostraron que la
contaminación de AFT en granos y alimentos de vacas lecheras oscilaron entre 4.82 a
24.89 μg kg-1 encontrando que el 9.3% de los alimentos contaminados presentaron niveles
superiores al establecido en la norma mexicana. Respecto a la contaminación con AFM1
esta varió de 0.006 a 0.065 μg L-1 en el 80 % de las muestras analizadas y solamente 9.4%
de las muestras superaron el nivel establecido en la norma mexicana. En un estudio
reciente de Landeros, et. al. (2012) en el mismo estado, mostraron niveles de AFM1 en
leche cruda en el 100% de las muestras analizadas, mostrando valores de 0.005 a 0.100 μg
L-1. El objetivo de este estudio fue conocer la calidad fisicoquímica de la leche y
determinar los niveles de aflatoxinas totales (AFT) en granos y subproductos (pollinaza)
consumidos por el ganado bovino y el contenido de aflatoxina M1 (AFM1) en leche, en
cuatro municipios de la región centro del estado de Chiapas.

MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó en 20 ranchos lecheros de la zona centro de Chiapas (Villaflores,
Villacorzo, Ocozocoautla y Berriozabal), cuyo tamaño de hatos vario de 42 a 155 vacas,
con producciones promedio de 7.5 ± 0.3 kg de leche vaca.d-1., la ordeña es mecánica y es
común que se realice una vez al día. Las muestras de leche cruda fueron recolectadas del
tanque enfriador una hora después del ordeño de acuerdo a la Guía para el muestreo de
leche y productos lácteos (NMX-F-718-COFOCALEC-2006). Para los análisis de
aflatoxinas en leche, se recolectaron tres onzas por rancho, directamente de la válvula
principal del tanque enfriador. Las muestras se mantuvieron refrigeradas hasta su análisis,
siendo el mismo en un plazo no mayor a 24 h. Se empleó la técnica de ELISA de
inhibición directa (Agraquant M1, RomerLabs®). La medición del contenido de grasa,
proteína, lactosa, acidez, punto crioscópico y solidos no grasos se realizó usando el equipo
Lacticheck (Modelo LC-2, P&P international, lid, USA), paro lo cual se homogenizo la
muestra y se calentó a 37 °C en baño maría, posteriormente la muestra fue colocada en una
pipeta lacticheck lc-02, tomando dos lecturas por muestra, reportando la media como
resultado final. Para la determinación del pH de las muestras de leche, se calentaron a
37°C, posteriormente se midió el pH (por duplicado) sumergiendo el electrodo del
potenciómetro digital (Modelo HI 99163, Hanna, Texas, USA), tomando el valor hasta que
este se estabilizó la lectura. El potenciómetro se calibró a temperatura ambiente, con los
tampones a pH 4,01 y 7,01. La media se reporta como resultado final.
158 Vázquez et al. Փ Niveles de Aflatoxinas en alimento y leche cruda en ranchos de la región centro de Chiapas

La concentración de aflatoxinas(AFT’s) en alimento se determinó tomando 30 muestras de


100 g cada una, de diferentes puntos dentro del comedero, de cada rancho, las cuales
fueron integradas en una sola muestra . La cuantificación de AFT’s en alimento se realizó
mediante la técnica de ELISA de tipo competitivo-directo (Agraquant, RomerLabs®).

Análisis estadístico

La información socioeconómica que incluía el inventario de ganado, superficie,


producción, comercialización de la leche y manejo general del hato, se obtuvo mediante
una encuesta directa con el productor. Se obtuvo una muestra de 20 ranchos cooperantes,
que constituyó el 41 % de la población, la cual fue estratificada de acuerdo a un diseño de
muestreo estratificado con asignación proporcional al tamaño de los hatos (Sukhatme y
Sukhatme, 1970), agrupándolos en pequeños, medianos y grandes (Estratos 1 a 3). Para las
características socioeconómicas obtenidas en la muestra, se obtuvieron estimadores
ponderados por el tamaño del estrato, asociándoles su error estándar. Los componentes de
la leche y los conteos de aflatoxinas en el alimento y leche fueron comparados por
municipio, obteniendo sus estadísticos descriptivos, análisis de varianza y correlación
usando el programa SAS (SAS,2007), usando un modelo de un solo criterio de
clasificación. Las medias se compararon con la prueba de Tukey, cuando fueron
significativas (P<0.05).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Descripción general de unidades de producción

Los ranchos de doble propósito de la región Centro de Chiapas, dentro del trópico
mexicano, tiende a complementar la alimentación de las vacas suministrando raciones a
base de granos y pollinaza, principalmente durante el estío, en el cual los pastizales
escasean, evitando pérdida de condición corporal del ganado y sostener la producción de
leche. Sin embargo, sus promedios de producción son inferiores a 8 kg vaca d-1, aun con
ganado Suizo, debido a que las vacas no llenan sus requerimientos de materia seca y por la
falta de interés del productor para hacer eficiente la producción de leche, debido al bajo
precio de venta de leche que desincentiva la actividad. Por otro lado, las cargas animal
promedio, menores a 1 U.A. ha-1, indica la ineficiencia en el aprovechamiento del pastizal,
en explotaciones extensivas, resultado inferior al informado por Carrillo et. al. (1996),
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quienes estimaron cargas animal de 1.7 a 1.9 U.A. ha-1, cuyas diferencias son atribuibles a
ranchos con áreas sin zacates mejorados.

Cuadro 1. Promedios y errores estándar de tamaño, unidades animal, producción y


precio de venta de leche en ranchos de la región centro de Chiapas.
Estrato Tamaño (ha) U.A. ha-1 Leche Precio venta
Y  Sy Y  Sy Kg-1 vaca-1 d-1 L-1

I 82.1 ± 16 1.15 ± 0.2 8.8 ± 2.6 4.61 ± 0.3


II 189.1 ± 15 0.73 ± 0.2 7.1 ± 0.9 4.65 ± 0.4
III 575.0 ± 160 0.60 ± 0.3 6.5 ± 1.2 4.75 ± 0.4
Media ± EEM 188.74 ± 68.4 0.88 ± 0.3 7.53 ± 0.3 4.64 ± 0.1

Composición de la leche cruda

Los componentes de la leche (grasa, proteína, lactosa, sólidos no grasos y pH) estudiados
están relacionados principalmente con su calidad nutricional, la cual es verificada por las
industrias procesadoras de lácteos de la región e indirectamente por el consumidor y por
varía con el tipo de alimentación que recibe la vaca, época del año, acción bacteriana sobre
el producto debido a mala higiene de ordeña, utensilios contaminados, deficiente
almacenamiento y transporte y presencia de adulterantes, entre otros. El cuadro 2, muestra
los valores promedio de estos componentes en los municipios de estudio. No se observaron
diferencias (p>0.05) entre municipios, excepto en el valor de pH (p<0.05), encontrando un
pH más acido en los municipios de Villafores y Villacorzo.

Cuadro 2. Componentes de la leche cruda en ranchos de la región centro de Chiapas.


Municipio
Variables NOM Villaflores Ocozocoautla Villacorzo Berriozabal EEM
Grasa g L-1 30 min 31.76a 34.85a 35.06a 36.40a .145
Proteína g L-1 30 min 33.21a 33.2a 32.7a 33.3a .094
Lactosa g L-1 43-50 50.85a 50.47a 49.74a 50.90a .132
SNG g L-1 83 min. 90.85a 90.47a 89.52a 91.00a .249
pH 6.5-7.0 6.68b 6.81a 6.67b 6.75ab .030
a, b, c.. Medias con distinta letra en la misma hilera son diferentes (P < 0.05). SNG:
Sólidos no grasos.
160 Vázquez et al. Փ Niveles de Aflatoxinas en alimento y leche cruda en ranchos de la región centro de Chiapas

Los valores de las componentes de la leche, cumplen con los valores de referencia en la
norma mexicana de leche cruda (PROY-NMX-F-700-COFOCALEC-2012), observando
una tendencia a mayores valores de lactosa que los marcados por esta norma, lo cual
puede ser atribuible al crecimiento de unidades formadoras de colonias (UFC), que se
desarrollan fácilmente cuando existe un sustrato como lactosa, la cual fermentan,
produciendo un ácido que hace cambiar el pH, como lo indica Célis (2009).

Contenido de aflatoxinas según tipo de alimento en la ración

El análisis de las muestras de alimentos (Cuadro 3.) mostró que el contenido de AFT en los
alimentos para el ganado variaban entre 1.40 μg kg-1 en el concentrado comercial a 20.83
μg kg-1 en el grano de maíz utilizado en la dieta del ganado de ordeña, observando que el
10% de las muestras rebasaron el nivel establecido como máximo por la norma mexicana
de inocuidad de 20 μg kg-1 en alimento (NOM-188-SSA1-2002). Así mismo, el 5% de los
ranchos en estudio rebasó los valores de AFM1 en leche cruda, la cual establece un nivel
máximo de AFM1 de 0.5 μg L-1 en leche (NOM-184-SSA1-2002). Las dietas formuladas
con desechos de la industria harinera (maíz y trigo) y de la industria avícola (pollinaza),
presentan los niveles más altos de AFT (20.83 y 15.79 μg kg-1) y AFM1 (0.223 y 0.165 μg
L-1) , aunque sus contenidos son inferiores a los establecidos como máximo por las normas
de alimentos para el ganado y leche. Esto posiblemente ocurre porque el grano de maíz y
pollinaza se conservan durante una o más estaciones del año, en bodegas improvisadas, sin
un tratamiento previo y en condiciones de temperatura y humedad relativa alta, lo cual
propicia el desarrollo de hongos productores de toxinas, que al incorporarse a una ración la
contaminan y afectan la salud de los animales y la leche, situación que, en la mayoría de
las veces, no es evidente para el productor y por ello, no realiza un manejo adecuado de
alimentos para el ganado.

En la región de estudio el ganadero se prepara para la época de seca conservando el grano


de maíz y pollinaza durante una o más estaciones del año, en bodegas improvisadas, sin
proporcionarle un tratamiento previo y en condiciones de temperatura y humedad relativa
alta, propiciando el desarrollo de hongos productores de toxinas, sin evaluar el posible
efecto de estos en la salud de los animales y en el contenido de aflatoxinas en la leche. Este
problema es evidente en las dietas formuladas con desechos de la industria harinera (maíz
y trigo) y de la industria avícola (pollinaza). Aún cuando el contenido de AFT en la dieta y
Ciencia e Innovación. Vol.1, Número 1, enero-junio 2018. pp. 155-164 161

AFM1 en leche, es inferior al recomendado como máximo por la norma para alimentos del
ganado y en la leche.

En el caso de las dietas a base de grano de maíz, como fuente de energía, la presentación
de AFT no son evidentes a simple vista ni al momento de tomar la muestra, debido a que
son sometidos a molienda y en el caso de AFM1 en la leche, la homogenización en el
tanque enfriador las disimula. Los valores estimados de aflatoxinas son muy superiores a
los reportados por Reyes et al (2008) y Landeros et al (2012). Estos valores de AFT
pueden ser consecuencia de las altas temperaturas aunadas a alta humedad relativa, además
de un deficiente almacenamiento, principalmente de granos y pollinaza, propiciando la
aparición de hongos, además de la ignorancia del productor para dar un manejo adecuado a
los alimentos para el ganado.

Cuadro 3. Niveles de aflatoxinas totales (AFT) en la dieta de vacas y M1 (AFM1) en


leche cruda, según tipo de alimento y unidades de producción, en ranchos
del centro de Chiapas.
% U.P. AFT en la dieta AFM1 en la leche
Tipo de alimento μg kg -1
μg L-1
Concentrado comercial 25 1.40 0.026
Grano de maíz 15 20.83 0.223
Pollinaza 50 15.79 0.165
Industria harinera 10 10.50 0.240
EEM 13.04 0.099
U.P= Unidades de producción

Contenido de aflatoxinas en alimento y leche según municipio

El contenido de AFT y AFM1 en los municipios de la región, se presentan en el cuadro 4,


en el cual se observan diferencias entre municipios (p<0.05), siendo Villaflores y
Villacorzo los que tuvieron mayores conteos de AFT (27.65 y 11.56 μg kg-1) y AFM1 (
0.34 y 0.09). Los niveles de AFT entre municipios variaron entre 0.20 y 103 μg kg-1, pero
únicamente el 10% de las muestras evidenció niveles superiores a lo establecido por la
norma mexicana. Estos valores son muy superiores a los encontrados por Reyes et al
(2008) y Landeros et al (2012). Con respecto a los valores de AFM1, estos variaron de
0.03 a 0.34 no rebasando la norma mexicana, encontrándose mayormente contaminados el
municipios de Villaflores, cuyo nivel de AFM1 es inferior al presentado por Gutierrez
(2013) quien reportó que el 23.3% de las muestras estudiadas superaron la norma.
162 Vázquez et al. Փ Niveles de Aflatoxinas en alimento y leche cruda en ranchos de la región centro de Chiapas

Cuadro 4. Medias y errores estándar para el contenido total de aflatoxinas (AFT) en


ración y aflatoxinas M1 (AFM1) en leche cruda en ranchos de la región
centro de Chiapas.

Municipio AFT en ración AFM1 en leche


μg kg-1 μg L-1
Villaflores 27.65a 0.34a
Ocozocoautla 3.12b 0.04b
Villacorzo 11.56ab 0.09ab
Berriozabal 2.44b 0.03b
EEM 5.79 0.063
Límite máximo : 20 μg kg-1 NOM-188-SSA1-2002 0.5 μg L-1 NOM-184-SSA1-2002
a, b. Medias con distinta letra en la misma columna son diferentes (P < 0.05)

Las evidencias de presencia de aflatoxinas en alimento y leche encontradas en este


estudio, en general son superiores a las reportadas por otros investigadores, debido
probablemente a las condiciones climáticas más severas del trópico mexicano, un
deficiente almacenamiento de los alimentos, aunado a una menor tecnificación de las
explotaciones lecheras.

CONCLUSIONES
Se concluye que los componentes de la leche cruda fueron similares entre los municipios
del centro de Chiapas y se encuentran dentro de los estándares que marca la norma
mexicana, variando únicamente en el contenido de lactosa, que influyó en una mayor
acidez de la leche.

El contenido de aflatoxinas en el alimento y en leche se asocia con el uso en la ración de


granos y pollinaza, aun cuando no rebasan los valores establecidos por la Norma Oficial
Mexicana. Sin embargo, dos municipios del estado de Chiapas superan los límites
máximos establecidos de Aflatoxina M1 en leche, lo cual puede constituir un riesgo para la
salud pública.
Ciencia e Innovación. Vol.1, Número 1, enero-junio 2018. pp. 155-164 163

AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue financiado con el apoyo de la Línea 7 “Inocuidad, calidad de alimentos y
bioseguridad”, del Colegio de Postgraduados, Montecillos, México.

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