Respiración cutánea
en los vertebrados
Puede complementar o reemplazar a la respiración mediante pulmones
o branquias. Adaptaciones especiales de la piel y del sistema circulatorio
contribuyen a la regulación del intercambio cutáneo de oxígeno y co2
Martin E. Feder y Warren W. Burggren
ebido, quizás, a que el hombre
D respira casi exclusivamente
mediante sus pulmones, existe
la creencia generalizada de que la res­
piración tiene lugar sólo en los órganos
especializados: si no en los pulmones,
en las branquias de los peces y de los
crustáceos, en las tráqueas de los in­
sectos o en los pulmones laminares de
las arañas. No obstante, siempre que
una membrana relativamente fina se­
para el medio respiratorio (el aire o el
agua que un animal respira) de las cé­
lulas vivas o de la sangre circulante, el
oxígeno puede penetrar en las células y
el anhídrido carbónico puede elimi­
narse de ellas. Datos recientes que exa­
minaremos aquí sugieren que la piel se
utiliza como órgano de intercambio ga­
seoso eficaz y muy bien regulado en
muchos vertebrados.
El intercambio gaseoso cutáneo ha
intrigado durante mucho tiempo a los
fisiólogos. August Krogh abordó ya la
cuestión a principios de siglo en Dina­
marca. Krogh obstruyó el flujo de aire
hacia el pulmón en ranas y observó
que, durante el invierno, cuando las ra­
nas permanecen normalmente inacti­
vas, la piel podía aportar suficiente oxí­
geno a la sangre; sin embargo, durante
las otras estaciones se demostró que los
pulmones son necesarios. Las investi­
gaciones de Krogh sobre la circulación
de la sangre en los capilares le valieron
en 1920 la consecución del premio No­
be! en fisiología o medicina.
Durante los años sesenta y setenta,
muchos estudios experimentales anali­
zaron la distribución del intercambio
gaseoso entre los diferentes órganos
respiratorios de un animal: la piel, los
pulmones y las branquias, cuando exis­
ten. En ese contexto, Víctor H. Hut­
chinson y sus alumnos, de la Universi­
dad de Rhode Island, colocando más-
54
caras faciales de plástico a salaman­ Plethodontidae. Veintenas de especies
dras, determinaron qué proporción del
total del oxígeno utilizado por el ani­
mal se captaba a través de la piel y qué
de esta familia se encuentran en am­
bientes terrestres tan diversos como los
sotobosques de Nueva Inglaterra y las
proporción del total del anhídrido car­ bóvedas de vegetación de las selvas tro­
bónico se eliminaba a través de ella. picales. Aunque algunos pletodóntidos
Los resultados de estos y de muchos tropicales alcanzan pesos corporales de
otros estudios similares dieron lugar a hasta 150 gramos y longitudes de 24
una lista sorprendentemente amplia de centímetros, llevan a cabo todo el in­
vertebrados que respiran a través de la tercambio gaseoso entre los tejidos y el
piel. medio ambiente a través de la piel.
Los animales con respiración cutá­
nea mejor estudiados son probable­ a respiración cutánea ha sido tam­
mente los anfibios. Entre éstos, no es L bién objeto de investigación en
raro que al menos el 30 por ciento de otros vertebrados, desde los peces
captación total de oxígeno, e incluso el hasta los mamíferos. La experimenta­
100 por ciento de la eliminación de an­ ción ha demostrado, por ejemplo, que
hídrido carbónico, se produzca a través los peces con respiración aérea utilizan
de la piel. Las larvas de rana, por ejem­ su piel para casi la mitad de su inter­
plo, intercambian aproximadamente el cambio gaseoso, en particular si se
60 por ciento de sus gases respiratorios aventuran a permanecer fuera del
a través de la piel, aun disponiendo agua: las branquias característicamente
tanto de branquias como de pulmones. se colapsan en el aire y pierden su uti­
Los anfibios que permanecen casi lidad. Muchos biólogos, que dan por
todo el tiempo en tierra, no en el agua, supuesto que los pulmones constituye­
se enfrentan con dificultades que po­ ron un prerrequisito para la evolución
nen en un compromiso potencial su su­ de los animales terrestres, no han pres­
pervivencia, porque las mismas propie­ tado atención a la adaptación de la piel
dades que hacen de la piel una mem­ como órgano para la respiración aérea.
brana eficaz para el intercambio ga­ Peces de los grupos más comunes uti­
seoso favorecen también la pérdida de lizan también el intercambio gaseoso
agua. Aun así, en todas las especies de cutáneo. Los tiburones, el bacalao, la
anfibios terrestres que han sido inves­ trucha y la carpa dorada -por mencio­
tigadas al respecto se ha detectado in­ nar algunos- obtienen entre el 5 y el 30
tercambio gaseoso cutáneo. De hecho, por ciento del total del oxígeno que uti­
la piel es el único órgano respiratorio lizan a través de la piel. Aparente­
en las salamandras adultas de la familia mente, ni la estructura del tegumento
l. TRES VERTEBRADOS CON RESPIRACION CUTANEA, ilustrados en la página opuesta: una sala­
mandra no pulmonada, una platija y una serpiente marina. La salamandra pertenece a la especie Ensatina
eschscholtzii y vive en los bosques de California y de Oregón; mide unos cinco centímetros de largo cuando
alcanza su completo desarrollo. La piel es el único órgano respiratorio en los adultos de esta especie. La
platija Pleuronectes platessa, pez plano del Atlántico Norte con valor comercial, capta el27 por ciento de su
oxígeno a través de la piel. El pez puede llegar a alcanzar un peso de cinco kilogramos y una longitud de 90
centímetros. La serpiente marina Pelamis platurus absorbe más de un tercio de su oxígeno y elimina más de
las tres cuartas partes de su anhídrido carbónico metabólico por vía cutánea. La serpiente alcanza aproxi­
madamente un metro; vive en la zona tropical del Océano Indo-Pacífico, entre América y Africa.
55
PINTARROJA
Scyliorhinus canicula

TRUCHA COMUN
Salmo trutta

CARPA DORADA
Carassius carassius

PLATIJA
Pleuronectes platessa

ANGUILA
Anguilla anguilla

CALAMITA
Calamoichthys cafabaricus

SALTARIN DEL FANGO

Periopthalmus cantonensis

AJOLOTE
Ambystoma tigrinum

NECTURO
Necturus maculosus

RANA TORO (LARVA)

Rana catesbeiana

RANA TORO (ADULTO)

Rana catesbeiana

DIABLO DEL LODO

Cryptobranchus alleganiensis

SALAMANDRA NO PULMONADA
Ensatina eschschoftzii f------i

SERPIENTE MARINA
Pelamis platurus

BOA
Constrictor constrictor

TORTUGA ALMIZCLADA
Stemotherus minar

TORTUGA GICOTEA ELEGANTE

�__�.--,
Pseudemys scripta

LAGARTO VERDE
Lacerta viridis

CHUCKWALLA
Sauroma/us obesus

MURCIELAGO
VESPERTILIONIDO
Eptesicus fucus

HOMBRE
Homo sapiens

10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
PORCENTAJE DEL INTERCAMBIO GASEOSO TOTAL

2. EL INTERCAMBIO GASEOSO CUTANEO está muy extendido entre los carbónico (barras grises) constituye de forma característica una fracción del total
vertebrados. Aunque predomina más en los anfibios, este tipo de respiración del intercambio gaseoso mayor que la captación de oxígeno (barras de color) en
tiene también importancia en otros grupos. La eliminación cutánea de anhídrido los casos en que se han realizado determinaciones sobre ambos gases.

56
ni la forma corporal determinan la pro­
porción en que un determinado pez
respira mediante su piel. Tanto las pla­
tijas, planas y sin escamas, como los ca­
lamitas, peces alargados y densamente
escamosos, captan aproximadamente
una tercera parte del oxígeno que ne­
cesitan por vía cutánea.
También se ha demostrado que los
reptiles se benefician del intercambio
gaseoso cutáneo. Algunas tortugas de
agua dulce, a pesar de sus gruesos ca­
parazones, dependen en gran propor­
ción, o incluso totalmente, del inter­
cambio gaseoso cutáneo, sobre todo si
pasan el invierno en charcas heladas.
Tanto las serpientes que viven en agua
dulce como las marinas sacan partido
de su piel como órgano respiratorio.
Estos reptiles suelen sumergirse du­
rante largos períodos de tiempo y com­
plementan los depósitos de oxígeno del
pulmón y de la sangre con oxígeno ob­
tenido a través de la piel. Roger S. Sey­
mour, de la Universidad de Adelaida,
en Australia, ha sugerido incluso que
algunas serpientes marinas utilizan su
piel para eliminar nitrógeno en inmer­
siones prolongadas, previniendo en
consecuencia el síndrome de la des­
compresión (formación de burbujas de
nitrógeno en la sangre) cuando emer­
gen. Muchos reptiles que viven en am­
bientes áridos, donde la deshidratación
representa un peligro constante, han
contrarrestado este problema desarro­
llando gruesas escamas, un caparazón
o pieles correosas. Algunas especies,
como el lagarto chuckwalla (Sauroma­
lus obesus) de los desiertos del su­
doeste norteamericano, desarrollan al­
gún intercambio gaseoso cutáneo a pe­
sar de sus gruesas pieles protectoras.
unque la respiración cutánea es
A con frecuencia significativa e in­
cluso crucial en los vertebrados inferio­
res, la piel rara vez es una vía impor­
tante para el intercambio gaseoso entre
los vertebrados superiores, como las
aves y los mamíferos. Incluso en el caso
de que las pieles peludas o plumosas de
estos animales fueran tan permeables
como la piel de las ranas, los vertebra­
dos superiores necesitarían de sus pul­
mones para mantener su muy superior
tasa metabólica. Los pulmones aportan
una superficie para el intercambio de
gases más amplia y delgada que la que
la piel pueda representar. Sin embargo,
esta generalización presenta excepcio­
nes. Clyde F. Herreid 11 y sus colabo­
radores, de la Universidad de Duke,
encontraron que los murciélagos eli­
minaban hasta un 12 por ciento de su
producción total de anhídrido carbó-
a e
AIRE
b d
o
100 .-------,
z
UJ
C!l
xw
O:;t
UJf­
oz
zUJ
gá!
üQ
<(e_
a:-
::J
f­
<(
(f) DISTANCIA A LO LARGO DE LA DISTANCIA A LO LARGO DE LA
SUPERFICIE DE INTERCAMBIO SUPERFICIE DE INTERCAMBIO
3. CAPTACION CUTANEA DE OXIGENO. Está limitada por el espesor de la barrera de difusión de la
piel: la distancia que existe entre el medio respiratorio (el aire o el agua) y la sangre. El oxígeno puede
difundirse rápidamente a través de la fina membrana alveolar del pulmón de un mamífero (a); la hemoglobina
de los glóbulos rojos se oxigena pronto ( rojo oscuro ) y este gas satura completamente la sangre de los capilares
adyacentes (b). Debido a que la difusión del oxígeno es mucho más lenta a través de la piel, en razón de su
mayor espesor (e), la sangre de los capilares cutáneos nunca llega a saturarse totalmente de oxígeno (á).
nico a través de las delgadas y bien vas­ sangre capilar que circula a través de la
cularizadas membranas alares. piel, son intercambiados directamente
Los mamíferos y las aves nacen o entre ésta y el aire. De hecho, la per­
eclosionan con pieles habitualmente fi­ meabilidad de la piel es aprovechada
nas, densamente vascularizadas y que en clínica para la administración de
carecen de pelaje o plumas. En con­ drogas por vía cutánea aplicando com­
secuencia, la respiración cutánea puede presas.
adquirir en las formas en desarrollo de
estos vertebrados superiores una im­ pesar de ser numerosos, los estu­
portancia mayor que en los adultos. A dios sobre el intercambio gaseoso
Con toda probabilidad, en los embrio­ cutáneo han quitado importancia a la
nes y fetos de los mamíferos se da un respiración a través de la piel en los
grado de intercambio gaseoso cutáneo vertebrados poniendo de manifiesto
significativo; el intercambio de gases a sus limitaciones. Por ejemplo, los in­
través de la cáscara y de las membranas vestigadores han tendido a contrastar
testáceas constituye la única vía respi­ los pulmones y las branquias, elegan­
ratoria disponible para los huevos de temente estructurados, con la piel. Han
las aves y de hecho para los de todos destacado las circunstancias que impi­
los vertebrados ovíparos [ver "Cómo den el intercambio de gases a través de
respiran los huevos de las aves", de la piel y señalado, como características,
Herman Rahn, Amos Ar y Charles V. las gruesas pieles, la presencia de es­
Paganelli; INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, camas y el área limitada de la superficie
abril, 1979]. cutánea, con el propósito de poner cor­
¿Qué podemos decir sobre el inter­ tapisas al intercambio gaseoso cutáneo.
cambio gaseoso cutáneo en el hombre? Muchas de estas aseveraciones se basan
La piel humana no sirve, con seguri­ en los principios físicos que rigen el in­
dad, como órgano respiratorio de uti­ tercambio gaseoso.
lidad general para los tejidos corpora­ El oxígeno y el anhídrido carbónico
les. Sin embargo, la piel, como cual­ atraviesan la membrana de un órgano
quier tejido vivo, consume oxígeno y respiratorio mediante un proceso físico
genera anhídrido carbónico. Todos los denominado difusión. La difusión se
gases respiratorios consumidos o pro­ define como el flujo de materia ten­
ducidos por las células de la piel, así dente hacia el equilibrio, mediante el
como una cantidad adicional no deli­ movimiento al azar de las moléculas en
mitada del anhídrido carbónico de la un gas o en un líquido, desde una re-
57
gión de mayor concentración hasta otra
de menor concentración. Debido a que
las membranas de intercambio gaseoso
de los pulmones y de las branquias son
típicamente muy finas (menos de una
milésima de milímetro en el pulmón
humano), el equilibrio con el medio
respiratorio se alcanza con suma rapi­
dez. Una limitación más importante al
intercambio gaseoso en los pulmones y
en las branquias la impone la velocidad
con que la sangre transporta el oxígeno
desde la superficie de intercambio o
aporta hacia ella el anhídrido carbó­
nico. La rápida difusión posibilita que
los animales con pulmones o branquias
regulen el intercambio de gases simple­
mente aumentando o disminuyendo el
flujo de sangre a través del órgano res­
piratorio.
En contraste, el incremento del flujo
de sangre en la piel se cree que apenas
incide sobre el intercambio gaseoso to­
tal en los vertebrados. Johannes Piiper,
Peter Scheid, Randall Gatz y Eugene
Crawford, del Instituto Max Planck de
Medicina Experimental en Gottingen,
han demostrado que el intercambio ga­
seoso cutáneo está limitado por la di­
fusión. Es decir, que el proceso de di­
fusión de los gases respiratorios a tra­
vés de la piel, relativamente gruesa, de
los vertebrados es tan lento, que no lo­
gra transferir el oxígeno y el anhídrido
carbónico a la misma velocidad con que
estos gases son transportados hacia o
desde la piel por la sangre y por el me­
dio respiratorio.
Otros estudios demostraron la exis­
tencia de otro problema relacionado
con el intercambio gaseoso cutáneo. El
equilibrio entre las concentraciones de
los gases en la sangre que circula por
los capilares de la piel y el medio res­
piratorio exterior está regido por la ley
de Fick de la difusión: la tasa de inter­
cambio gaseoso es proporcional a la di­
ferencia entre la presión parcial del gas
en el medio respiratorio y su presión
parcial en la sangre. (La presión par-
4. DIABLO DEL LODO (Cryptobranchus allegiensis). Es una gran salamandra
acuática que se encuentra en los cursos rápidos del este y del centro de los Estados
58
cial, la presión de un gas en una solu­
ción o en una mezcla de gases, refleja
la concentración del gas y su solubili­
dad.) Un gas se difundirá a través de la
piel en la hipótesis exclusiva de que su
presión parcial a un lado de la piel su­
pere la del otro lado; cuanto mayor sea
la diferencia se difundirá antes.
Como han demostrado los estudios
de Donald C. Jackson y sus colegas de
la Universidad de Brown, esta relación
puede tener consecuencias importantes
para los vertebrados que recurren a la
respiración cutánea. Si el medio am­
biente que rodea a un animal que res­
pira a través de la piel tiene una presión
parcial de anhídrido carbónico superior
a la de la sangre del animal, éste ganará
anhídrido carbónico procedente
medio ambiente, en vez de perderlo
hacia él. De igual manera, si la eleva­
ción de la temperatura o la actividad
determinan un incremento en la pro­
ducción de anhídrido carbónico, mu­
chos anfibios con respiración cutánea
no pueden eliminar de forma inmediata
el exceso de este gas, sino que deben
esperar a que su presión parcial se
eleve por encima de la exterior. La ley
de Fick también rige la difusión del oxí­
geno. Nuestros propios estudios han
probado que los anfibios pueden per­
der oxígeno cuando el nivel de este gas
en su sangre supera al del agua en que
se encuentran.
os seres humanos pueden eliminar
L el exceso de anhídrido carbónico
incrementando simultáneamente
flujo circulatorio pulmonar y la fre­
cuencia respiratoria, mientras mantie­
nen una presión parcial de anhídrido
carbónico constante en la sangre. Sin
embargo, las presiones parciales de ga­
ses internos de los animales con respi­
ración cutánea parecen estar mal con­
troladas y sujetas a la relación siempre
variable entre las concentraciones ex­
ternas de gas y las demandas respira­
torias internas.
Unidos. Alcanza una longitud de unos 70 centímetros. Aunque posee pulmones,
respira principalmente a través de su piel, que posee numerosos pliegues.
La cuestión es que, a pesar de las li­
mitaciones manifiestas que el proceso
de difusión impone, los vertebrados re­
curren al intercambio cutáneo de gas
en una proporción significativa. Debe­
mos reconocer que esta paradoja po­
dría resolverse considerando los distin­
tos mecanismos que los vertebrados
tienen a su disposición para regular el
intercambio gaseoso cutáneo. Algunos
de estos mecanismos parecen eviden­
tes, aunque rara vez se les ha recono­
cido su importancia al respecto. Otros
de los procesos reguladores sugeridos
son más sutiles. Los distintos mecanis­
mos de regulación pueden dividirse en
dos categorías: mecanismos que cons­
tituyen adaptaciones morfológicas per­
del manentes o respuestas ante cambios a
largo plazo (días, semanas o meses) en
el medio ambiente o en la fisiología del
animal y mecanismos a los que se re­
curre de un momento a otro a medida
que las necesidades respiratorias in­
mediatas del organismo o las caracte­
rísticas del medio ambiente varían. En
conjunto, estos mecanismos mantienen
una capacidad efectiva considerable
para controlar el intercambio gaseoso
cutáneo.
Un procedimiento evidente para re­
gular la respiración a través de la piel
está basado en el hecho de que el in­
tercambio gaseoso cutáneo está en
parte limitado por el área superficial
total de la piel. En consecuencia, un
cambio en este área puede aumentar o
disminuir la cantidad de gas intercam­
el biado a través de la piel. A pesar del
esqueleto interno rígido y de la forma
relativamente fija, muchos vertebrados
presentan cambios estacionales del
área superficial e incrementan el inter­
cambio gaseoso cutáneo precisamente
mediante estos cambios.
Por ejemplo, algunos anfibios macho
se entregan a rituales de apareamiento
elaborados e intensos que incluyen, a
veces, movimientos corporales repeti­
dos durante horas. En relación con este
5. INCREMENTO DEL AREA SUPERFICIAL DE LA PIEL: constituye una
adaptación morfológica sobresaliente en dos especies de ranas con respiración
cutánea. La rana del lago Titicaca, Telmatobius culeus (izquierda),
llado repliegues colgantes. Estos pliegues sueltos incrementan de tal manera el
comportamiento se produce un gran
aumento en la demanda de oxígeno y
en la eliminación de anhídrido carbó­
nico. En respuesta, aparentemente, a
la sobrecarga respiratoria, partes de la
piel de estos anfibios se amplían o de­
sarrollan evaginaciones durante
época de celo. Estas superficies actúan
de órganos respiratorios accesorios.
Cambios en la estructura de la piel
con esta finalidad aparecen en el ma­
cho de la rana peluda, Astylosternus ro­
bustus. Finas papilas dérmicas que su­
perficialmente parecen pelo se ponen
de manifiesto en la parte posterior del
cuerpo. La aleta caudal crecida y la
cresta dorsal que se desarrolla en los
machos de muchas especies de tritones
durante la época de reproducción po­
drían también contribuir a incrementar
la cantidad total de gas que difunde a
través de la piel. El aumento de super­
ficie de la piel de los machos experi­
menta, de forma característica, una re­
gresión al final de la época de repro­
ducción. Además, en las hembras, re­
lativamente pasivas, de estas especies
no se dan en absoluto este tipo de es­
tructuras.
mén de estos cambios estacionales
A en el área superficial de la piel,
los anfibios han desarrollado una serie
de características morfológicas perma­
nentes que promueven la respiración
cutánea. Muchos anfibios tienen cuer­
pos o colas desproporcionadamente
aiargados en apariencia. Se ha argu­
mentado que estas formas les dotarían
área dérmica para el intercambio gaseoso que la rana no necesita respirar en
absoluto a través de sus pulmones. En el sapo peludo,
ha desarro­ (derecha), los machos presentan papilas dérmicas en la parte posterior del
cuerpo, que utilizan como órganos accesorios en el intercambio gaseoso.
de piel suficiente para que se produjera
un intercambio gaseoso cutáneo ade­
cuado.
Otras especies de anfibios están pro­
vistas permanentemente de numerosos
pliegues de la piel que también incre­
la mentan el área superficial para el in­
tercambio gaseoso cutáneo. La más es­
pectacular de estas especies es la rana
del lago Titicaca, Telmatobius culeus,
que habita en ese lugar andino. Como
descubrieron Victor Hutchison y sus
colaboradores en la Universidad de
Oklahoma, la rana del lago Titicaca se
halla perfectamente adaptada a la res­
piración cutánea y no necesita ventilar
sus pulmones en absoluto. La causa
fundamental de esta capacidad la cons­
tituyen los pliegues colgantes de la piel
que sobresalen en el tronco y patas pos­
Tel­
teriores. Otras especies del género
matobius y también de otros géneros de
ranas poseen pliegues cutáneos simila­
res. En algunos tipos de anfibios, como
en el diablo del lodo, Cryptobranchus
alleganiensis, una gran salamandra
acuática, los pliegues cutáneos son pe­
queños, numerosos y con una rica vas­
cularización capilar.
Una segunda adaptación que au­
menta la capacidad para el intercambio
gaseoso cutáneo consiste en la reduc­
ción del espesor de la piel para reducir
su resistencia a la difusión de los gases
respiratorios. La piel de los anfibios,
además de estar desprovista de barre­
ras físicas como las que representan el
pelo, las plumas o las escamas, posee,
de modo característico, un grosor de
Astylosternus robustus
sólo entre 10 y 50 micrometros (millo­
nésimas de metro). En realidad, el fac­
tor morfológico significativo que rige la
difusión en este aspecto no es el espe­
sor total de la piel, sino el de la "ba­
rrera de difusión", la distancia entre el
medio respiratorio externo a la piel y la
sangre que circula por los capilares cu­
táneos. Por consiguiente, cualquier
cambio morfológico que reduzca la dis­
tancia entre el torrente circulatorio y el
medio respiratorio facilita un mayor in­
tercambio de gases.
Demostramos a través de un expe­
rimento sencillo que estos cambios
pueden ocurrir en una fracción de la
vida de un anfibio. Se mantuvieron lar­
vas de rana en dos recintos; contenía
uno agua bien aireada y el otro agua
con una concentración de oxígeno de
aproximadamente la mitad del ante­
rior. Cuatro semanas más tarde, la ba­
rrera de difusión de las larvas mante­
nidas en el agua bien aireada era de 40
micrometros, un valor típico. En con­
traste, la barrera de difusión alcanzó un
promedio de sólo 20 micrometros en
los animales albergados en el agua po­
bre en oxígeno. Además, la red capilar
cutánea de las larvas privadas del oxí­
geno normal resultó más densa y refi­
nada. Por lo que se vio, estas larvas ex­
perimentaron cambios adaptativos de
aclimatación que aumentaron su capa­
cidad para el intercambio gaseoso cu­
táneo.
Incluso los vertebrados con piel re­
lativamente gruesa pueden seguir de­
sarrollando un intercambio gaseoso sig-
59
nificativo, siempre que la evolución obviamente con lentitud, si no se com­
haya co"nducido a un emplazamiento paran con una escala evolutiva de
favorable de los capilares cutáneos. Por tiempo, durante días o semanas.
ejemplo, en la piel escamosa de algu­ ¿Cómo un vertebrado puede regular el
nos lagartos, los capilares cutáneos se intercambio gaseoso cutáneo de forma
localizan bien sea bajo el epitelio de instantánea si su demanda de oxígeno
entre las escamas o bien discurren bajo aumenta de súbito (como ocurre al ini­
las articulaciones de las escamas, cio de la actividad) o si de improviso se
donde éstas son más finas. En algunas encuentra con una zona de agua de
serpientes los capilares cutáneos pene­ concentración elevada de anhídrido
tran en la propia escama. Las escamas carbónico?
dérmicas de los peces están recubiertas En la mayoría de vertebrados que
generalmente por una capa de tejido hemos examinado, no todos los capi­
vivo, una disposición que coloca a los lares cutáneos son perfundidos con san­
capilares cutáneos sobre la escama re­ gre de manera continua. La piel que se
sistente a la difusión y muy próximos al encuentra alejada de los capilares sub­
medio respiratorio. yacentes o que tiene en su base capi­
lares no perfundidos no contribuye al
as adaptaciones como son los plie­ intercambio gaseoso total; el área su­
L gues cutáneos, papilas dérmicas y, perficial funcional de la piel en un mo­
de forma general, la piel fina, así como mento dado consiste sólo en las regio­
la circulación especializada que abas­ nes de la piel que recubren capilares
tece a estas estructuras, se desarrollan cutáneos perfundidos.
a b
e d
El inicio del flujo de sangre a través
de los capilares (llamado reclutamiento
capilar) puede ocurrir en el orden de
segundos. (El rubor es un ejemplo clá­
sico, aunque no relacionado con la res­
piración, de este fenómeno en el hom­
bre.) El reclutamiento capilar en la piel
de los anfibios fue ilustrado hace mu­
chos años por Piotr Pocozpko y sus co­
laboradores en Polonia. Encontraron
que en ranas que respiraban una con­
centración elevada de anhídrido car­
bónico y en ranas a las que se impedía
utilizar sus pulmones, el número de ca­
pilares cutáneos perfundidos aumen­
taba en una proporción aproximada de
un tercio.
Una confirmación experimental adi­
cional de que el reclutamiento capilar
guarda relación con el intercambio ga­
seoso cutáneo ha surgido a partir de
nuestros estudios en ranas toro. Mien­
tras trabajábamos en la Universidad de
Massachusetts en Amherst, observa­
mos que, cuando las ranas sumergidas
en el agua quedaban expuestas al aire,
el número de capilares cutáneos per­
fundidos descendía rápidamente en un
sesenta por ciento; al propio tiempo la
eliminación de anhídrido carbónico a
través de la piel bajaba en un 44 por
ciento. Cuando las ranas eran devuel­
tas al agua, se producía reclutamiento
capilar y la eliminación cutánea de an­
hídrido carbónico retornaba inmedia­
tamente a su nivel normal.
Experimentos más recientes llevados
a cabo por Gary Malvin y Michael P.
Hlastala, de la Facultad de Medicina de
la Universidad de Washington, han de­
mostrado también que las ranas contro­
lan el flujo de sangre capilar en su piel.
Estas investigaciones pusieron de ma­
nifiesto que las ranas reducían la pér­
dida de gas a través de la piel en una
proporción del 15 al 30 por ciento,
cuando se las exponía a una atmósfera
carente de oxígeno, probablemente a
través de una disminución en la pro­
porción de piel perfundida por la san­
gre.

an importantes como las adaptacio­

T nes morfológicas y el flujo sanguí­
neo capilar son los procesos fisiológicos
o las respuestas de comportamiento
que afectan a las presiones parciales de
los gases respiratorios en la sangre del
interior de la piel o en el medio respi­

6. ADAPTACIONES MORFOLOGICA MICROSCOPICAS. En las cuatro fotografías se muestran las

ratorio externo a ésta. Los más impor­
respuestas microscópicas que favorecen la respiración cutánea bajo condiciones adversas. La red capilar de tantes son los procesos que regulan el
la piel de las larvas de rana es más refinada y densa cuando éstas viven en agua con bajo contenido de oxígeno flujo tanto del medio respiratorio como
(a) que cuando se desarrollan en agua rica en este gas (b). La distancia entre los capilares y la superficie de
de la sangre a lo largo de la barrera de
la piel en las larvas puede también variar de forma dependiente del contenido en oxígeno del agua: los ca­
pilares de·Jas larvas desarrolladas en agua poco oxigenada se encuentran más próximos a la superficie de la difusión.
piel (e) que los capilares de las larvas mantenidas en agua donde hay alta concentración de oxígeno (á). La ventilación, el flujo del medio

60
respiratorio hacia el órgano respirato­
rio o a través de éste, es un factor ma­
nifiestamente crítico en los pulmones y
en las branquias internas. Si la venti­
MI�
CAPA DE
ACEITE
1=
. .
.--1

�
.5

.4 r---
-

o
lación se detiene, el intercambio ga­
oi -

seoso decae bruscamente, porque, en o>­

�o
el medio respiratorio retenido en el 55� .3 r--
-

cuerpo, el oxígeno se agota en seguida za:

0<9
(su presión parcial disminuye) y el an­ üa:
00
hídrido carbónico se acumula muy za. r--
t'5[3 .2
pronto (su presión parcial aumenta).
Por otra parte, la ventilación se ha con­ §6
�
siderado a menudo innecesaria en el ::::;

� .1
contexto del intercambio gaseoso cu­
táneo; después de todo, la piel de un
vertebrado situado en el aire o en una
gran extensión de agua está en contacto .O
2 3 4 5 6
permanente con un "depósito infinito"
ENSAYO EXPERIMENTAL
de medio respiratorio que contiene
abundantes reservas de oxígeno y úni­
camente pequeñas cantidades de anhí­ 12
drido carbónico.
Sin embargo, la rana del lago Tití­
o
caca ondea sus grandes pliegues cutá­ a:
f-
L.U 10
neos y el diablo del lodo balancea su �
::::;
cuerpo. Además, ambos animales au­
�
mentan la frecuencia de estos movi­ a:
o 8
mientos cuando disminuye la concen­ a.
(fJ
tración de oxígeno en el agua. ¿Puede o
AGUA NO AGITADA f-
resultar útil este comportamiento para a:
L.U
aumentar el intercambio gaseoso cutá­ ¡j'j 6
<(
neo o, por el contrario, no guarda nin­ (fJ
L.U
guna relación con la respiración? a:
<( e AGUA NO AGITADA
...J
El examen de este peculiar compor­ 4
0:: 9 AGUA AGITADA
tamiento nos llevó a reflexionar sobre <(
ü
los aspectos físicos que intervienen en
el intercambio de calor. El intercambio
2
térmico está a menudo muy restringido 2 3 4 5 6 7
tanto en el aire como en el agua; se ve AGUA AGITADA ENSAYO EXPERIMENTAL
favorecido cuando el medio (o la
7. VENTILACION DE LA PIEL: afecta al intercambio gaseoso cutáneo. Se sumergió una rana, inmovili­
fuente de calor) se mueve. Por ejem­
zada entre dos rejillas metálicas, en una cámara llena de agua, de forma que tan sólo asomaran a la superficie
plo, si nos metemos en una bañera con los orificios nasales (arriba, izquierda). Poniendo en marcha un agitador situado en el fondo de la cámara se
agua caliente y permanecemos inmó­ pudo ventilar la piel. Se determinó la captación cutánea de oxígeno a partir del descenso en la concentración
de este gas en la cámara. (Una capa superficial de aceite mineral evitaba la aireación del agua.) El intercambio
viles, sentiremos dolor a medida que el
de oxígeno a través de la piel (arriba, a la derecha) fue superior al agitar el agua (barras grises) que al per­
calor penetra en la piel. Al enfriarse la manecer ésta en calma (barras de color). Se demostró que la reducción observada en el consumo de oxígeno
capa de agua inmediata a la piel, el con el agua en calma no dependía de una disminución en el flujo de sangre capilar. Se colocó la pata de una
fluido forma una capa límite algo más rana sobresaliendo por el lado del recipiente de manera que se pudieran observar los capilares de las mem­
branas interdigitales a través del microscopio. Se contó el número de capilares con sangre circulante situados
fría. Cualquier movimiento rápido de
en intersección con una determinada línea del ocular del microscopio mientras el agua permanecía en calma
la piel o del agua disipará la capa lí­ y al agitarla (abajo, izquierda). El número de capilares perfundidos por la sangre aumentaba si no se agitaba
mite, permitiendo, otra vez, al agua ca­ el agua; dicho de otra manera: en ausencia de ventilación cutánea (parte inferior, a la derecha).
liente entrar en contacto con la piel y
causando dolor de nuevo, hasta que la
capa se reestablezca. Incluso en un de­ fusión de baja presión parcial de oxí­ velocidades de flujo de agua de cuatro
pósito infinito (o en la bañera limitada) geno. Debido a que la tasa de difusión centímetros por segundo o menores.
de agua caliente, el estancamiento del es proporcional a la diferencia entre las Bastarían, sin embargo, velocidades
medio contiguo a la piel puede restrin­ presiones parciales de oxígeno a un muy inferiores para disipar la capa lí­
gir la transferencia de calor. lado y otro de la barrera de difusión, el mite de difusión en el aire.
Consideramos que se produce una si­ intercambio gaseoso cutáneo disminui­ Para someter a prueba nuestra hi­
tuación análoga para el intercambio de ría. El movimiento, bien sea del ani­ pótesis, inmovilizamos ranas toro entre
gases respiratorios, particularmente en mal, del agua o de ambos, podría di­ dos rejillas metálicas; ello nos asegu­
el agua. Si tanto el animal como el agua sipar la capa límite y de este modo in­ raría que los movimientos corporales
están en situación estacionaria, el oxí­ crementar la difusión de oxígeno a tra­ espontáneos no disiparían la capa lí­
geno que se difunde desde el agua ad­ vés de la piel. Calculamos que la capa mite y que su área superficial cutánea
yacente a la piel hasta el torrente cir­ límite de difusión ofrece una resistencia sería constante y máxima. Colocamos
culatorio crearía una capa límite de di- significativa al intercambio gaseoso a entonces a cada animal, intercalado en-

61
 .---C
-- IRCUITO SISTEMICO------..,_ tre las rejillas, en una Gámara estanca.
,---CIRCUITO DE INTERCAMBIO GASEOSO � Se llenó la cámara con agua de tal ma­
nera que únicamente los orificios na­
sales de la rana asomaran a la superfi­
cie. Pudimos medir el descenso en la
concentración de oxígeno en los com­
partimentos de aire y de agua y, en
consecuencia, calcular los respectivos
consumos de oxígeno pulmonar y cu­
táneo. Poniendo en marcha un agitador
en el fondo de la cámara se pudo ven­
tilar la piel con el agua del recipiente.
Los resultados obtenidos sustentan
nuestra hipótesis. Cuando detuvimos la
ventilación de la piel, el consumo de
oxígeno cutáneo (determinado a partir
de la concentración de oxígeno en el
agua) disminuyó en una proporción
aproximada de un tercio. Este resul­
ESFINTERES tado contradice manifiestamente la
MUSCULARES
idea según la cual la ventilación carece
ARTERIAS de importancia en el intercambio ga­
PULMOCUTANEAS seoso cutáneo.

omo hemos destacado, la magnitud

C del
VENAS
PULMONARES intercambio gaseoso cutáneo
viene determinada por diferentes varia­
bles, además de la ventilación; verbi­
gracia, el área superficial funcional de
la piel y la presión parcial de oxígeno
en la parte interna de la barrera de di­
fusión. ¿Podría, de hecho, ser respon­
sable alguno de estos otros factores o
VENTRICULO
la capa límite de la disminución del

�
consumo de oxígeno cutáneo asociado
a la detención de la ventilación?
Nuestros experimentos anteriores
nos habían señalado la importancia del
área superficial funcional y del reclu­
tamiento capilar. En consecuencia, re­
AIRE 02 BAJO 1 C02 ALTO AIRE
petimos los ensayos de ventilación en
ranas observando las proporciones re­
lativas de capilares perfundidos y no
perfundidos. La cantidad de oxígeno
captado a través de la piel podría haber
disminuido mediante una reducción en
el número de capilares perfundidos en
la piel de las ranas. Nos encontramos
con que ocurría lo contrario: cada vez
20 que deteníamos la ventilación, se pro­
ducía un reclutamiento aqicional de ca­
o pilares cutáneos. Dado que el recluta­
miento capilar debería incrementar el
8. SISTEMA CIRCULATORIO DE LOS ANFIBIOS ilustrado en esquema. Permite que la sangre deso­ intercambio gaseoso cutáneo, la dis­
xigenada (azul) alcance la piel y por consiguiente favorece la difusión de oxígeno a través de la piel hacia la minución en la captación de oxígeno a
sangre. La mayor parte de la sangre desoxigenada que llega a la piel proviene del corazón a través de las
través de la piel, que se observa siem­
arterias cutáneas (parte superior); una pequeña cantidad se mezcla con sangre oxigenada (rojo) en el ven­
trículo del corazón y es transportada por las arterias sistémicas hacia la piel. (También penetra algo de sangre pre que se suspende la ventilación, no
oxigenada en las arterias pulmocutáneas.) La separación de la sangre se mantiene a pesar de la existencia puede deberse a cambios en el área
de un solo ventrículo que impulsa tanto a la sangre oxigenada como a la desoxigenada hacia las arterias: la funcional superficial.
mayor parte de sangre oxigenada es dirigida principalmente hacia el circuito sistémico y la desoxigenada
En un tercer experimento medimos
principalmente hacia el circuito de intercambio gaseoso. La sangre predominantemente desoxigenada de las
arterias pulmocutáneas puede desviarse mayoritariamente bien hacia los pulmones o bien hacia la piel, la presión parcial del oxígeno en la san­
dependiendo de qué órgano se encuentre en un momento determinado en mejores condiciones para la res­ gre de las arterias que se dirigen hacia
piración. El incremento que se produce en el flujo cutáneo y el descenso en el flujo pulmonar cuando los
la piel. Si la presión parcial del oxígeno
pulmones se llenan con un gas rico en anhídrido carbónico y pobre en oxígeno puede ser registrado mediante
reómetros electromagnéticos en las arterias cutáneas y en las arterias pulmonares (esquertUJ inferior). Los aumentara cada vez que la ventilación
esfínteres musculares situados en las arterias pueden regular el flujo actuando a modo de válvulas. cesa, este hecho podría explicar el des-

62
censo observado en la proporción del
oxígeno que se difunde desde el agua
hasta la sangre. Sin embargo, la agita­
ción del agua no modificó la presión
parcial del oxígeno de la sangre que cir­
culaba por los citados vasos. Los resul­
tados sugieren que la formación de una
capa límite de difusión era responsable
del descenso en la captación cutánea de
oxígeno y que la ventilación de la piel
servía para regular el intercambio ga­
seoso con la disipación de esta capa.
as presiones parciales del oxígeno y
L del anhídrido carbónico en la san­
gre de los capilares cutáneos varía de­
pendiendo de si se trata o no de sangre
oxigenada. Esto constituye otro posible
mecanismo de regulación. Controlando
si la sangre que circula hacia la piel es
mayoritariamente oxigenada o desoxi­
genada, un organismo podría regular,
a buen seguro, la cantidad de oxígeno
y de anhídrido carbónico que se difun­
den a través de la piel.
El intercambio gaseoso cutáneo al­
canzaría un grado de mayor efectividad
si sólo circulara hacia la piel sangre de­
soxigenada, de la misma manera que
únicamente este tipo de sangre circula
hacia los pulmones en los mamíferos.
Las diferencias entre las presiones par­
ciales a un lado y otro de la piel, tanto
del oxígeno como del anhídrido car­
bónico, serían las mayores en estas cir­
cunstancias. Sin embargo, la piel de la
mayoría de los vertebrados no se dife­
rencia, a este propósito, de cualquier
otro tejido: sólo recibe sangre proce­
dente de las principales arterias sisté­
micas, que suministran de forma carac­
terística sangre oxigenada. Como la di­
ferencia entre la presión parcial del oxí­
geno de la sangre oxigenada y la del
medio respiratorio suele ser muy pe­
queña, la captación de oxígeno del me­
dio ambiente está normalmente limi­
tada por el propio tipo de sangre que
las células epiteliales necesitan para vi­
vir. Incluso bajo ésta, en apariencia,
principal restricción, la piel puede, sin
embargo, tener importancia en la eli­
minación de anhídrido carbónico por­
que los niveles de este gas en la sangre
arterial pueden todavía seguir siendo
considerablemente superiores a los del
medio ambiente. Esto explica en parte
por qué motivo la eliminación de an­
hídrido carbónico sobrepasa, de forma
característica, la captación de oxígeno
en el intercambio gaseoso cutáneo en­
tre los vertebrados.
De hecho, algunos vertebrados diri­
gen parte de su sangre desoxigenada
hacia las arterias sistémicas para así au-
mentar el intercambio gaseoso cutá­
neo. Los anfibios y los reptiles, por
ejemplo, poseen un corazón con tabi­
cación incompleta, lo que permite que
la sangre desoxigenada se dirija hacia
la piel sin atravesar antes los pulmones.
Tradicionalmente, los anatomistas
comparados han considerado esta dis­
posición como primitiva e ineficiente.
Kjell Johansen, de la Universidad de
Aarhus, y Fred White, de la Institución
de Oceanografía Scripps, entre otros,
han sugerido que lo cierto es todo lo
contrario. Han señalado que la estruc­
tura del corazón de los anfibios y los
reptiles constituye una importante
adaptación que les permite distribuir la
sangre de la manera que mejor pro­
mueva el intercambio gaseoso.
Además, los anfibios presentan la
singularidad de tener arterias cutáneas
que permiten transferir directamente
sangre desoxigenada hacia la piel. La
sangre puede abandonar el ventrículo
único del corazón de un anfibio por
cualquiera de dos vías. Una a través de
las arterias sistémicas, que transportan
sangre oxigenada directamente hacia el
cerebro, los músculos, las vísceras y fi­
nalmente hacia la piel. La segunda vía
es a través de las arterias pulmocutá­
neas, que suministran sangre desoxi­
genada a los pulmones por medio de las
arterias pulmonares y a la piel por me­
dio de las arterias cutáneas.
Graham Shelton y sus colegas, de la
Universidad de East Anglia, han de­
mostrado que los anfibios pueden di­
rigir la sangre desoxigenada hacia las
arterias pulmocutáneas y desde allí se­
lectivamente bien hacia el pulmón o
hacia la piel para el intercambio ga­
seoso. La base de esta capacidad puede
radicar en la estructura del corazón y
en los esfínteres musculares que rodean
a las arterias pulmonares y cutáneas,
después de separarse éstas a partir de
la arteria pulmocutánea común. Los es­
fínteres pueden actuar de válvulas que
desvían el flujo de sangre por una u
otra vía. En cualquier caso, la distri­
bución exacta del flujo depende de los
niveles prevalecientes de oxígeno y de
anhídrido carbónico en estos dos ór­
ganos respiratorios.
Trabajando con Nigel West, de la
Universidad de Saskatchewan, deter­
minamos la distribución de la sangre
pulmocutánea entre la piel y los pul­
mones implantando transductores elec­
tromagnéticos de flujo alrededor de las
arterias pulmonares y cutáneas de sa­
pos anestesiados. Cuando simulamos
las presiones parciales de oxígeno y de
anhídrido carbónico que se dan carac-
terísticamente en los pulmones de los
sapos en condiciones de apnea (aguan­
tando la respiración), los sapos desvia­
ron la sangre desde los pulmones hacia
la piel. Esta respuesta facilita el inter­
cambio gaseoso cutáneo.
Este tipo de reacción debe produ­
cirse también en las ranas siempre que
la respiración pulmonar se vea obsta­
culizada, como sucede cuando la rana
se encuentra debajo del agua. Recien­
temente, Robert Boutelier, Mogens
Glass y Norbert Heisler, del Instituto
Max Planck en Góttingen, realizaron
una serie de experimentos, similares a
los nuestros, en ranas toro no aneste­
siadas. Inyectaron esferas microscópi­
cas radiactivas en los sistemas circula­
torios de las ranas toro. Las esferas, de
un tamaño ligeramente superior al de
los glóbulos rojos, se alojaban en los
capilares a través de los que fluía la
sangre. Se pudo calcular la distribución
del flujo de sangre entre los pulmones,
la piel y los otros tejidos corporales a
partir de la emisión radiactiva de los
distintos tejidos expuestos mediante di­
sección.
Cuando las ranas se sumergían en
agua rica en oxígeno después de res­
pirar mezclas de gases con baja con­
centración de oxígeno, la sangre pul­
mocutánea se distribuía con preferen­
cia hacia la piel en lugar de hacia los
pulmones. Recíprocamente, cuando las
ranas se sumergían con sus pulmones
llenos de aire en agua pobre en oxí­
geno, la distribución de la sangre pul­
mocutánea favorecía a los pulmones y
no a la piel. Los anfibios pueden, de
forma manifiesta, regular el flujo cu­
táneo de sangre tanto para optimizar el
intercambio gaseoso cutáneo como
para coordinar la actividad respiratoria
de la piel con la de los pulmones.
unque la respiración cutánea
A puede ser responsable de sólo una
pequeña fracción del intercambio ga­
seoso total en algunos animales, en
otros puede desempeñar un papel prin­
cipal o incluso vital. La amplia diver­
sidad de especies que recurren, al me­
nos en parte, al intercambio gaseoso
cutáneo debería bastar para convencer­
nos de que la respiración cutánea no
constituye un hecho excepcional, sino
habitual en los vertebrados. A partir de
una investigación más atenta, el inter­
cambio gaseoso cutáneo se ha manifes­
tado como un proceso bien regulado,
energéticamente económico y capaz de
responder ante los cambios inmediatos,
prolongados y evolutivos en las deman­
das respiratorias de un animal.
63