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11/11/2018 Fenología floral y visitantes florales de la palma macana Wettinia kalbreyeri (Arecaceae) en un bosque montano de los Andes

Revista mexicana de biodiversidad Servicios Personalizados


versión en línea ISSN 2007-8706 versión impresa ISSN 1870-3453
Revista
Rev. Mex. Biodiv. vol.88 no.1 México mar. 2017
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la palma de Macana Wettinia kalbreyeri Artículo en XML
(Arecaceae) en un bosque montano andino. Referencias del artículo

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Zoraida Restrepo c Enlace permanente

Luis A. Núñez d

Flavio Moreno a

un
Departamento de Ciencias Forestales de la Universidad Nacional de Colombia Sede Medellín, Calle 59A Número
63 - 20, Medellín, Colombia.
b
Departamento de Zoología, Universidad de Otago, 340 Great King Street, 9016 Dunedin, Nueva Zelanda.
c
Laboratorio de Servicios Ecosistémicos y Cambio Climático, Fundación Jardín Botánico de Medellín, Calle 73
número 51D - 14, Medellín, Colombia.
d
Departamento de Ciencias Básicas, Universidad de la Salle, Carrera 5 Número 59a - 44, Bogotá, Colombia.

RESUMEN:
El estudio de los patrones de fenología floral y visitantes florales de las palmas es clave para comprender las
interacciones evolutivas entre plantas e insectos. Estudiamos el patrón de floración y los visitantes florales de
Wettinia kalbreyeri en un bosque montano andino de Colombia. Supervisamos 100 palmas adultas durante 1 año y
observamos un patrón de floración asíncrono a nivel de la población. En conjunto, esos 100 individuos desarrollaron

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125 inflorescencias, compuestas por 96 estaminados, 28 pistilados y 1 andrógino. Clasificamos 39 morfotipos de
insectos, visitantes florales, incluyendo escarabajos, abejas y moscas. La composición y la abundancia de visitantes
florales entre inflorescencias estaminadas y pistiladas fueron marcadamente diferentes. Escarabajos de savia -
Mystrops- fueron los visitantes más abundantes tanto en inflorescencias pistiladas como estaminadas. Sugerimos
que la mayor producción de inflorescencias estaminadas en comparación con las inflorescencias pistiladas y la
disponibilidad de inflorescencias a lo largo del año pueden promover una comunidad permanente y abundante de
visitantes florales. Este estudio sugiere que Mystrops está asociado con especies de Wettinia en bosques de gran
altitud, como también ocurre en especies de Ceroxylum .

Palabras clave: bosques montanos andinos; Arecaceae; Coleópteros; Mystrops; Polinización; Palmeras tropicales

RESUMEN:
Para entender las interacciones evolutivas entre palmas e insectos, es importante estudiar los patrones de floración y
los visitantes florales. Se estudia la floración y los visitantes florales de Wettinia en un bosque de los Andes
colombianos. Se monitorearon 100 palmas adultas durante un año y se observó un patrón de floración asincrónico a
nivel poblacional. Colectivamente, las 100 palmas evaluadas desarrollaron 125 inflorescencias, compuestas por 96
estaminadas, 28 pistiladas y una andrógina. En total, clasificamos 39 morfoespecies de insectos, incluyendo
escarabajos, abejas y moscas. La composición y la abundancia de los visitantes florales fueron marcadamente
diferentes entre las inflorescencias estaminadas y pistiladas. MystropsFue más abundante en ambas inflorescencias.
Sugerencias para la alta producción de inflorescencias estaminadas, en comparación con inflorescencias pistiladas, y
la disponibilidad de inflorescencias durante todo el año, favorece la permanencia de visitantes florales. Este estudio
sugiere que Mystrops está relacionado con especies de Wettinia en bosques altoandinos, como ocurre en el género
Ceroxylum .

Palabras clave: Bosques montanos altoandinos; Arecaceae; Coleópteros; Mystrops; Polinización; Palmas tropicales

INTRODUCCIÓN
La familia de las palmeras, Arecaceae, abarca una amplia diversidad de patrones florales y visitantes florales. Los
patrones de floración van desde la asincronía a la estrecha sincronía ( Bernal y Ervik, 1996 ; Borchsenius, 1993 ;
Cifuentes, Moreno y Arango, 2010 ; Martén y Quesada, 2001 ; Rojas y Stiles, 2009 ), mientras que los visitantes florales

incluyen, entre otros, a, escarabajos, abejas y moscas ( Barfod, Hagen y Borchsenius, 2011 ; Henderson, 1986 ). En
teoría, los 2 componentes (patrones florales y visitantes florales) interactúan para maximizar el éxito
reproductivo ( Martén y Quesada, 2001 ; Núñez, Bernal y Knudsen, 2005). Esta interacción, en consecuencia, crea una
oportunidad muy especial para estudiar cómo funcionan los patrones evolutivos (por ejemplo, la coevolución y la
especialización) en las poblaciones naturales ( Núñez et al., 2005 ).

Hasta ahora, los patrones de floración y los visitantes florales solo se han descrito para aproximadamente el 5%
de todas las especies de palmeras existentes ( Barfod et al., 2011 ). Además, la mayoría de estos estudios se
llevaron a cabo en bosques de tierras bajas (por debajo de 1.000 m de altitud), con muy poca investigación
realizada en bosques de gran altitud (por encima de 2.000 m de altitud). Por lo tanto, se necesitan estudios
sobre especies de palmeras en bosques de gran altitud para realizar análisis comparativos. Por ejemplo, la
comparación de especies de palmeras del mismo género en bosques de gran altitud frente a bosques de tierras
bajas dilucidaría si la diversidad de visitantes florales permanece constante o varía a lo largo de un gradiente
altitudinal.

Wettinia es un género de palmeras que permanece poco estudiado. Comprende 21 especies, que están
ampliamente distribuidas tanto en latitud (de Bolivia a Panamá) como en altitud (de 0 a 3,500 m), pero 1 especie
- W. quinaria (OF Cook & Doyle) - ha sido estudiada previamente (ver Núñez et al., 2005 ). Dentro de la especie
Wettinia , Wettinia kalbreyeri (Burret) R. Bernal se encuentra en los bosques montanos andinos desde Colombia
hasta Ecuador, con una elevación de 1,800 a 2,800 m ( Bernal, 1995 ). W. kalbreyeri es completamente
desconocido científicamente y se enfrenta a una dramática explotación selectiva donde sus vástagos se utilizan
para la construcción ( Bernal, 2013 ;Lara, Díez, y Moreno, 2012 ).

Estudiamos el patrón de floración y los visitantes florales de W. kalbreyeri en un bosque montano andino de
Colombia, y comparamos nuestros hallazgos con los resultados publicados previamente de W. quinaria ( Núñez et
al., 2005 ). Predecimos que W. kalbreyeri exhibe un patrón de floración asíncrono similar a W. quinaria debido a su
ascendencia común reciente. También evaluamos si W. kalbreyeri tiene una gran diversidad de visitantes florales,
dado que la diversidad de insectos asociada con las palmas en teoría disminuye con la altitud ( Borchsenius, 1993 ).

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Nuestro estudio es el primero en describir el patrón de floración y los visitantes florales de W. kalbreyeri.,
proporcionando conocimientos raros en las relaciones palma-insecto.

MATERIALES Y MÉTODOS
Realizamos el trabajo de campo en la Reserva Natural Regional “Cuchilla Jardín-Támesis” (~ 32,000 ha), en
Antioquia, Colombia. La reserva se encuentra en el norte de la Cordillera Occidental de los Andes colombianos (5
° 37'45 ”–5 ° 39'18” N, 75 ° 47'53 ”–75 ° 46'30” W), que van desde 2,200 a 2.800 m snm. La precipitación
media anual es de 3.000 mm, con una precipitación mensual que siempre supera los 100 mm. La temperatura
media anual es de 17 ° C ( Corantioquia, 2007 ). La zona de vida predominante en la reserva es el Bosque Húmedo
Montano Bajo Tropical ( sensu Holdridge, 1978 ). Los bosques están dominados por W. kalbreyeri ( Lara et al., 2012 ),
aunque existen otras especies, como Billia rosea (Planch. & Linden), Ulloa & P. Jørg.
(Hippocastanaceae),Chrysochlamys colombiana (Cuatrec.) Cuatrec. (Clusiaceae), Dicksonia sellowiana Hook.
(Dicksoniaceae), Hieronyma antioquensis Cuatrec. (Phyllanthaceae), Ladenbergia macrocarpa (Vahl) Klotzsch,
(Rubiaceae), Palicourea andaluciana Standl. (Rubiaceae), y Prestoea acuminata (Willd.) HE Moore (Arecaceae).

Estudio de especies

W. kalbreyeri (Burret) es una palma monoica que desarrolla inflorescencias estaminadas y pistiladas, pero un
individuo no despliega ambas inflorescencias simultáneamente, por lo que su sistema reproductivo es una
xenogamia obligatoria. Las palmas de Macana tienen hasta 15 inflorescencias por nodo, cada una de las cuales
contiene entre 7 y 20 ramas colgantes. Las frutas son ligeramente elipsoidales y 3.5 cm de longitud; Las semillas
son ovoides a elipsoidales y 2 cm de longitud. Esta palma tiene un vástago solitario (altura máxima de 20 m)
soportado por un cono de raíces zancadas de aproximadamente 1 m de altura con espinas de 1 cm de longitud.
Las hojas son poliquísticas, con hasta 5 hojas por palma ( Galeano y Bernal, 2010 ).

Fenología poblacional

Monitoreamos, quincenalmente, 100 palmas adultas marcadas entre enero y diciembre de 2010. Escogimos estas
palmas al azar a lo largo de una pista de 3 km a ca. 2.650 m. Clasificamos nuestras observaciones como
inflorescencias estaminadas e inflorescencias pistiladas. Calculamos la frecuencia relativa de esos 2 fenofases
después de Bencke y Morellato (2002) : (a) sin sincronía (menos del 20% de los individuos estaban en la misma
fase), (b) sincronía baja (entre el 20% y el 60% de los individuos) ), y (c) alta sincronía (más del 60% de los
individuos).

Visitantes florales

Recolectamos 12 inflorescencias (6 estaminadas y 6 pistiladas) de W. kalbreyeri para caracterizar a sus visitantes


florales. Realizamos 3 viajes de campo en marzo, julio y septiembre de 2010. En cada viaje de campo,
recolectamos 2 inflorescencias estaminadas y 2 inflorescencias pistiladas. Para recolectar las inflorescencias,
subimos el tallo de la palma para alcanzar la inflorescencia (aprox. 15 m). En la parte superior de la palma,
cortamos y conservamos la inflorescencia en una bolsa con etanol al 70%. Otros análisis se llevaron a cabo en un
laboratorio entre 3 días de recogida. Separamos, contamos y clasificamos manualmente a nivel de morfotipo
todos los insectos en las 12 inflorescencias. Los visitantes florales fueron categorizados siguiendo a Núñez y Rojas
(2008). como: (a) altamente abundante (más de 1,000 individuos), (b) abundante (entre 100 y 500 individuos),
(c) rara (entre 10 y 100 individuos), y (d) esporádica (entre 1 y 10 individuos) .

RESULTADOS

Fenología poblacional

Observamos inflorescencias estaminadas y pistiladas ( Fig. 1 ) durante todo el año ( Fig. 2 ). Sin embargo, hubo
una mayor proporción de inflorescencias estaminadas (media = 12.4%, sd = 3.1%, n = 100) que de pistilados
(media = 3.4%, sd = 2.5%, n = 100). Las inflorescencias de pistilados no fueron comunes (siempre por debajo
del 10%) y mostraron poca variación a lo largo del año ( Fig. 2). Mensualmente, encontramos de 3 a 4
inflorescencias estaminadas para cada inflorescencia pistilada. En conjunto, esos 100 individuos desarrollaron 96
inflorescencias estaminadas, 28 inflorescencias pistiladas y 1 inflorescencia andrógina. Es importante destacar
que el patrón de floración (que representa las inflorescencias estaminadas y pistiladas) no se correlacionó con la
precipitación (prueba de Spearman, r = −0.09, p = 0.77), pero diferentes variables ambientales, como la
s
radiación solar, la humedad relativa y la nubosidad, Puede influir en el patrón de floración observado.

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Figura 1 Fenofases de Wettinia kalbreyeri en un bosque montano andino de Colombia. Fila superior: inflorescencias
estaminadas en diferentes etapas (a) - (d). Fila inferior: flores pistiladas (f) - (g), frutos verdes en formación (h) y frutos maduros
en formación (i).

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Figura 2 Proporción de individuos de Wettinia kalbreyeri en fase estaminada (gris) o en fase pistilada (negro) de 100 individuos
monitoreados en un bosque montano andino de Colombia. Desde enero de 2010 hasta diciembre de 2010.

Visitantes florales

Clasificamos 39 morfotipos de insectos asociados con las inflorescencias de W. kalbreyeri . De estos, se


observaron 32 morfotipos en las inflorescencias estaminadas y 27 en las inflorescencias pistiladas (ver Apéndice
y los principales visitantes florales en la Fig. 3 ). Encontramos (en promedio) 5,480 individuos en cada
inflorescencia estaminada, mientras que encontramos 232 individuos en cada inflorescencia pistilada. La
comunidad de visitantes florales se caracterizó por unas pocas especies dominantes y muchas especies raras (
Apéndice ). El orden Coleoptera fue el más abundante y diverso ( Fig. 4).). Dentro de los coleópteros, el mayor
número de morfotipos y la mayor abundancia se encontraron en la familia Nitidulidae, seguido de Staphylinidae y
Curculiodinae ( Fig. 4 ). Cuatro especies de Mystrops (Nitidulidae) y 3 morfotipos de la subfamilia Aleochariane
representaron 62% y 18% de la abundancia total de insectos en las inflorescencias de estaminados,
respectivamente. Del mismo modo, 3 especies de Mystrops y 2 morfotipos de Aleocharinae representaron 72% y
15% de la abundancia total de insectos en las inflorescencias de pistilado, respectivamente. La familia
Curculionidae estaba bien representada (12 morfotipos), pero su abundancia solo alcanzó el 18% en las
inflorescencias estaminadas y solo el 1% en las inflorescencias pistiladas ( Fig. 4 ).

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Figura 3 Visitantes florales principales de Wettinia kalbreyeri en un bosque montano andino de Colombia. Mystrops sp. 1 (a),
Mystrops sp. 2 (b), Mystrops sp. 3 (c), Mystrops sp. 4 (d), Mystrops sp. 6 (e), Mystrops sp. 7 (f), Mystrops sp. 8 (g), Curculionidae
Gen 1. sp. 1 (h), Phyllotrox sp. 1 (i), Phyllotrox sp. 2 (j), Andranthobius sp. 1 (k), Metamasiosp. 1 (l), Curculionidae Gen 5. sp. 2
(m), Phalacrididae Gen. 1sp. 1 (n), Tingitidae Gen.1 sp. 1 (o), Nitidulidae Gen. 1 sp. 1 (p), Staphylinidae-Aleocharinae Gen. 1 sp.
1 (q), Staphylinidae-Aleocharinae Gen. 2 sp. 1 (r), Staphylinidae-Aleocharinae Gen. 3 sp. 1 (s), Drosophila sp. 1 (t), y
Hymenoptera gen. 1 sp. 1 (u).

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Figura 4 Número promedio de morfo-especies e individuos de las 3 familias principales dentro del orden Coleoptera
(Curculionidae, Nitidulidae, Staphylinidae) encontrado en cada inflorescencia de Wettinia kalbreyeri para inflorescencias de
estaminados y pistilados.

DISCUSIÓN

De acuerdo con nuestra predicción, observamos un patrón de floración asíncrono ( sensu Bencke & Morellato, 2002 )
durante el período de 12 meses. Tal patrón se ha informado en W. quinaria ( Núñez et al., 2005 ). La floración
asíncrona es típica en muchas especies de palmeras ( Bernal y Ervik, 1996 ; Martén y Quesada, 2001 ). Por ejemplo,
Aiphanes chiribogensis Borchsenius & Balslev, una palma endémica de Ecuador cuya distribución varía de 1,700
ma 2,100 m, también presenta un patrón de floración asíncrona ( Borchsenius, 1993 ). La floración asíncrona se ha
sugerido como un mecanismo para promover la presencia de visitantes florales (Bernal y Ervik, 1996 ; Núñez et al.,
2005 ), los vectores de polinización. Por lo tanto, el patrón de floración aparentemente asíncrono exhibido por W.
kalbreyeri puede ayudar a mantener una comunidad diversa de visitantes florales.

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En general, W. kalbreyeri produjo menos inflorescencias (100 individuos produjeron 125 inflorescencias) que W.
quinaria (73 individuos produjeron 308 inflorescencias). Sin embargo, a pesar de sus entornos ecológicos
contrastantes, W. kalbreyeri y W. quinaria produjeron proporciones similares de inflorescencias de estaminados y
pistilados. Este hallazgo potencialmente contribuye al mantenimiento observado de los visitantes florales a lo
largo del año en ambas especies.

Los escarabajos, las abejas y las moscas son los principales visitantes florales de W. kalbreyeri . Estos 3 grupos
de insectos se han encontrado previamente en muchas especies de palmeras ( Barfod et al., 2011 ; Henderson, 1986 ).
Contrariamente a nuestra predicción de un menor número de visitantes florales a gran altura, encontramos un
número similar de morfotipos de insectos en W. kalbreyeri en comparación con W. quinaria , que ocurre a una
altitud menor (ver Núñez et al., 2005 ). También encontramos un número similar de géneros y familias de insectos
entre W. kalbreyeri y W. quinaria. Esto contradice nuestra expectativa porque una disminución en el número de
visitantes florales a través de un gradiente altitudinal se ha informado previamente en las palmas (género
Aiphanes , Borchsenius, 1993 ). Desafortunadamente, las limitaciones taxonómicas actuales en la clasificación a
nivel de especie de los visitantes florales restringen las comparaciones detalladas entre las especies de palmeras.
Notablemente, W. kalbreyeri es visitado principalmente por escarabajos; sin embargo, se ha sugerido que los
escarabajos tienen un papel limitado por encima de los 1.000 m de elevación ( Borchsenius, 1993 ). Esta aparente
contradicción también merece más investigación.

La mayor abundancia de los escarabajos Mystrops en W. kalbreyeri sugiere que estos escarabajos son los
principales polinizadores de W. kalbreyeri . Asimismo, los escarabajos Mystrops fueron reportados como los
principales polinizadores de W. quinaria ( Núñez et al., 2005 ). Como no evaluamos la transferencia de polen, los
visitantes de otras familias como Staphylinidae y Aleocharinae también pueden jugar un papel como
polinizadores.

La estrecha asociación entre Wettinias y Mystrops también se ha observado en especies de palmeras del género
Ceroxylum (ver detalles: Kirejtshuk y Couturier, 2009 , 2010 ). Esta estrecha relación entre los escarabajos y palmas (
Connell, 1974 ; Henderson, 1986 ; Núñez et al., 2005 ) también puede ocurrir en especies no estudiadas distribuidas en
bosques de gran altitud.

Tenemos 2 conclusiones principales de este estudio: (1) sugerimos que la mayor producción de inflorescencias
estaminadas y la disponibilidad de esas inflorescencias durante todo el año pueden promover una comunidad
permanente y abundante de visitantes florales, que pueden mediar en el éxito reproductivo de W. kalbreyeri ; (2)
encontramos una gran diversidad de visitantes florales (morfotipos) asociados con W. kalbreyeri en un bosque
andino de gran altitud, a pesar de la evidencia teórica y las observaciones empíricas en un gradiente de género
de palmeras de que la diversidad de insectos disminuye con la altitud ( Borchsenius, 1993 ). Dicha diversidad y las
asociaciones específicas de escarabajos savia previamente informadas ( Wettinia : Núñez et al., 2005 ;Ceroxylum :
Kirejtshuk & Couturier, 2009 , 2010 ) merecen ser investigados bajo un enfoque meta-analítico. Las investigaciones
futuras, particularmente sobre W. kalbreyeri , deben tratar de confirmar la identidad de los principales
polinizadores y el comportamiento de los visitantes florales, lo que puede proporcionar una visión de la evolución
del patrón de floración en W. kalbreyeri .

EXPRESIONES DE GRATITUD
Agradecemos a Juan. L. Toro, Juan. C. Carvajal, Germán Buitrago y Sandra Suárez por asistencia en el campo.
También agradecemos a 2 revisores anónimos y al editor a cargo (Neptalí Ramírez-Marcial) por las sugerencias
que mejoraron el manuscrito. La Universidad Nacional de Colombia apoyó este proyecto (beca de investigación N.
20101007362).

REFERENCIAS

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** Revisión por pares bajo la responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

APÉNDICE
Los visitantes florales de Wettinia kalbreyeri se encontraron en 12 inflorescencias (6 estaminadas y 6
pistiladas) recolectadas en un bosque montano andino de Colombia. PD: probabilidad de detección,
AA: promedio de abundancia, desviación estándar: desviación estándar, CA: categoría de abundancia
(*** altamente abundante, ** abundante, * rara, + esporádica, - ausente).

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11/11/2018 Fenología floral y visitantes florales de la palma macana Wettinia kalbreyeri (Arecaceae) en un bosque montano de los Andes

Recibido: 30 de octubre de 2015; Aceptado: 02 de septiembre de 2016

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Autor correspondiente: Carlos E. Lara, correo electrónico: celarav@gmail.com

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